Bernhard Löhr, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (agrosavia) En Sudamérica existen dos especies de piojo harinoso que causan una deformación idéntica del cogollo en yuca . Las dos especies, Phenacoccus herreni Cox &
Williams y Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae), tienen una distribución muy diferente: la primera es endémica de Brasil, al norte del Amazonas y en Pará, en las Guayanas, así como de Venezuela y de Colombia; en contraste, la distribución natural de P. manihoti está limitada a la cuenca del Río Paraguay, la región de Santa Cruz de la Sierra en Bolivia, y el estado de Mato Grosso do Sul en Brasil (Löhr, Varela, & Santos, 1990) . Ninguna de estas especies se puede considerar plaga importante en su área de origen, debido al gran número y a la eficiencia de sus enemigos naturales . Sin embargo, ambas han sido introducidas accidentalmente fuera de su área endémica con consecuencias desastrosas:
P. herreni, en el Nordeste del Brasil (Bahía, Pernam-
buco, Sergipe) (De Brito, 1975; Löhr et al ., 1990; Lopes, 1982), y P. manihoti, en África (Löhr et al ., 1990; Neuenschwander, Herren, Harpaz, Badulescu, & Akingbohungbe, 1988) .
Phenacoccus herreni fue encontrado por primera vez
durante la exploración por enemigos naturales de
P. manihoti . Inicialmente, las dos se consideraron
la misma especie, un error que originó el envío de parasitoides de P. herreni a África; la falta de parasitismo de estos en P. manihoti llevó a estudios detallados de taxonomía de las dos especies y, como resultado, P. herreni fue descrita como nueva especie (Cox & Williams, 1981) .
Estudios con P. herreni en Colombia (Varela & Bellotti, 1981) y exploraciones de enemigos naturales
de P. manihoti resultaron en un número considerable
de insectos benéficos (Löhr et al . 1990; Bennett y Yaseen, informes de exploración sin publicar), en particular parasitoides con un alto nivel de parasitismo (Löhr et al ., 1990; Varela & Bellotti, 1981) . Por la abundancia y eficacia de los parasitoides en las áreas de endemicidad de P. herreni, Löhr et al . (1990) propusieron la introducción de estos enemigos naturales en las áreas de invasión en el nordeste brasileño .
Tres especies de parasitoides de P. herreni, todas Hymenoptera: Encyrtidae, fueron identificadas como las más importantes: Acerophagus coccois Smith
Aenasius vexans (Kerrich) y Epidinocarsis (Apoanagyrus)
diversicornis (Howard) por científicos del Centro
Internacional de Agricultura Tropical (ciat) en
Palmira, Valle del Cauca, bajo la dirección de Bellotti et al . (2005) quienes estuvieron al frente de los estudios de las tres especies y su posterior introducción en el Brasil . Este equipo de científicos investigó la biología y ecología de los parasitoides y su relación con una gama de especies de piojos harinosos en preparación para su uso en un programa de control biológico clásico .
Herrera y Bellotti (1986) registraron la preferencia
de A. diversicornis por hembras de tercer estado
y adultas, mientras que en los estados menores observaron encapsulación de la larva del parasitoide y mortalidad del huésped . Estas observaciones fueron confirmadas por Van Driesche, Bellotti, Herrera y Castillo (1987), quienes además encontraron una pronunciada preferencia de E. diversicornis por
P. herreni, mientras que A. coccois prefería a Phenacoccus
gossypii Townsend y Cockerell (Hemiptera:
Pseudococcidae) . Phenacoccus herreni logró encapsular entre 3 y 15 % de larvas de E. diversicornis con tasas de encapsulación más altas en ninfas de segundo estado que en hembras adultas y más elevada a 25 °C que a 30 °C (Van Driesche, Bellotti, Herrera, & Castillo, 1986) . Este fenómeno de encapsulación no se pudo observar en A. coccois, ni en P. herreni, ni en
Phenacoccus gossypii . La mortalidad total debido a
estos dos parasitoides fue determinada en 54,9 % en un experimento abarcando seis generaciones de piojos (Van Driesche, Bellotti, Castillo, & Herrera, 1990) con mortalidades generalmente más altas durante la época seca . Dorn, Mattiacci, Bellotti y Dorn (2003) encontraron, en experimentos con ocho especies de piojos harinosos, que A. vexans es un parasitoide monófago, mientras que A. coccois aceptó tres de las especies ofrecidas a parasitar .
