Determinación de patrones básicos de comportamiento del tiburón nodriza Ginglymistima cirratum (Bonnaterre, 1788) en el oceanario Islas del Rosario, Cartagena

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(1)Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Ir a Tabla de Contenido. DETERMINACIÓN DE PATRONES BÁSICOS DE COMPORTAMIENTO DEL TIBURÓN NODRIZA Ginglymostoma cirratum (Bonnaterre, 1788) EN EL OCEANARIO ISLAS DEL ROSARIO, CARTAGENA. MARCELA BEJARANO ÁLVAREZ ADRIANA ROBAYO BUITRAGO Trabajo de Grado para Optar al Título de Biólogo Marino. Director AMINTA JÁUREGUI ROMERO Biólogo Marino. Asesores MARCELA GRIJALBA BENDECK Biólogo Marino. UNIVERSIDAD DE BOGOTÁ JORGE TADEO LOZANO FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES PROGRAMA DE BIOLOGÍA MARINA SANTA MARTA 2003 Bejarano, M. y Robayo, A.. VII.

(2) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. DETERMINACIÓN DE PATRONES BÁSICOS DE COMPORTAMIENTO DEL TIBURÓN NODRIZA Ginglymostoma cirratum (Bonnaterre, 1788) EN EL OCEANARIO ISLAS DEL ROSARIO, CARTAGENA. MARCELA BEJARANO ÁLVAREZ ADRIANA ROBAYO BUITRA GO. UNIVERSIDAD DE BOGOTÁ JORGE TADEO LOZANO FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES PROGRAMA DE BIOLOGÍA MARINA SANTA MARTA 2003 Bejarano, M. y Robayo, A.. VII.

(3) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Nota de aceptación. ________________________________ ________________________________ ________________________________. ________________________________. Presidente del Jurado. ________________________________. Jurado. ________________________________. Jurado. Bejarano, M. y Robayo, A.. VII.

(4) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. A mis padres, por cre er en mi y por apoyarme. incondicionalmente. con. “mis. tiburones”; a mis hermanos: César, Tico y Ángela y a mi bebé, Minerva que siempre me acompaño. Con todo mi amor, esto es para ustedes. Marcela. A mi mami y a mi papi y a Dios desde mi corazón,. a. mis. hermanos:. Andrés,. José David y Lina y a toda mi familia “abuelos, tías, tíos y primos, en especial a Juan Ca´ ” quienes siempre me estuvieron acompañando. Gracias. Adriana. Bejarano, M. y Robayo, A.. VII.

(5) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. AGRADECIMIENTOS. Son muchas las personas que de una u otra manera han contribuido con la realización de este trabajo sin las cuales hubiese sido imposible llevarlo a cabo, por tal razón queremos agradecerles de corazón por su ayuda a:. Aminta Jáuregui, nuestra directora quien desde el principio demostró un gran interés en la realización y elaboración del trabajo, orientándonos, aconsejándonos y dedicándonos al máximo mucho de su apretado tiempo, también agradecemos la confianza depositada para llevar a un feliz termino esta hermosa investigación. Rafael Vieira por abrirnos las puertas del Oceanario, un mágico lugar, por su valiosa ayuda y comentarios y por aquellos momentos tan especiales que solo se viven una vez.. Nuestros padres y hermanos por la paciencia, apoyo y comprensión que siempre nos tuvieron en este proceso.. Marcela Grijalba por su gran aporte de ideas las cuales fueron fundamentales para el buen desarrollo del mismo.. Oceanario Islas del Rosario por su apoyo logístico y por respaldar esta investigación, especialmente a Félix Serna por su ayuda permanente.. Paúl Gómez por su ayuda, paciencia y consejitos en la parte estadística.. Nuestros amigos: Lina “dolores”, Luisa “lu”, Santiago “chiquito”, Carlos “ponch”, Camila “camois”, Natalia “lulito”, Carolina “castró”, “chulo” y Juan Pablo que siempre estuvieron en los buenos y malos ratos acompañándonos y apoyándonos para seguir adelante.. Bejarano, M. y Robayo, A.. VII.

(6) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Homer, Alberto Mario, “Nieves” y Brusco por que a pesar de no ser parte de la comunidad de biólogos, siempre estuvieron con nosotras endulzándonos un poquito la vida con su buen humor.. Y a los que de una u otra forma hicieron en esta fase parte de nuestras vidas. A todos ellos muchas gracias y he aquí el resultado de su apoyo.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 1.

(7) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. CONTENIDO pág INTRODUCCIÓN. 1. 1. ASPECTOS GENERALES. 6. 1.1 DESCRIPCIÓN DEL ENCIERRO. 6. 1.2 ZONIFICACIÓN DEL ENCIERRO. 7. 1.3 RECONOCIMIENTO DE LOS INDIVIDUOS. 8. 2. OBSERVACIONES DE LAS PAUTAS DE COMPORTAMIENTO. 29. 2.1 MUESTREO PRELIMINAR. 29. 2.2 MUESTREO Ad libitum. 32. 2.2.1. Inactividad. 34. 2.2.2. Actividad. 38. 2.3 MUESTREO ANIMAL FOCAL. 51. 2.3.1. Inactividad. 51. 2.3.2. Actividad. 57. 2.4 MUESTREO UNO - CERO. 67. 3. ASPECTOS REPRODUCTIVOS. 75. 3.1 COMPORTAMIENTO REPRODUCTIVO EN TIBURONES. 75. 3.2 OBSERVACIONES DEL CORTEJO Y APAREAMIENTO DEL TIBURÓN NODRIZA EN CAUTIVERIO. 76. 3.2.1. Cortejo. 79. 3.2.2. Apareamiento. 100. 3.2.3. Gestación y Nacimiento. 108. CONCLUSIONES. 111. RECOMENDACIONES. 114. BIBLIOGRAFÍA. 115. ANEXOS. 120. MATERIAL ACOMPAÑANTE. Bejarano, M. y Robayo, A.. 2.

(8) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. LISTA DE FIGURAS. pág.. Figura 1. Encierro donde se encuentran los tiburones nodriza en el Oceanario Islas del Rosario. Figura 2. Zonación del encierro.. Figura 3. Órganos copuladores de los machos del Oceanario Islas del Rosario.. 6 7. 8. Figura 4. Fichas de identificación de los tiburones nodriza del Oceanario, tanto de hembras como de machos. (a – k). Individuos pertenecientes al grupo A. 16. Figura 5. Fichas de identificación de los tiburones nodriza del Oceanario, tanto de hembras como de machos. (a – x). Individuos pertenecientes al grupo B. 28. Figura 6. Frecuencias de actividad diaria del tiburón nodriza en el Oceanario Islas del Rosario. 29 Figura 7. Esquema de la forma de desplaz amiento del tiburón nodriza en el Oceanario Islas del Rosario.. 30. Figura 8. Actividad diaria del tiburón nodriza expresada en porcentaje.. 31. Figura 9. Etograma General de G. cirratum en cautiverio.. 33. Figura 10. (a) Descanso con pectorales en grupo. (b) Descanso con pectorales individual.. 34. Figura 11. (a) Descanso sin pectorales en grupo. (b) Descanso sin pectorales individual.. 35. Figura 12. Aglomeración de los individuos descansando con y sin pectorales.. 36. Figura 13. Balanceo del cuerpo de los individuos en descanso.. 37. Figura 14. Nado continuo a lo largo del encierro.. 39. Figura 15. Despliegue de natación exagerada del tiburón gris.. 41. Figura 16. Acicalamiento de dorso sobre cascajo y sobre malla.. 42. Bejarano, M. y Robayo, A.. 3.

(9) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 17. Acicalamiento de mandíbula.. 43. Figura 18. Eventos previos a la alimentación de los individuos del grupo A: rondeo.. 44. Figura 19. Eventos previos a la alimentación de los individuos del grupo A: tanteo.. 44. Figura 20. Eventos durante la alimentación de los individuos del grupo A.. 45. Figura 21. Eventos durante la alimentación de los individuos del grupo A: captura.. 46. Figura 22. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: retirada.. 46. Figura 23. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: revisión.. 47. Figura 24. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: ramoneo.. 47. Figura 25. (a) Descanso Sin Pectorales Hembras Grupo A en la mañana; (b). Descanso Sin Pectorales Hembras Grupo A en la tarde.. 52. Figura 26. (a) Descanso Sin Pectorales Hembras Grupo B en la mañana; (b). Descanso Sin Pectorales Hembras Grupo B en la tarde.. 53. Figura 27. (a) Descanso Sin Pectorales Machos Grupo A en la mañana; (b). Descanso Sin Pectorales Machos Grupo A en la tarde.. 54. Figura 28. (a) Descanso Sin Pectorales Machos Grupo B en la mañana; (b). Descanso Sin Pectorales Machos Grupo B en la tarde.. 55. Figura 29. Frecuencias de Inactividad del tiburón nodriza del Oceanario Islas del Rosario.. 56. Figura 30. Zona de descanso 1.. 57. Figura 31. (a) Nado continuo Hembras Grupo A en la mañana; (b). Nado continuo Hembras Grupo A en la tarde.. 58. Figura 32. (a) Nado continuo Machos Grupo A en la mañana; (b). Nado continuo Machos Grupo A en la tarde. Bejarano, M. y Robayo, A.. 59 4.

