REVISTA BIOLOGIA Vol. 16, No.2, 2002
APLICACIÓN DE MÉTODOS BIOACÚSTICOS Y CONVENCIONALES EN LA CARACTERIZACIÓN
DE LA COMUNIDAD DE MURCIÉLAGOS DE LA CUEVA DEL INDIO, TAPASTE, LA HABANA, CUBA.
Emanuel C. Mora1, Silvio Macías1,2, Danny Rojas1, Annia Rodríguez1, Ileana Quiñonez1, Adianez García1, Antonio Cádiz1, Beverly Boburg1.
1Departamento de Biología Animal y Humana, Facultad de Biología, Universidad de La Habana. Cuba. 2Departamento de Formación Básica, Facultad de Psicología, Universidad de La Habana. Cuba.
RESUMEN
Los métodos convencionales de muestreo empleados en el estudio de las comunidades de murciélagos (mallas de niebla, jamos entomológicos, escopetas de perdigones y trampas de arpa) implican la captura y muchas veces la muerte del animal, y provocan estrés en dichas comunidades de murciélagos. El empleo de métodos bioacústicos es una alternativa reciente y no invasiva que permite caracterizar la estructura y composición de la comunidad. En un muestreo realizado en la Cueva del Indio, Tapaste (La Habana), se utilizaron simultáneamente mallas de niebla, redes entomológicas y monitoreo de llamadas de ecolocalización. Las especies encontradas fueron Brachyphylla nana, Phyllonycteris poeyi, Monophyllus redmani, Pteronotus quadridens, P. macleayi y P. parnelli. El método bioacústico y la red entomológica suministraron información más precisa acerca de la abundancia relativa y diversidad de especies que la malla de niebla. Sin embargo, los resultados obtenidos con la red entomológica se vieron influenciados por la ubicación de las estaciones de colecta y requirieron de un mayor esfuerzo físico que el método bioacústico. Tanto los métodos convencionales empleados como el bioacústico mostraron similares resultados sobre la segregación temporal entre especies durante el primer éxodo nocturno: P. quadridens salió antes que P. poeyi y éste antes que B. nana. Cada uno de los métodos de muestreo complementa la información aportada por los otros dos. Las investigaciones ecológicas sobre comunidades de murciélagos deberán combinar varios métodos para lograr su caracterización más completa y precisa.
Palabras clave: Microchiroptera, bioacústica, ecolocalización, abundancia relativa, diversidad de especies, segregación temporal.
ABSTRACT
The conventional methods of sampling used in the study of bat communities (mist netting, entomological nets, pellets shotgun and harp traps) imply the capture and in many occasions the death of the animal, causing stress in the community. The use of acoustic methods is a recent non-invasive alternative that allows the characterization of the structure and composition of the community. In a sample obtained in the Cave of El Indio, Tapaste (Havana), mist netting, entomological net and the monitoring of echolocation calls were used simultaneously. Six species were found: Brachyphylla nana, Phyllonycteris poeyi, Monophyllus redmani, Pteronotus quadridens, P. macleayi and P. parnelli. The bioacoustic method and the entomological net offered more precise information about relative abundance and species diversity than the mist net. However, the results obtained with the entomological net were more influenced by the position of the collect stations and required more physical effort than the biacoustic method. Both conventional and bioacoustic methods show similar results about temporal segregation among species during the first nocturnal exodus: P. quadridens started the exodus before P. poeyi, who started before B. nana. Each method of sampling complements the information given by the others. Investigations of bats communities should combine different methods to attain its most precise and complete characterization.
Key words: Microchiroptera, bioacoustics, echolocation, relative abundance, diversity of species, temporal segregation.
Introducción
Históricamente, los murciélagos se han estudiado utilizando métodos convencionales de muestreo (p. e.: mallas de niebla, jamos entomológicos, escopetas de perdigones y trampas de arpa) que implican la captura y en ocasiones la muerte del animal, provocando estrés en la población o comunidad que se estudia (Silva, 1979; Vaughan y
Hill, 1996; Duffy et al., 2000). Una alternativa reciente, no invasiva, se basa en el uso de los detectores de murciélagos (Hayes, 1997; Sherwin et
al., 2000; O´Farrell et al., 2000), los cuales permiten
el monitoreo acústico de las especies en el campo a partir del sistema activo de orientación ultrasónica que presentan los microquirópteros, denominado ecolocalización (Griffin, 1958).