Después de estudios de distribución y severidad del daño de P. herreni en Brasil, las tres especies de parasitoides fueron introducidas a este país: A.
diversicornis de Colombia, y A. coccois y A. vexans
de Venezuela (Bento et al ., 1999) . Estudios después de la introducción, entre 1994 y 1997, confirmaron la presencia de A. diversicornis en todos los campos revisados y una expansión del área de hasta 550 km desde el punto de liberación en Bahía en un solo año .
Acerophagus coccois también fue encontrado en varios
campos de yuca a una distancia considerable (hasta 180 km) del lugar de su primera liberación, mientras
que A. vexans no logró expandir su área de ocurrencia .
Las poblaciones de P. herreni se redujeron en los tres años consecutivos a la liberación a un nivel bajo, y el control de la plaga se consideró exitoso (Bento, De Moraes, De Matos, & Bellotti, 2000) .
Conclusiones
El programa de introducción, desarrollo de métodos de producción masiva y evaluación de la eficacia en el uso de los parasitoides C. stephanoderis, P. coffea y P. nasuta ha sido exitoso para el control de la broca del café . La fase inicial de este programa tuvo como objetivo el establecimiento de los parasitoides introducidos en los cafetales con broca, por lo que se les recomendó a los cafeteros evitar el uso de insecticidas y así favorecer su recuperación y distribución en las fincas cafeteras . Es- tos parasitoides no fueron compatibles con insecticidas químicos en un programa de manejo integrado de la broca, pero sí fueron compatibles con aplicaciones del hongo B. bassiana, como se indicó anteriormente . Se logró demostrar cómo se puede desarrollar un agente de control biológico para ser utilizado en un programa de manejo integrado . En un período de cinco años se liberaron más de 1 .700 millones de avispitas en cafetales infestados con broca, con el concurso de la industria privada, mostrándose así las bondades de estas asociaciones para poner en práctica los desarrollos de la investigación . Estos parasitoides se lograron establecer en los sitios donde se liberaron y aún juegan un papel importante en la regulación de las poblaciones de broca, especialmente en aquellos sitios donde sus poblaciones se presentaron con altas infestaciones .
Uso de parasitoides
colombianos en otros países
Control biológico de
Phenacoccus herreni en Brasil
Bernhard Löhr, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (agrosavia) En Sudamérica existen dos especies de piojo harinoso que causan una deformación idéntica del cogollo en yuca . Las dos especies, Phenacoccus herreni Cox &
Williams y Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae), tienen una distribución muy diferente: la primera es endémica de Brasil, al norte del Amazonas y en Pará, en las Guayanas, así como de Venezuela y de Colombia; en contraste, la distribución natural de P. manihoti está limitada a la cuenca del Río Paraguay, la región de Santa Cruz de la Sierra en Bolivia, y el estado de Mato Grosso do Sul en Brasil (Löhr, Varela, & Santos, 1990) . Ninguna de estas especies se puede considerar plaga importante en su área de origen, debido al gran número y a la eficiencia de sus enemigos naturales . Sin embargo, ambas han sido introducidas accidentalmente fuera de su área endémica con consecuencias desastrosas:
P. herreni, en el Nordeste del Brasil (Bahía, Pernam-
buco, Sergipe) (De Brito, 1975; Löhr et al ., 1990; Lopes, 1982), y P. manihoti, en África (Löhr et al ., 1990; Neuenschwander, Herren, Harpaz, Badulescu, & Akingbohungbe, 1988) .