(10) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 33. (a) Nado continuo Hembras Grupo B en la mañana;. 60. (b). Nado continuo Hembras Grupo B en la tarde.. 61. Figura 34. Nado Continuo Machos Grupo B en la mañana.. 61. Figura 35. Nado continuo Machos grupo B en la tarde.. 62. Figura 36. Acicalamiento sobre cascajo Hembras Grupo A.. 63. Figura 37. Acicalamiento sobre cascajo Hembras Grupo B.. 64. Figura 38. Acicalamiento sobre cascajo Machos grupo A .. 64. Figura 39. Acicalamiento sobre cascajo Machos Grupo B.. 65. Figura 40. Acicalamiento de clasper.. 66. Figura 41. Acicalamiento de mandíbula.. 66. Figura 42. Ubicación de los observadores para el muestreo en la plataforma del show de exhibición.. 67. Figura 43. Etograma reproductivo de G. cirratum en el Oceanario Islas del Rosario.. 78. Figura 44. Preacoplamiento: acercamiento de uno o más machos a la hembra inmóvil.. 80. Figura 45. Frecuencias de acercamiento de machos a hembras inmóviles.. 80. Figura 46. Preacoplamiento: evitación de las hembras hacia los machos.. 82. Figura 47. Preacoplamiento: nado paralelo de la pareja.. 82. Figura 48. Frecuencia Nado Paralelo en hembras.. 83. Figura 49. Frecuencia Nado Paralelo en machos .. 84. Figura 50. Acoplamiento: mordisco de la aleta pectoral de la hembra.. 85. Figura 51. Acoplamiento: Frecuencias del mordisco de la aleta pectoral de la hembra.. 86. Figura 52. Acoplamiento: frecuencia de huida de las hembras ante. Bejarano, M. y Robayo, A.. 5.

(11) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. el mordisco de la pectoral.. 87. Figura 53. Cicatrices de aleta pectoral de una hembra luego del mordisco generado por el macho.. 87. Figura 54. Pivote y Giro. (a) Hembra gira exponiendo su parte ventral; (b) Hembra perpendicular al macho. 88. Figura 55. Acoplamiento: frecuencias de aceptación de hembras hacia los machos.. 89. Figura 56. Posicionamiento: Giro ventral de la pareja.. 90. Figura 57. Posicionamiento: (a). Giro ventral de la pareja, (b) Aferramiento de la pectoral.. 90. Figura 58. (a) Frecuencias de Giro ventral del macho; (b) Frecuencias de Giro ventral de la Hembra. 91 Figura 59. Frecuencias del Aferramiento Pectoral.. 92. Figura 60. Posicionamiento: Arqueo del cuerpo.. 92. Figura 61. Posicionamiento: Persecución de varios machos a la pareja.. 93. Figura 62. Frecuencias de persecución de machos a la pareja.. 94. Figura 63. Posicionamiento: comportamiento cooperativo de “Bloqueo “ de machos de G. cirratum.. 94. Figura 64. Frecuencias de Bloqueo de machos a la pareja.. 95. Figura 65. Alineamiento: contacto de clasper con cloaca.. 96. Figura 66. Giro del clasper y posición vertical de la pareja.. 97. Figura 67. “Nudging” y “macho encima de la hembra” descrito por Klimley.. 97. Figura 68. Frecuencias de alineamiento en machos y en hembras (a). contacto de clasper con cloaca. 98. (b). posición vertical del macho; (c). posición vertical de la hembra.. 99. Figura 69. Inserción del clasper en la cloaca de la hembra: (a) Posición lado – lado; (b) Posición vientre – vientre.. 100 101. Bejarano, M. y Robayo, A.. 6.

(12) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 70. Apareamiento: (a) Inserción del clasper; (b) Coletazos de aceptación de la hembra.. 102. Figura 71. Cópula en tiburón nodriza.. 103. Figura 72. Frecuencias de cópula en machos de tiburón nodriza del Oceanario Islas del Rosario.. 104. Figura 73. Frecuencias de cópula en hembras receptivas de tiburón nodriza del Oceanario Islas del Rosario.. 105. Figura 74. Postcópula: separación de la pareja.. 106. Figura 75. Postcópula: Frecuencias de respiración agitada en los machos.. 106. Figura 76. Postcópula: Frecuencias de respiración agitada en hembras.. 107. Figura 77. Cápsula del huevo de tiburón nodriza.. 109. Figura 78. Cría de tiburón nodriza.. 110. Bejarano, M. y Robayo, A.. 7.

(13) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. LISTA DE TABLAS. pág.. Tabla 1. Talla de los 35 individuos de G. cirratum del Oceanario Islas del Rosario.. 9. Tabla 2. Tabla de Contingencia para los eventos de alimentación del tiburón nodriza.. 73. Bejarano, M. y Robayo, A.. 8.

(14) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. LISTA DE ANEXOS pág Anexo Anexo Anexo Anexo. A. B. C. D.. Aspectos Generales de los Tiburones. Etología y Métodos de Muestreo. Etograma Protocolo. Índice de Fiabilidad y Concordancia.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 120 127 130 135. 9.

(15) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. RESUMEN. La etología es la aplicación del método científico al estudio del comportamiento animal, el cual puede sufrir adaptaciones especiales dependiendo del medio donde se encuentre. Un individuo tiene su propio patrón general agrupado en categorías basadas en niveles y subniveles que llevan a estados (conductas de una duración suficiente que pueden ser observadas periódicamente) y eventos (actos usualmente esporádicos, cortos pero registrables) los cuales son considerados durante la construcción de los etogramas. Para esta investigación se contó con los especímenes de tiburón nodriza confinados en el Oceanario Islas del Rosario - CEINER, permitiéndose establecer sus patrones básicos de comportamiento con el fin de proporcionar una base para futuras investigaciones encaminadas al entendimiento y protección de éstos ya que son pocos los trabajos etológicos que se han desarrollado en el tema, siendo una especie amenazada en peligro de extinción e incluida en el Libro Rojo de Colombia. En el estudio se reconocieron 35 individuos de los dos sexos y de diferentes tallas teniendo en cuenta características externas tales como: lunares en el cuerpo, color o tonalidades específicas, mordeduras en las aletas pectorales, entre otras. Así mismo, fueron nominados con la letra "H" par a las hembras y "M" para los machos seguidas de un número consecutivo junto con la respectiva letra del grupo al cual pertenecían (A: 11 organismos que participan en el show de alimentación durante el estudio y B: 24 organismos que no intervienen en esta actividad). Se utilizaron tres métodos de muestreo: Ad libitum, Animal Focal y Uno – Cero durante un tiempo de observación de 346 horas. Se elaboró un etograma general, que reúne en cinco categorías todos los sucesos comportamentales realizados por los individuos (Nivel, Subnivel, Estado, Subestado y Evento), registrados en un tiempo determinado, permitiendo con esto tener una descripción más detallada de los mismos; se establecieron dos niveles: Inactividad y Actividad, considerando los subniveles Social (grupo) y No Social (individual) determinándose cuatro estados o funciones generales que los individuos desarrollaron (espaciamiento, locomoción, alimentación y reproducción); éstos se dividieron en subestados, los cuales son formas de comportamiento que los ejemplares presentan para llevar a cabo cada función, se registraron 21 eventos o actividades. El estudio coincidió con la época de reproducción obteniéndose un etograma específico de este estado que agrupa los eventos de cortejo y apareamiento de tiburones nodriza a lo largo de 10 días, contando con siete horas de observación, de donde se derivan siete eventos, con 22 sub – eventos para machos y 15 para hembras, generando información importante en este campo de la biología; para el mes de octubre, se encontró una cría, macho de 270 mm de largo y de 240 gramos, posiblemente producto de los apareamientos ocurridos en el mes de julio.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 10.