Las ondas ultrasónicas emitidas por estos animales se reflejan en los obstáculos del medio circundante y regresan en forma de eco, lo cual les posibilita localizar objetos e incluso determinar sus dimensiones, forma y relieve (Neuweiler, 2000). Las características de las llamadas difieren entre especies y se ven influenciadas, entre otros factores, por las condiciones ambientales en que vive y se desarrolla cada una; e incluso pueden variar dentro de una misma especie (Neuweiler, 1983; Kalko, 1995). De esta forma, la identificación de especies en el campo es posible debido a las características distintivas de sus llamadas de ecolocalización (MacDonald et al., 1994; O'Farrell y Miller, 1997; Fenton, 2000; Duffy et al., 2000; Jones et al., 2000; O’Farrell et al., 2000). En Cuba, sin embargo, poco se conoce acerca de la variabilidad de las llamadas de ecolocalización, intraespecífica e interespecífica. De las 26 especies de murciélagos vivientes en Cuba, sólo se han descrito llamadas de ecolocalización de cuatro de ellas (Kössl et al., 1999; Macías, 2001).
Puesto que no todas las especies son igualmente susceptibles a los métodos convencionales de muestreo que se emplean para su captura, el monitoreo de las llamadas de ecolocalización pudiera proveer en algunos casos información más precisa en cuanto a la abundancia relativa y diversidad de especies (Hickey y Neilson, 1995; Sherwin et al., 2000). No obstante, con este método no es posible identificar los ejemplares sobre la base de sus caracteres morfológicos, y no permite obtener información sobre algunos parámetros demográficos como la composición por sexos y edades, el estado reproductivo de los individuos, entre otros.
La Cueva del Indio, Tapaste (La Habana), alberga una comunidad de murciélagos compuesta por 13 especies, según se describe por última vez por Silva (1979). Con estos antecedentes nos hemos propuesto caracterizar la composición y estructura de la comunidad de murciélagos que habitan la Cueva del Indio y describir la segregación temporal durante el primer éxodo nocturno en dicha comunidad utilizando tres métodos de muestreo: malla de niebla, red entomológica y detección y método bioacústico.
Materiales y métodos
El estudio se realizó el día 23 de junio y durante el período comprendido entre los días 29 de junio y 2 de julio del año 2001, en la Cueva del Indio, ubicada 7 km al sur de Tapaste, municipio San José de las Lajas, provincia La Habana (Figura 1A). Esta cueva se caracteriza por presentar dos entradas, una considerada principal y una vertical (con una profundidad aproximada de 8 m por debajo del nivel del suelo), y consta de varias galerías distribuidas en
tres niveles, algunas de las cuales constituyen trampas térmicas.
La colecta de individuos se efectuó todos los días en el horario comprendido entre las 20:20 y las 22:30 horas, mientras se producía el primer éxodo nocturno. Se utilizó una malla de niebla de 3 x 6 m, colocada en tres posiciones diferentes durante las cinco noches de muestreo (M1 el 23 de junio, M2 los días 29 y 30 de junio y M3 los días 1ro y 2 de julio). Además, y de manera simultánea, se colectó con un jamo entomológico en las cuatro noches de muestreo comprendidas entre los días 29 y 2 de julio. Las posiciones de la malla de niebla y los lugares de colecta con el jamo entomológico se representan en la Figura 1B. A los individuos capturados por ambos métodos se les tomó los datos siguientes: hora de colecta, especie, sexo y condición reproductiva aparente. Además, se anotó el sentido de vuelo de los animales capturados en la malla. Posteriormente se depositaron los ejemplares en bolsas de tela para realizar los controles acústicos a posterioridad.
Las llamadas de ecolocalización emitidas por los murciélagos se registraron utilizando un detector de murciélagos (Modelo U30 Ultra Sound Advice, Londres, GB), sensible a una gama de frecuencias entre 20 y 200 kHz. La salida de alta frecuencia del detector se conectó a una computadora portátil (Pentium II Celeron, 64 MHz) a través de un conversor análogo-digital PCM-DAS 16S/33O. Entre el detector de murciélagos y el conversor análogo-digital se colocó un acoplador de impedancia que permitía detener el ciclo de grabación mediante un cambio de voltaje. El programa utilizado para efectuar las grabaciones fue BATSOUND versión 2.1 (Pettersons Electronics), que permitió realizar las grabaciones de forma cíclica, almacenando en la
M1 M M J J M J J Vía
A
B
Figura 1. A. Localización geográfica de la cueva del Indio. B. Estaciones de muestreo. M1, M2 y M3: posiciones respectivas
de la malla de niebla; J1, J2, J3 y J4: posiciones de jameo; MB: posición de muestreo correspondiente al método bioacústico.
memoria de la computadora los últimos cinco segundos de grabación anteriores a la detención del ciclo por el acoplador. La frecuencia de muestreo se fijó en 312 kHz.