Phenacoccus herreni fue encontrado por primera vez
durante la exploración por enemigos naturales de
P. manihoti . Inicialmente, las dos se consideraron
la misma especie, un error que originó el envío de parasitoides de P. herreni a África; la falta de parasitismo de estos en P. manihoti llevó a estudios detallados de taxonomía de las dos especies y, como resultado, P. herreni fue descrita como nueva especie (Cox & Williams, 1981) .
Estudios con P. herreni en Colombia (Varela & Bellotti, 1981) y exploraciones de enemigos naturales
de P. manihoti resultaron en un número considerable
de insectos benéficos (Löhr et al . 1990; Bennett y Yaseen, informes de exploración sin publicar), en particular parasitoides con un alto nivel de parasitismo (Löhr et al ., 1990; Varela & Bellotti, 1981) . Por la abundancia y eficacia de los parasitoides en las áreas de endemicidad de P. herreni, Löhr et al . (1990) propusieron la introducción de estos enemigos naturales en las áreas de invasión en el nordeste brasileño .
Tres especies de parasitoides de P. herreni, todas Hymenoptera: Encyrtidae, fueron identificadas como las más importantes: Acerophagus coccois Smith
Aenasius vexans (Kerrich) y Epidinocarsis (Apoanagyrus)
diversicornis (Howard) por científicos del Centro
Internacional de Agricultura Tropical (ciat) en
Palmira, Valle del Cauca, bajo la dirección de Bellotti et al . (2005) quienes estuvieron al frente de los estudios de las tres especies y su posterior introducción en el Brasil . Este equipo de científicos investigó la biología y ecología de los parasitoides y su relación con una gama de especies de piojos harinosos en preparación para su uso en un programa de control biológico clásico .
Herrera y Bellotti (1986) registraron la preferencia
de A. diversicornis por hembras de tercer estado
y adultas, mientras que en los estados menores observaron encapsulación de la larva del parasitoide y mortalidad del huésped . Estas observaciones fueron confirmadas por Van Driesche, Bellotti, Herrera y Castillo (1987), quienes además encontraron una pronunciada preferencia de E. diversicornis por
P. herreni, mientras que A. coccois prefería a Phenacoccus
gossypii Townsend y Cockerell (Hemiptera:
Pseudococcidae) . Phenacoccus herreni logró encapsular entre 3 y 15 % de larvas de E. diversicornis con tasas de encapsulación más altas en ninfas de segundo estado que en hembras adultas y más elevada a 25 °C que a 30 °C (Van Driesche, Bellotti, Herrera, & Castillo, 1986) . Este fenómeno de encapsulación no se pudo observar en A. coccois, ni en P. herreni, ni en
Phenacoccus gossypii . La mortalidad total debido a
estos dos parasitoides fue determinada en 54,9 % en un experimento abarcando seis generaciones de piojos (Van Driesche, Bellotti, Castillo, & Herrera, 1990) con mortalidades generalmente más altas durante la época seca . Dorn, Mattiacci, Bellotti y Dorn (2003) encontraron, en experimentos con ocho especies de piojos harinosos, que A. vexans es un parasitoide monófago, mientras que A. coccois aceptó tres de las especies ofrecidas a parasitar .
Después de estudios de distribución y severidad del daño de P. herreni en Brasil, las tres especies de parasitoides fueron introducidas a este país: A.
diversicornis de Colombia, y A. coccois y A. vexans
de Venezuela (Bento et al ., 1999) . Estudios después de la introducción, entre 1994 y 1997, confirmaron la presencia de A. diversicornis en todos los campos revisados y una expansión del área de hasta 550 km desde el punto de liberación en Bahía en un solo año .
Acerophagus coccois también fue encontrado en varios
campos de yuca a una distancia considerable (hasta 180 km) del lugar de su primera liberación, mientras
que A. vexans no logró expandir su área de ocurrencia .
Las poblaciones de P. herreni se redujeron en los tres años consecutivos a la liberación a un nivel bajo, y el control de la plaga se consideró exitoso (Bento, De Moraes, De Matos, & Bellotti, 2000) .