(16) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. INTRODUCCIÓN. Hace unos 350 millones de años aparecieron los tiburones constituyéndose desde entonces en un grupo dominante.. Gran parte del éxito evolutivo que han tenido a lo largo del tiempo de su. existencia se debe a ciertos rasgos básicos que heredaron de sus antepasados, como poseer desde cuerpos cilíndricos hasta aplanados, apéndices pareados, hendiduras branquiales sin opérculo, mandíbula superior no fusionada con el cráneo, piel cubierta de dentículos dérmicos o escamas placoides, y numerosos dientes cortantes o trituradores, entre otras características que han mantenido hasta la actualidad (Castro, 1983).. La acción humana, en especial la actividad pesquera, practicada con líneas, anzuelos, redes de enmalle, redes de fondo fijas, redes de arrastre de fondo, arpones y palangres, ha llegado al punto de afectar la población de Ginglymostoma cirratum y caracterizarla como una especie vulnerable de rápida reducción en tamaño poblacional por los altos niveles de explotación (Mejía y Acero, 2002), ya que su piel tiene un gran valor por ser gruesa y resistente, de la cual se obtiene un cuero de buena calidad que algunas veces es utilizado como lija; su carne aunque no es apetecida también es aprovechada en fresco o salada para el consumo humano y en la elaboración de harina mientras que de su hígado se extrae aceite (Compagno et al., 1995 En: Mejía y Acero, 2002) y (Cervigón y Alcalá, 1999 En: Mejía y Acero, 2002). Surge la necesidad de realizar estudios del comportamiento de estos animales no sólo en el medio natural sino en confinamiento, ya que según el Decreto 1609 de 2002 por la cual se reglamenta la gestión ambiental en materia de fauna silvestre en cuyo capítulo XX artículo 41, los acuarios se consideran centros de conservación que manejan colecciones de animales vivos con propósitos de investigación y educación, especialmente para especies en vía de extinción. Bejarano, M. y Robayo, A.. 11.

(17) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Por otro lado, los progresos en la comprensión del comportamiento de los tiburones se han acelerado debido al peligro que representan los ataques a nivel mundial, en 1963 se hizo una recopilación de la distribución y longevidad de los tiburones en cautividad de todo el mundo, e donde se encontró que más de 50 especies se hayan mantenido en acuarios por lo menos durante unos meses (Stevens, 1992).. Dentro de las especies de tiburones que más éxito han tenido en cautiverio se encuentra el tiburón nodriza, Ginglymostoma cirratum (Anexo A) debido a la facilidad que ofrece el confinamiento para desarrollar diferentes estudios.. Se han llevado a cabo numerosos trabajos, particularmente en. inmunología y en hábitos de apareamiento (Castro, 2000).. Sin embargo son muy pocas las. investigaciones que se han adelantado sobre el comportamiento alimentario y social a pesar de que estas conductas deberían considerarse vitales cuando son mantenidos en condiciones controladas (Carrier et al., 1994).. En Colombia se cuenta con un reporte elaborado por el Centro de Investigación, Educación y Recreación CEINER (1992) en el cual se resume el proceso de apareamiento y copulación de estos organismos durante varios años de cautiverio. Existen también las investigaciones desarrolladas en el Acuario Mundo Marino por Camargo et al. (2003) sobre ensayos en el adiestramiento del tiburón nodriza, donde el estudio se enfoca en el área de etología social y alimentaria y se basa en el comportamiento que presentan estos individuos ante la alimentación en plataforma.. Así mismo,. Gutiérrez et al. (2002) hacen un estudio etológico general del tiburón nodriza en cautiverio con el fin de ampliar el conocimiento actual sobre el comportamiento de éste. Bejarano et al. (2001), realizan una investigación sobre el fenómeno de Inmovilidad Tónica del tiburón nodriza, donde se establecen las diferentes respuestas que se generan en estos organismos al ser expuestos a estímulos que inciden fuertemente en su comportamiento.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 12.

(18) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Así mismo, cabe mencionar el aporte efectuado por Arboleda et al. (2000), determinando patrones alimentarios del tiburón nodriza agrupados en un etograma dentro de 5 estados con una serie de 12 eventos comportamentales que juegan un papel importante para definir el patrón de actividad diario de éstos. Tapia et al. (1994) enfatizan su estudio en las tasas respiratorias y jerarquización que se presentan a nivel intraespecífico en eventos de desplazamiento y alimentación del tiburón nodriza en cautiverio en el Acuario “El Rodadero” (Santa Marta).. A partir de las dos últimas décadas del siglo pasado a nivel mundial, se han incrementado los diferentes estudios sobre esta especie; es así como Pratt y Carrier (2001), presentan una revisión del aspecto reproductivo. en. elasmobranquios. enfocando. su. estudio. al. tiburón. nodriza,. describiendo. comportamientos generales mediante observaciones en cautiverio y en el medio libre. Castro (2000), en su investigación sobre la biología del tiburón nodriza en la costa oriental de la Florida y las Bahamas, determina las tallas de madurez de 128 individuos, el ciclo reproductivo y el periodo de gestación. Así mismo, Carrier et al. (1994) observan 50 eventos de apareamiento en la isla Dry Tortugas en los cayos de la Florida, identificando 4 estados: pre-acoplamiento (acercamiento de uno o más machos a la hembra), posicionamiento y alineamiento (postura ventral de la hembra), inserción y copulación.. Marín - Osorno (1997) resume el proceso de apareamiento de G. cirratum en el Acuario de Veracruz (México) registrando las fases de conducta sexual que estos presentaron, fueron observados dos apareamientos confirmados, efectuados entre los ejemplares de mayor talla, siendo estos una hembra de 260 cm y un macho de 280 cm de longitud total.. Carrier (1995) y Carrier y Luer (1990) presentan trabajos sobre biología y comportamiento reproductivo del tiburón nodriza considerando el cortejo, posicionamiento e inserción del clásper en la copulación. Gilbert (1981) hace un aporte sobre patrones de reproducción de los tiburones exponiendo las Bejarano, M. y Robayo, A.. 13.

(19) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. estructuras reproductivas de machos y hembras, las actividades de apareamiento y etapas de madurez de embriones; quien también en 1962 ya había llevado a cabo un estudio sobre el comportamiento de los tiburones en cautiverio en Bimini (Bahamas) haciendo énfasis en los órganos sensoriales mediante experimentos que ponían a prueba su olfato, vista y electrorecepción ante diferentes estímulos alimentarios.. Tal como lo indica Vaz – Ferreira (1984), cada especie animal expone una serie de actividades establecidas en unidad de tiempo para cumplir sus necesidades de supervivencia, definidas. por. patrones que se manifiestan en conjunto para el cumplimiento de una secuencia en una operación específica. Con base en lo anterior, el cautiverio brinda una opción viable para generar información a nivel etológico de los organismos, la cual puede ser obtenida mediante observaciones constantes en horas preestablecidas.. La etología es la aplicación del método científico al estudio del comportamiento animal, el cual puede sufrir adaptaciones especiales dependiendo del medio donde se encuentren éstos. En su primera etapa esta ciencia busca el análisis, a partir de observaciones y registros de lo que realmente sucede, lo cual se prolonga, hasta el momento en que una secuencia de ejecuciones de conducta no relacionada constituye estructuras de conducta bien definidas y funcionales; los comportamientos de un individuo tienen sus propios patrones y pueden ser agrupados en categorías basadas en niveles y subniveles que corresponden a estados y eventos, los cuales son considerados durante la construcción de los etogramas.. Los estados son comportamientos de una. duración. suficiente. que. pueden. ser. observados periódicamente; por ejemplo el sueño, la alimentación, entre otros; mientras que los eventos son actos usualmente esporádicos, cortos, difícilmente cuantificables pero registrables (Hage y Mellen, 1983) (Anexo B).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 14.

(20) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. El presente trabajo contó con el apoyo logístico del Oceanario Islas del Rosario y del CEINER y se presenta como requisito para optar al título de Biólogo Marino de la Universidad Jorge Tadeo Lozano; pretendió determinar los patrones de comportamiento del tiburón nodriza generando una base para futuras investigaciones encaminadas al entendimiento y protección de éstos ya que para el área del Caribe colombiano y en general a nivel local, son pocos los estudios etológicos que se han desarrollado en el tema siendo una especie amenazada en peligro de extinción e incluida por Mejía y Acero (2002) en el Libro Rojo del país.. En la actualidad, la Asociación Colombiana de Parques, Zoológicos y Acuarios (Acopazoa) con el apoyo del Ministerio del Medio Ambiente ha asumido la elaboración y puesta en marcha del Programa Nacional de Conservación Ex Situ en zoológicos y acuarios de Colombia como parte de la implementación del Plan Estratégico para la Recuperación de la Fauna Amenazada, enmarcado en la política de fauna silvestre y en las metas propuestas en el Programa Biodiversidad del. Proyecto. Colectivo Ambiental, esto en el marco de la Política Nacional de Biodiversidad (Minambiente y Acopazoa, 2002).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 15.

(21) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 1. ASPECTOS GENERALES. 1.1 DESCRIPCIÓN DEL ENCIERRO. El estudio se llevó a cabo en el Oceanario Islas del Rosario el cual cuenta con un sistema de encierros abarcando aguas someras alrededor de la isla (65 – 150 cm de profundidad).. El encierro de los. tiburones está demarcado por un cerco de alambre plastificado con ojo de malla de 8 cm, con un área 2. total de 75 m (5m de ancho y 15m de largo) y una altura de 1m aproximadamente; posee flujo continuo de entrada y salida de agua lo que permite mantener condiciones óptimas para los individuos allí confinados; el fondo es arenoso, con cascajo y hay algunas rocas ubicadas a lo largo del encierro. Ofrece facilidad para la observación directa y descripción de los eventos que los animales presenten; aparte de los tiburones, se encuentran otras especies residentes (sábalos) o temporales como barracudas y algunos cardúmenes de peces pequeños que tienen acceso al encierro (Figura 1).. Figura 1.. Encierro donde se encuentran los tiburones nodriza en el Oceanario Islas del Rosario. (Tomado y modificado de Bohórquez y Bula – Meyer, 1995).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 16.

(22) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 1.2 ZONIFICACIÓN DEL ENCIERRO. Para facilitar las observaciones se dividió el encierro en dos partes discriminando la somera de la profunda; así mismo se delimitaron seis zonas para establecer la preferencia de lugar en los momentos de descanso de los individuos. Teniendo en cuenta características particulares como cercanía a la plataforma, en la cual se encontraban la zona 1 y la zona 2, presencia de rocas como en la zona 4, 5 y 6, vegetación y sectores de sombra en la zona 3; cada investigador se encargo de registrar los eventos que mostraban los individuos durante su permanencia o paso por ellas (uno en la parte profunda y el otro en la parte somera) (Figura 2).. Zona 5. Zona 6. Parte Profunda. Zona 1. Zona 2. Zona 4. Parte Somera. Zona 3. Plataforma Manglar. Figura 2. Zonación del encierro de los tiburones nodriza del Oceanario Islas del Rosario. (zona 1, zona 2, zona 3, zona 4, zona 5 y zona 6).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 17.

(23) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 1.3 RECONOCIMIENTO DE LOS INDIVIDUOS. Al inicio del estudio, cada uno de los tiburones fue previamente medido utilizando una cinta métrica y sexado teniendo en cuenta la presencia o ausencia de los órganos copuladores (Figura 3); de igual forma el tamaño del animal se consideró para establecer el grado de madurez en el que se encuentran.. Figura 3. Órgano copulador (clásper) de los machos del Oceanario Islas del Rosario.. Para esta investigación se contó con 35 especimenes de los dos sexos y de diferentes tallas, que se subdividieron en dos grupos, así:. A: 11 organismos que siempre participaron en el show de exhibición durante el estudio. B: 24 organismos que no intervinieron en esta actividad.. Así mismo, fueron nominados con la letra "H" para las hembras y "M" para los machos seguidas de un número consecutivo junto con la respectiva letra del grupo al cual pertenecían (A ó B) (Tabla 1).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 18.

(24) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Tabla 1. Talla de los 35 individuos de G. cirratum del Oceanario Islas del Rosario (Los colores rojo y fucsia resaltan las tallas mayores y menores respectivamente, tanto de machos como de hembras de los dos grupos). GRUPO A GRUPO B Individuo. Talla (m). Individuo. Talla (m). Individuo. Talla (m). H1. 2.20. H1. 2.28. M1. 2.40. H2. 2.15. H2. 2.34. M2. 2.02. H3. 2.31. H3. 2.50. M3. 2.14. H4. 2.32. H4. 2.51. M4. 2.20. H5. 2.14. H5. 2.45. M5. 2.25. H6. 1.90. H6. 2.41. M6. 2.43. H7. 2.40. H7. 2.30. M7. 1.87. H8. 2.45. H8. 2.46. M8. 2.40. H9. 2.40. M9. 2.40. M1. 1.97. H10. 2.43. M10. 2.50. M2. 2.15. H11. 2.30. M11. 2.08. M3. 1.71. H12. 2.05. M12. 2.57. Como resultado de las mediciones se logró determinar cuales eran las tallas máximas y mínimas tanto para los machos como para las hembras de los dos grupos. Como se observa, para el grupo A el mayor tamaño lo presentó H8 con (2.45m), el menor H6 con (1.90m), en los machos de este mismo grupo, M2 con (2.15m) y M3 con (1.71M). Para los individuos del grupo B, H4 con (2.51m) siendo la hembra más grande y H12 con (2.05m) y en los machos de M12 con (2.57m) el individuo más grande del encierro y M7 con (1.87m).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 19.

(25) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Como indica Castro (2000) la talla a la cual las hembras alcanzan su madurez oscila entre 2.23 – 2.31m, lo que equivale casi a un 86% de su tamaño máximo (2.59m), mientras que los machos la adquieren con tallas de 2.14m, es decir un 83% de su longitud máxima (2.58m). De acuerdo a lo anterior, 25 de los individuos del encierro ya han alcanzado su madurez registrándose una talla promedio de 2.37m.. Durante el reconocimiento de los individuos se tuvo en cuenta algunas características externas tales como: lunares en el cuerpo, color o tonalidades específicas, mordeduras en las aletas pectorales, entre otras; el método de reconocimiento de los ejemplares tanto para hembras como machos, considerando estas marcas naturales peculiares, ha resultado eficaz en otros estudios etológicos, siendo posible que después de un corto tiempo de adiestramiento del observador, se dé la verificación rápida y confiable de la asignación hecha para cada uno de los individuos objeto de estudio, sin tener que emplear técnicas que requieran su manipulación directa, evitándose de esta manera algún tipo de riesgo (Villamizar, 2001; Chía y Munévar, 2001).. Con base en lo anterior se llevó a cabo la elaboración de una ficha de identificación para cada uno de los 35 individuos de los dos grupos teniendo en cuenta la nominación designada para el estudio, complementada con los nombres comunes que se le han asignado, junto con su longitud, características distintivas y su respectiva fotografía, como se muestra a continuación:. Bejarano, M. y Robayo, A.. 20.

(26) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H1A (Laica). Longitud: 2.20 m. Caracteres distintivos: Presenta un lunar negro en la base de la segunda aleta dorsal hacia el lado izquierdo.. a TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H2A (Lucas) Longitud: 2.15 m Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color amarillo en la primera aleta dorsal; en la aleta pectoral izquierda hacia la punta presenta una leve protuberancia.. b Bejarano, M. y Robayo, A.. 21.

(27) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H3A (Manchas) Longitud: 2.31 m Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color verde en la segunda aleta dorsal y presenta un lunar en la aleta pélvica derecha.. c TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H4A (Manuela) Longitud: 2.32 m Caracteres distintivos: Uno de los dos individuos que evidencia signos de envejecimiento (piel endurecida y desgastada), los bordes posteriores de las dos aletas pectorales se muestran irregulares (deshilachados), la derecha presenta una pequeña cicatriz hacia la punta. d Bejarano, M. y Robayo, A.. 22.

(28) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H5A (Minerva) Longitud: 2.14 m Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color amarillo en la segunda aleta dorsal, en el margen anterior de la primera aleta dorsal presenta una cicatriz.. e. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H6A (Pola) Longitud: 1.90 m Caracteres distintivos: Individuo de color café grisáceo, la primera aleta dorsal se encuentra rota como si se fuera a rasgar.. f. Bejarano, M. y Robayo, A.. 23.

(29) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H7A (Stephania). Longitud: 2.40 m Caracteres distintivos: Hembra que presenta una cicatriz en la aleta. pectoral. izquierda. y. un. lunar. interdorsal cercano a la línea lateral en el lado derecho.. g. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H8A (Tequila). Longitud: 2.45 m Caracteres distintivos: Hembra de color marrón, en las aletas pectorales presenta manchas negras como agregaciones punteadas.. h. Bejarano, M. y Robayo, A.. 24.

(30) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M1A (Andrés) Longitud: 1.97 m. Caracteres distintivos: Individuo con marquilla verde en la primera aleta dorsal. Junto a la base de esta aleta presenta una serie de líneas negras perpendiculares a la aleta.. i TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M2A (Peter) Longitud: 2.15 m Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color verde en la primera. aleta. muesca. en. el. dorsal borde. y. una. pequeña. posterior. de. la. segunda aleta dorsal; en la aleta pectoral derecha hacia la punta tiene también una leve protuberancia. j. Bejarano, M. y Robayo, A.. 25.

(31) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURON NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M3A (Ringo) Longitud: 1.71 m Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color amarillo en la segunda aleta dorsal; la primera aleta dorsal presenta una discontinuidad a manera de hendidura.. k Figura 4. Fichas de identificación de los tiburones nodriza del Oceanario, tanto de hembras como de machos. (a – k). Individuos pertenecientes al grupo A.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 26.

(32) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H1B (Adriana) Longitud: 2.28 m. Caracteres distintivos: Con cuerpo de color café oscuro y aletas pectorales, dorsales, pélvicas y caudal de color marrón claro. En el borde posterior de la primera aleta dorsal hacia la punta presenta una pequeña muesca.. a TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H2B (Camila) Longitud: 2.34 m. Caracteres distintivos: Muestra. en. el. pedúnculo. caudal. una. cicatriz profunda en forma circular. En la cabeza tiene un lunar blanco seguido de un lunar negro.. b. Bejarano, M. y Robayo, A.. 27.

(33) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURON NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H3B (Delta) Longitud: 2.50 m Caracteres distintivos: Muestra en sus aletas pectorales cicatrices bastante. pronunciadas,. mordisqueo. durante. evidencia momentos. de de. apareamiento.. c. TIBURON NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H4B (Flora) Longitud: 2.51 m. Caracteres distintivos: El par de aletas pectorales hacia el borde anterior. presenta. mordidas. bastante. acentuadas y grandes cicatrices y heridas recientes en la parte dorsal de las mismas por el apareamiento. d. Bejarano, M. y Robayo, A.. 28.

(34) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H5B (Karla) Longitud: 2.45 m Caracteres distintivos: De color café oscuro, en las aletas pectorales presenta bastantes cicatrices, en el borde interno de las mismas se observa una decoloración.. e. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H6B (Marcela) Longitud: 2.41 m Caracteres distintivos: Individuo de color marrón, en la base de la primera aleta dorsal hacia la parte anterior presenta. una. acumulación. de. puntos. negros.. f. Bejarano, M. y Robayo, A.. 29.

(35) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H7B (Negra). Longitud: 2.30 m. Caracteres distintivos: De coloración café oscura diferente el de las otras hembras; en los bordes de las aletas. pectorales. cicatrices. en. forma. presenta de. varias. rasguños. de. coloración negra. g TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H8B (Pirula) Longitud: 2.46 m. Caracteres distintivos: Individuo de color marrón, se caracteriza por ser la hembra más obesa del grupo. Sus aletas pectorales son muy grandes, casi del mismo tamaño de su cabeza.. h Bejarano, M. y Robayo, A.. 30.

(36) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H9B (Sajarula). Longitud: 2.40 m. Caracteres distintivos: En la mitad del margen posterior de la primera aleta dorsal presenta una pequeña muesca y muy cercano al ojo izquierdo en la parte de atrás de este tiene un lunar.. i TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H10B (Salomé). Longitud: 2.43 m. Caracteres distintivos: Individuo de coloración café oscura, en las dos. aletas. pectorales. presenta. leves. cicatrices.. J. Bejarano, M. y Robayo, A.. 31.

(37) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H11B (Tibursia). Longitud: 2.30 m. Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color verde en la primera aleta dorsal, el margen posterior de esta aleta es de forma bastante irregular.. k TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: H12B (Tursi). Longitud: 2.05 m. Caracteres distintivos: Individuo con marquilla de color amarillo en la segunda aleta dorsal, a lo largo de su cuerpo en la parte dorsal presenta varios puntos negros .. l Bejarano, M. y Robayo, A.. 32.

(38) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M1B (Ángel). Longitud: 2.40 m Caracteres distintivos: Individuo que presenta la primera aleta dorsal partida hacia el borde posterior y se distingue por que esta termina en punta, la segunda aleta dorsal hacia el borde posterior tiene forma de luna. m TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo:. M2B (Baco Ramón) Longitud: 2.02 m. Caracteres distintivos: Presenta en las dos aletas dorsales hacia el borde posterior una muesca de igual forma.. n. Bejarano, M. y Robayo, A.. 33.

(39) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M3B (Damián). Longitud: 2.14 m Caracteres distintivos: Las aletas pectorales presentan los bordes posteriores cóncavos.. En la primera. dorsal tiene una pequeña muesca que se puede observar claramente.. o TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M4B (Julián) Longitud: 2.20 m Caracteres distintivos: Individuo que se caracteriza por exhibir en la parte lateral izquierda una serie de lunares que se encuentran distribuidos a los lados de la línea lateral de manera espaciada y van desde la cabeza hasta el pedúnculo caudal.. p. Bejarano, M. y Robayo, A.. 34.

(40) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M5B (Manolo) Longitud: 2.25 m Caracteres distintivos: El otro individuo de aspecto envejecido de color café oscuro; el último par de aberturas branquiales tiene coloración blanca y la primera aleta dorsal hacia la punta presenta varias muescas.. q. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M6B (Martín). Longitud: 2.43 m Caracteres distintivos: Individuo de color marrón, en la punta de la aleta pectoral izquierda tiene una muesca pequeña con forma de mordisco.. r. Bejarano, M. y Robayo, A.. 35.

(41) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M7B (Minervo). Longitud: 1.87 m Caracteres distintivos: Con marquilla amarilla en la segunda aleta dorsal, en la primera aleta dorsal tiene una. pequeña cicatriz de color. negro que se encuentra en la punta de la aleta. s. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M8B (Pecoso). Longitud: 2.40 m Caracteres distintivos: Individuo de color marrón, tiene un lunar en la aleta pélvica izquierda y en el margen posterior de la primera aleta dorsal presenta varias muescas.. t. Bejarano, M. y Robayo, A.. 36.

(42) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M9B (Rajita). Longitud: 2.40 m. Caracteres distintivos: Individuo con la aleta pectoral derecha dividida en dos.. u. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M10B (Scar). Longitud: 2.50 m. Caracteres distintivos: Individuo de color marrón, la primera aleta dorsal tiene una pequeña cicatriz de color negro hacia la punta y en la aleta pélvica derecha presenta una muesca con la forma de mordisco.. v Bejarano, M. y Robayo, A.. 37.

(43) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M11B (Spotty). Longitud: 2.08 m Caracteres distintivos: En la aleta pectoral derecha presenta una muesca grande en forma de mordisco, y en la aleta pélvica izquierda tiene un lunar negro. w. TIBURÓN NODRIZA, Ginglymostoma cirratum Individuo: M12B (Tico). Longitud: 2.57 m. Caracteres distintivos: Macho de gran tamaño, color marrón; presenta en la primera aleta dorsal varias muescas.. x Figura 5. Fichas de identificación de los tiburones nodriza del Oceanario, tanto de hembras como de machos. (a – x). Individuos pertenecientes al grupo B Bejarano, M. y Robayo, A.. 38.

(44) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 2. OBSERVACIONES DE LAS PAUTAS DE COMPORTAMIENTO 2.1 MUESTREO PRELIMINAR. La fase de observaciones preliminares se efectuó con el fin de determinar el conjunto de pautas básicas de comportamiento del tiburón nodriza y así establecer los períodos dentro de los Niveles de Inactividad y Actividad, complementándolas con la cuantificación de sus intervalos de presencia (Figura 6). Esta se realizó mediante el método de muestreo Ad libitum (Anexo B) durante 40 horas en 5 días, distribuyendo las sesiones de muestreo en el día y la noche, cada una con una duración de cuatro (4) horas (8 diarias); los horarios no fueron fijos para así abarcar diferentes horas a lo largo del día. Las anotaciones de las observaciones fueron recolectadas en una bitácora de trabajo, complementadas con registros visuales empleando una cámara fotográfica Canon y una filmadora Sony Handicam como ayuda para cubrir totalmente los eventos realizados.. Frfecuecia. 200 150 100 50. 23:00. 21:00. 19:00. 17:00. 15:00. 13:00. 11:00. 9:00. 7:00. 5:00. 3:00. 1:00. 0. Hora. Figura 6. Frecuencias de actividad diaria del tiburón nodriza en el Oceanario Islas del Rosario. Frecuencia: número de veces en que se sucedía un evento durante el tiempo de observación. Hora: cubrimiento a lo largo de las 24 horas del día.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 39.

(45) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. La Figura 6 muestra que el nivel de actividad del grupo presentó aumentos y disminuciones drásticas a lo largo del día. Se observa su mayor incremento entre las 9:00 y las 12:00 horas debido a que se realiza el show de exhibición, por ende, su hora de alimentación; de las 14:00 hasta las 6:00 horas se evidencia un notable descenso con muy escasos desplazamientos a través del encierro. Se aprecia entonces, en los individuos de G. cirratum hábitos diurnos en cautiverio, posiblemente porque el suministro de alimento es en la mañana, cambiando así el comportamiento habitual que se conoce en el medio natural ya que allí es una especie que pasa las horas de luz descansando sobre el fondo o en cuevas y grietas para en la noche capturar sus presas; lo anterior corrobora lo encontrado por Tapia et al. (1994) y por Arboleda et al. (2000) quienes llegan a la misma conclusión tras estudiar tiburones nodriza en confinamiento. Durante el período de actividad, los tiburones se desplazaron por el encierro continuamente y de forma repetitiva formando ochos (8) y/o elípticas (Figura 7); este movimiento de nado continuo fue aumentando gradualmente conforme se acercaba el show de exhibición, llegando a un 95% de actividad a las 11:00 horas (Figura 8).. PARTE PROFUNDA. PARTE SOMERA. Plataforma Manglar. Figura 7. Esquema de la forma de desplazamiento del tiburón nodriza en el Oceanario Islas del Rosario. La línea azul es una representación aproximada del desplazamiento en elípticas y la fucsia en ochos.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 40.

(46) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. En general se nota como la actividad decae cuando termina la hora de alimentación, se presento un drástico incremento de inactividad al comenzar la tarde percibiéndose hasta un 97% de descanso de los individuos hacia las 14:00 horas; así mismo durante la noche y la madrugada se presento un 100% de inactividad (22:00 – 06:00 horas). Los individuos tendían a descansar en la mañana y en la tarde en las diferentes zonas del encierro, prefiriendo en la noche la zona profunda donde se agrupaban todos los tiburones .. 00:00 23:00 22:00 21:00 20:00 19:00 18:00 17:00 16:00 15:00 Actividad. 14:00. Inactividad. 13:00 12:00 11:00 10:00 09:00 08:00 07:00 06:00 05:00 04:00 03:00 02:00 01:00 0%. 20%. 40%. 60%. 80%. 100%. Figura 8. Actividad diaria del tiburón nodriza expresada en porcentaje.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 41.

(47) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 2.2 MUESTREO Ad libitum (Hage y Mellen, 1983). Para la descripción detallada de los diferentes patrones de comportamiento del tiburón nodriza, se empleó el método Ad libitum nuevamente, análisis cualitativo el cual permitió elaborar el etograma general, que reúne en cinco categorías todos los sucesos realizados por los individuos, registrados en observaciones informales no sistemáticas durante un tiempo determinado (cuatro intervalos de dos horas al día). Cabe anotar que para la construcción del etograma se tomó como base estudios anteriormente realizados por Villamizar (2001), Arboleda et al. (2000) y Mayorga y Ramos (2000), de los cuales se mantuvo la categorización, pero a su vez, también se hicieron algunas modificaciones, entre estas, incluir algunos eventos (por ejemplo, el acicalamiento de clásper y de mandíbula); todo esto tratando de obtener una mejor adaptación del etograma para los tiburones del Oceanario Islas del Rosario (Cartagena).. Para este análisis se contó con 48 horas de observación en seis días; los horarios no fueron fijos para así abarcar diferentes comportamientos a lo largo del día. Se llevaron anotaciones en una bitácora de trabajo, complementadas con registros visuales. Así mismo, se establecieron dos niveles: Inactividad y Actividad, considerando los subniveles Social (grupo) y No Social (Individual); se determinaron cuatro de los estados o funciones generales que los individuos desarrollan dividiéndose en seis subestados, que son pasos o formas de comportamiento con los cuales los ejemplares llevan a cabo cada función, que estos a su vez contienen los 21 eventos o actividades realizados por los organismos (Figura 9).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 42.

(48) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Ecograma de G. cirratum en cautiverio (Categorías). NIVEL. INACTIVIDAD. SUBNIVEL. ESTADO. SUBESTADO. SOCIAL (En Grupo). EVENTO. Con Pectorales Espaciamiento. Descanso. NO SOCIAL (Individual). Sin Pectorales. Desplazamiento NO SOCIAL. Nado continuo Nado discontinuo. Locomoción De dorso De clasper De mandíbula. Acicalamiento. ACTIVIDAD. SOCIAL. Alimentación: show de exhibición. Rondeo Tanteo Imposición Captura Retirada Revisión Ramoneo. Recolección. Cortejo Reproducción. Preacoplamiento Acoplamiento Posicionamiento Alineamiento. Apareamiento. Inserción Cópula Postcópula. Figura 9. Etograma General de G. cirratum en cautiverio. La línea café indica la Jerarquización y la roja el Comportamiento Alelomimético y Aprendizaje. ( Bejarano, M. y Robayo, A.. Ampliación de este estado en Capítulo 3). 43.

(49) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 2.2.1 Inactividad: Entendida como Espaciamiento, es un estado donde se considera las variadas formas de distribución de los individuos en áreas disponibles; agrupa el descanso que se refiere a la suspensión momentánea de las actividades, en que el animal reposa con el cuerpo en diversas posiciones sobre el sustrato o sobre las extremidades quietas (Vaz – Ferreira, 1984); en este estudio dicho espaciamiento respondía a la preferencia por las condiciones que ofrecía cada zona.. Los. tiburones presentaron dos eventos de descanso: con pectorales y sin pectorales. Descanso con pectorales: este se daba con la permanencia del (os) organismo (s) en el fondo apoyado (s) sobre sus aletas pec torales creando un espacio entre su cuerpo y el sustrato (Figuras 10 a y 10 b). Compagno (1984) reitera que individuos de G. cirratum adoptan esta posición con el fin de simular un falso refugio como estrategia de captura para atraer a peces u otros organismos que hacen parte de su dieta; aunque ocurre normalmente en el medio libre, en cautiverio ha sido registrado en menor frecuencia.. a.. b. Figura 10.. (a) Descanso con pectorales en grupo.. Bejarano, M. y Robayo, A.. (b) Descanso con pectorales individual. 44.

(50) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Descanso sin pectorales: cuando permanecía el (os) individuo (s) sobre el sustrato sin hacer uso de sus extremidades; esta forma de reposo era más prolongada que la anterior sobre todo en las horas de la tarde, posiblemente porque el animal no necesitaba hacer ningún esfuerzo para conservar la posición (Figuras 11 a y 11 b). Arboleda et al. (2000) observaron el mismo patrón, ratificando a Vaz – Ferreira (1984) quien dice que ”la posición de descanso suele ser cambiada periódicamente mientras esta dura”.. a.. b.. Figura 11. (a) Descanso sin pectorales en grupo. (b) Descanso sin pectorales individual. Bejarano, M. y Robayo, A.. 45.

(51) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Algunas veces los individuos reposaban con y sin pectorales en forma desordenada, incluso se observaban aglomeraciones donde los más grandes se hacían muy juntos apoyando su cuerpo sobre las aletas pectorales de los pequeños, mientras que algunos medianos reclinaban sus aletas sobre el vecino doblándolas un poco hacia arriba (Figura 12).. En otras ocasiones, cuando se disponían a. descansar, planeaban sobre los que ya estaban en reposo echando sus aletas pectorales hacia atrás bajando la cabeza de modo que había un “roce” de tal forma que el vientre del primero hacía contacto con la aleta dorsal del segundo; este comportamiento fue observado sobre todo en los organismos de mayor tamaño hacia los más pequeños.. Figura 12. Aglomeración de los individuos descansando con y sin pectorales.. De acuerdo con Vaz – Ferreira (1984), lo anterior indica que estos tiburones tienen una distribución agregada, es decir, que los individuos se reúnen en masas dentro de los cuales las distancias interindividuales son menores que las distancias entre grupos (Figura 12 ); así mismo, esta distribución presenta variaciones diurnas ya que los ejemplares están separados o se agrupan en asociaciones menores de día y en grandes conjuntos en una zona específica en la noche (zona 1).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 46.

(52) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Comportamientos inusuales: Otro comportamiento observado fue cuando los individuos de mayor tamaño reposaban de manera individual; en oportunidades solían balancearse suavemente de lado a lado moviendo las aletas dorsales y la caudal, esto normalmente ocurría en el descanso con pectorales; dicha conducta era poco frecuente y posiblemente la ejecutaban cuando querían atrapar alguna presa que se desplazara cerca de la malla como por ejemplo cangrejos ya que se encontraban restos de estos en el interior del encierro (Figura 13).. Figura 13. Balanceo del cuerpo de los individuos en descanso.. Otro tipo de comportamiento inusual que se observó fue el “soplo con los barbillones erectos” realizado cuando llegaban a alguna de las zonas a descansar levantando con esto el sedimento, especialmente se evidenció en el M5B cuando quería abrirse campo dentro de los individuos que lo rodeaban; simultáneamente se apreció una de las formas particulares de conducta de aprendizaje (adquisición de nuevas capacidades e información no proporcionadas por el genotipo (Vaz – Ferreira, 1984)) que presentaba el M7B, el más joven del grupo, imitando los mismos movimientos del adulto. Esta táctica también puede ser utilizada como una forma de comportamiento agonístico, el cual puede estar manifestado con un acto ritualizado de amenaza en que un individuo trata de imponerse ante otro, antes o en lugar del ataque físico.. Así mismo, este tipo de expresiones fue observado en la. H4B quien por medio de un soplo, alejó de su lado a varios machos descansaba; cabe resaltar que en tiburones. Bejarano, M. y Robayo, A.. la. agresión. cortejantes. mientras. ésta. está relacionada con procesos de. 47.

(53) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. apareamiento, principalmente hacia los congéneres masculinos y ésta hembra era de las de mayor actividad sexual.. Bohórquez (1994) indica que es posible que un organismo manifieste ciertas conductas con solo observar determinada situación, sin embargo puede modificar en mayor o menor grado su comportamiento con base en estas experiencias y apren de cuales respuestas van a dar mejores resultados.. Luego que el M7B observaba el “soplo”, lo ponía en práctica con otros individuos de. tamaños similares, es así como con el M2A (otro de los juveniles) persiguieron a una de las hembras más grandes acorralándola y soplando el sustrato dejándola cubierta de arena; la hembra quedó quieta y al cabo de un minuto siguió su recorrido habitual en el encierro.. 2.2.2. Actividad. Algunos de los eventos observados dentro del nivel de actividad, excepto el acicalamiento de mandíbula y de clásper, fueron observados en trabajos como el de Arboleda et al. (2001).. 2.2.2.1 Locomoción: Comprende dos subestados: el desplazamiento (se caracterizó por un evento: nado continuo) y el acicalamiento (por tres: de dorso; de clásper y de mandíbula).. Nado continuo:. desplazamiento que involucra una mayor actividad de aletas pectorales. intensificando la propulsión con movimientos laterales de la aleta caudal (Figura 14). Los tiburones se desplazaron por el encierro en forma continua circular o elíptica, pasando muy cerca de las mallas y de la superficie exponiendo siempre su aleta dorsal. Nadan con un movimiento sinuoso, con amplias oscilaciones de su aleta caudal que le impulsa suavemente, a su vez, las aletas pectorales proporcionan fuerza de sustentación, capacidad de giro y evitan que el animal se balancee.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 48.

(54) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 14. Nado continuo a lo largo del encierro.. Comportamientos inusuales: A medida que nadaban, fueron observados otros tipos de eventos que no se registraron debido a la baja frecuencia con la que se presentaron, uno de ellos fue denominado juego; ocurría cuando un individuo de menor talla que pasaba era rodeado por tres o más de tamaños similares y de repente huían a gran velocidad recorriendo todo el encierro en diferentes direcciones, llegando de nuevo al lugar de origen y separándose. Esto fue visto principalmente en H2A (2.15 m), H6A (1.90 m), M1A (1.97 m), M2A (2.15 m), M3B (2.14 m), M7B (1.87 m) y M11B (2.08 m), sin embargo, en algunas ocasiones participaron machos grandes como M8B (2.40 m) y M10B (2.50 m) porque los juveniles los buscaban empujándolos con la cabeza y dando fuertes coletazos en el agua mientras éstos descansaban.. Arboleda et al. (2000) también observaron este evento en su estudio y según Vaz – Ferreira (1984), el juego es practicado fundamentalmente por animales jóvenes en forma continuada y sin detenerse si el objetivo consumatorio es alcanzado.. En algunas oportunidades se convierte en la imitación de la. conducta de los padres o de los compañeros. Un animal adulto pasa espontáneamente de un tipo de comportamiento a otro y realiza acciones que no son las típicas de la etapa de maduración; lo anterior Bejarano, M. y Robayo, A.. 49.

(55) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. fue observado cuando el M10B (uno de los machos adultos que más cortejaba) nadaba en círculos a lo largo del encierro y repentinamente comenzó a dar giros bruscos arqueando el cuerpo en media luna en la esquina de la zona 3 (donde se encontraban descansando el grupo de hembras que con mayor frecuencia se apareaban), se dio la vuelta y continuó moviéndose normalmente posiblemente como una manifestación de “virilidad”; inmediatamente después que esto ocurriera, llego el M7B (el joven que más evidenció eventos de aprendizaje) e imitó lo que había hecho el otro macho; este acto se presenció en dos ocasiones, posiblemente esto le permita practicar y perfeccionar las técnicas de lucha o imposición y ser de gran utilidad en la vida adulta.. Una variación de arqueamiento fue percibida en otra situación: cuando finalizaban el descanso, con mayor frecuencia algunos de los machos mayores comenzaban a desplazarse rápidamente de un lado a otro del encierro y momentáneamente presentaban un movimiento brusco que consistía en la contorsión exagerada del cuerpo donde el tiburón hace oscilar la cabeza y la aleta caudal en grandes arcos, encorva la espalda y repliega las aletas pectorales.. Un evento muy similar ha sido descrito por Myrberg (En: Stevens, 1992) denominando esta conducta como. “despliegue de natación exagerada” y se produce por territorialismo o cuando el tiburón se. encuentra acorralado y no puede escapar; se ha observado en individuos del orden Carcharhiniformes (Figura 15).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 50.

(56) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 15. Despliegue de natación exagerada del tiburón gris (Tomado de Myrberg, En: Stevens, 1992).. En el caso de la presente investigación, esta postura amenazante se daba principalmente en hembras mientras pasaban por la zona 3, posiblemente defendiendo el área don de se refugiaban luego del apareamiento o por mantener cierta dominancia en una zona concreta, aunque no se puede afirmar que esta especie sea verdaderamente territorial.. El comportamiento agonístico es toda actividad de lucha intraespecífica o interespecífica, el cual incluye amenazas, actitudes de imposición, sumisión, posturas de defensa u otras manifestaciones (Vaz Ferreira, 1984).. Durante el nado continuo fueron observadas conductas de ataque y de huida. principalmente entre machos sexualmente activos o incluso por parte de las hembras hacia esos machos, muchas de estas disputas ocurrían mediante mordiscos en las aletas.. Posiblemente el. hostigamiento a que los machos someten a las hembras y los mordiscos que les inflingen durante el cortejo podría explicar el porqué de esta agresión; en una ocasión M10B fue atacado por H4B mientras se apareaba con M8B, le proporcionó un mordisco en la aleta pélvica de tal forma que le arrancó el pedazo. Otro tipo de ataque se dió entre machos al tratar de perseguir una hembra, esta vez la lesión la ocasionó M10B a M11B mordiéndole la aleta pectoral en señal de que se alejara de la hembra; de igual forma M8B también ahuyenta al mismo juvenil de un golpe con su cabeza obligándolo a retirarse. Bejarano, M. y Robayo, A.. 51.

(57) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Acicalamiento:. son series de movimientos que sirven para mantener la eficiencia de los. tegumentos y aparentemente para incrementar el “bienestar” del animal (Vaz – Ferreira, 1984). En el estudio se presentaron tres tipos de acicalamiento: de dorso, de mandíbula y de clásper.. El primero sucede cuando el individuo roza el dorso de su cuerpo contra el sustrato o la malla; este evento estaba muy relacionado con los estados de alimentación y reproducción ya que solían hacerlo en el momento previo y posterior al show al igual que en el cortejo y post cópula (Figuras 16 a y 16 b). Otra forma de bienestar se daba cuando los individuos abrían su boca a manera de bostezo como “acomodando” su mandíbula inferior y contrayendo el tegumento frontal de modo que los barbillones quedan tensionados (de mandíbula) (Figura 15), esto ocurría ocasionalmente ya fuera descansando o mientras nadaban a pesar de ser un evento difícil de observar. Finalmente el acicalamiento de clásper ocurre cuando lo erectan desplegándolo, girándolo con movimientos de expansión y cerrado hacia el mismo costado o entrecruzándolo, alcanzando en varias oportunidades la eyaculación, generalmente se presentaba con el clásper izquierdo el cual no utilizaban durante la cópula.. Figura 16. (a) Acicalamiento del dorso sobre cascajo. Bejarano, M. y Robayo, A.. (b) Acicalamiento de dorso sobre la malla. 52.

(58) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 17. Acicalamiento de mandíbula.. 2.2.2.2 Alimentación: show de exhibición: La recolección hace referencia a los diferentes eventos que los individuos presentan antes, durante y después de la alimentación (Anexo C). Al igual que en el trabajo de Arboleda et al. (2000), en este estudio se distinguieron siete eventos destacándose la imposición como un nuevo evento.. Rondeo: es el comportamiento que se daba previo al proceso alimentario, se caracterizaba por el desplazamiento lento del individuo (s) con suaves movimientos, en círculos, exponiendo su aleta dorsal y donde evaluaba la zona de alimentación (plataforma), éste podía presentarse ya fuera en grupo o de manera individual. Cabe destacar que los tiburones que hacen parte del show son los que realizan este evento mientras que los demás descansan o nadan alejados del lugar (Figura 18 ).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 53.

(59) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 18. Eventos previos a la alimentación de los individuos del grupo A: rondeo.. Tanteo: se daba inmediatamente después del rondeo, los individuos asomaban la cabeza a la superficie inspeccionando el sitio de captura para obtener la comida, algunas veces obtenían un pedazo de pescado de acuerdo al tiempo que duraran esperando (Figura 19).. Figura 19. Eventos previos a la alimentación de los individuos del grupo A: tanteo.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 54.

(60) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Imposición: se observaba como suceso de rivalidad durante la captura mediante movimientos fuertes de la cabeza, de la cola, empujones y mordiscos para obtener un pedazo de comida que estaba a disponibilidad de más de un individuo; este ocurría usualmente antes de la captura y era clara la actuación de H4A (Manuela) quien se imponía ante los demás ya que era la hembra líder del grupo (Figura 20).. Figura 20. Eventos durante la alimentación de los individuos del grupo A. Los individuos señalados de rojo indican la imposición ante el grupo.. Captura: al localizar el alimento, el tiburón con una fuerte succión llevaba el pescado a la cavidad bucal para su debida ingestión, podía estar acompañada de manifestaciones de competencia aunque por lo general siempre se realizaba organizadamente por parte de los individuos ya que son premiados al hacer diferentes demostraciones ante el público, obedeciendo de esta manera a lo que les ordenaba el guía (Figura 21).. Bejarano, M. y Robayo, A.. 55.

(61) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Figura 21. Eventos durante la alimentación de los individuos del grupo A: captura.. Retirada: evento que ocurría después de la captura cuando el guía daba la instrucción a los tiburones de bajar de la plataforma ordenadamente. Tan pronto lo hacían, comenzaban a nadar individualmente cerca de esta (Figura 22).. Figura 22. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: retirada.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 56.

(62) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Revisión: reconocimiento post – alimentario donde los individuos nadaban en círculos muy cerca de la plataforma y al sustrato en busca de pedazos. restantes de comida, utilizando sus barbillones. sensitivos (Figura 23).. Figura 23. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: revisión.. Ramoneo: evento poco frecuente en el cual los tiburones mediante encorvamiento del cuerpo hurgaban el sustrato (bajo las rocas o la plataforma) con el hocico en busca de alimento con la ayuda de sus barbillones sensitivos (Figura 24).. Figura 24. Eventos subsiguientes a la alimentación de los individuos del grupo A: ramoneo. Bejarano, M. y Robayo, A.. 57.

(63) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. 2.2.2.3 Reproducción: Este estado fue el que recibió mayor atención debido a que el estudio se desarrolló en la época plena de reproducción. Se divide en dos subestados: cortejo y apaream iento, cuyos eventos también son descritos por Carrier et al. (1994).. El cortejo involucra el acto donde cada miembro de la pareja realiza patrones fijos ritualizados, ya que cada movimiento expresivo de un individuo es liberado por el movimiento o situación previa del otro individuo que actúa a su vez como liberador. En tiburones, el macho muerde a la hembra para facilitar el apareamiento; este mordisco puede actuar como liberador en este comportamiento (Pratt y Carrier, 2001) (Anexo C). Dentro del cortejo se evidenciaron cuatro eventos:. Preacoplamiento: comienza con el acercamiento de uno o más machos a la hembra inmóvil, la mayoría. de. los. intentos. de. apareamiento. ocurrieron. en. aguas. poco. profundas. (65. cm. aproximadamente) donde la hembra decidía aceptar o no al macho. Cuando esta accede, el (los) macho (s) asume una posición de nado junto a la hembra (nado paralelo) con su (s) cabeza (s) cercana (s) a la aleta pectoral de la misma de modo que la guía hacia partes más profundas del encierro para poder tomarla de su aleta pectoral.. Acoplamiento: ocurre cuando el (los) macho (s) toma a la hembra por su aleta pectoral tragando más de la mitad de ésta en forma agresiva (se apreciaban aletas con sangrado), la cabeza y el ángulo del cuerpo del macho se aproximan a una posición perpendicular durante la toma de la hembra. En varias ocasiones la hembra huía hacia la zona 3 (somera) nadando rápidamente muy cerca al sustrato con el fin de que los machos no lograran llegar hacia su cloaca; otras veces aceptaban permitiendo así el posicionamiento.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 58.

(64) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. Posicionamiento: comportamiento en el cual el macho invierte a la hembra en una postura ventral, esto acompañado de técnicas agresivas por parte del macho como empujones mientras se aferra de la aleta pectoral; así mismo ocurre el giro del macho mediante fuertes movimientos de su aleta caudal. En este momento comienza la persecución de varios machos a la pareja ya que es cuando la hembra es vulnerable a escapar y a que otro macho la tome.. Alineamiento: el macho, en un movimiento rápido de su aleta caudal gira junto con el cuerpo de la hembra, una vez la pareja logra una posición vertical, el clásper y la cloaca entran en contacto para permitir la inserción; usualmente la presencia de otros machos ayudaba para que la hembra no huyera y el macho que la “dominaba” lograra la copulación.. El apareamiento hace referencia al encuentro “precopulatorio”; en tiburones usualmente inicia con un aferramiento pectoral que puede llevar o no a una copulación. Se presentaron tres eventos a destacar:. Inserción: comienza con la inserción del clásper. En la mayoría de los casos, la aleta derecha de la hembra es agarrada mientras uno de los cláspers (generalmente el derecho) gira y es insertado, en ese momento el macho (y a veces la hembra) por medio de coletazos en dirección a las manecillas del reloj, ondula su cuerpo mientras se balancea sobre el cuerpo de la hembra para evitar que el clásper se salga de la cloaca.. Copulación:. el clásper permanece dentro de la cloaca de la hembra y es cuando ocurre la. eyaculación (que no se dió en todos los casos). En este momento la pareja permanece en posición ventral o vertical hasta que el clásper es extraído (aproximadamente un minuto), inmediatamente después el macho continúa mordiendo la aleta pectoral de la hembra; en algunas oportunidades se. Bejarano, M. y Robayo, A.. 59.

(65) Comportamiento del tiburón nodriza, G. cirratum. observó cómo salía el semen sobrante de la cloaca el cual era de consistencia gelatinosa, pegajosa, de color blanco y sin olor.. Postcopulación:. comienza con la separación de la pareja, incluso pueden permanecer. ventralmente descansando sobre el fondo o simplemente la hembra huye hacia la zona 3 donde se refugia.. Es característica la respiración agitada de ambos, en este momento el macho no intenta. copular de nuevo sino después de unos minutos, es aquí donde los otros machos que perseguían a la pareja insistentemente comienzan de nuevo a cortejar a la misma hembra que acaba de aparearse, unas veces con éxito, otras no.. Bejarano, M. y Robayo, A.. 60.