Se registraron las llamadas de ecolocalización emitidas por los murciélagos durante el mismo período de tiempo en que se realizaban inventarios con los dos métodos convencionales. Los equipos de grabación se colocaron a 3 m de la entrada principal de la cueva (Figura 1B), y el detector se mantuvo con una inclinación de 45º con respecto a la horizontal. Se almacenaron 20 segundos de grabación cada cinco minutos.
Los individuos que fueron depositados en las bolsas de tela se trasladaron hacia un refugio abandonado de 13 x 4 x 4 m, donde se obtuvieron las emisiones acústicas que servirían como controles. Estos experimentos se efectuaron entre las 11:00 y las 14:00 horas de los días 24 y 30 de junio y entre las 23:00 y 03:00 horas el resto de los días que duró el estudio. Se registraron las llamadas de ecolocalización de cada ejemplar tanto cuando volaba solitario como en grupo. En todos los casos, la ganancia del detector de murciélagos se mantuvo en un nivel constante.
Resultados no publicados de nuestro grupo de investigación han permitido construir bibliotecas de llamadas de ecolocalización para cada especie de las adjudicadas a la Cueva del Indio. Estas bibliotecas contienen un ejemplo de las diferentes llamadas que puede emitir cada especie y permitirían identificarlas a partir de sus llamadas de ecolocalización. Además, han permitido establecer que existe una diferencia de cerca de 14 dB entre las vocalizaciones de especies de
murciélagos cubanos pertenecientes al gremio de los murciélagos polinívoros y los pertenecientes al gremio de los insectívoros. Esta diferencia en dB se corresponde con una diferencia de 6 en la
escala relativa de umbrales de intensidad en la presentación de los espectrogramas calculados por BatSound 2.1. La lectura de los registros grabados a la salida de la cueva se realizó a dos niveles de intensidad separados una distancia de 6 unidades relativas, en el mayor de los cuales se identificaron y cuantificaron las llamadas de las especies del gremio insectívoros. La cantidad de llamadas de ecolocalización se utilizó para estudiar la abundancia relativa de cada especie de la Cueva del Indio debido a que no existen diferencias significativas en la frecuencia de repetición promedio de llamadas entre las estas especies.
En cada método de muestreo se calculó el índice de diversidad de Shannon-Weaver (H’) y el índice de equitatividad de Pielou (J’). Los índices de diversidad H’ se compararon con una prueba t de Hutchenson (α=0.05). Los estadísticos de posición y dispersión utilizados fueron la media, la desviación estándar y el coeficiente de variación.
Resultados y Discusión
Composición y abundancia de la comunidad
En la Tabla I se muestran las especies de murciélagos observadas en la Cueva del Indio, Tapaste, durante el período de muestreo. Con el uso de la malla de niebla se colectaron 5 especies, mientras que con el jamo entomológico y el método bioacústico el número de éstas ascendió a 6; capturándose en total 712 individuos identificados en su totalidad, y registrándose 3595 llamadas, de las cuales se identificó el 96.93%. Las especies encontradas están dentro de las 13 especies adjudicadas a esta cueva por Silva (1979). La disminución en el número de especies podría
deberse a causas antrópicas.
La abundancia relativa de cada especie mostró deferencias entre los resultados obtenidos con la malla de niebla y los otros dos métodos empleados. Los
Tabla III. Variación de la composición y abundancia por especies entre las cuatro posiciones en las que se efectuó el jameo en la cueva del Indio, Tapaste.
Especie Posición 1 Posición 2 Posición 3 Posición 4
B. nana 29 12 79 45 P. poeyi 16 11 27 112 M. redmani 3 0 3 3 P. parnelli 6 4 0 0 P. puadridens 10 14 17 16 P. macleayi 0 0 1 0 Total 64 41 127 176
Tabla I. Riqueza observada (S.obs) y composición sistemática de la comunidad de murciélagos de la cueva del Indio, Tapaste, según los resultados de tres métodos de muestreo. Entre paréntesis se muestra el número de individuos colectados con los métodos convencionales y el número de llamadas de ecolocalización registradas con el método bioacústico.
Malla de Niebla
S.obs = 5 Jamo Entomológico S.obs = 6 Método Bioacústico S.obs = 6
B. nana (222) B. nana (165) B. nana (1139) P. poeyi (41) P. poeyi (166) P. poeyi (1740)
M. redmani (1) M. redmani (9) M. redmani (1) P. quadridens (37) P. quadridens (57) P. quadridens (536)
P. parnelli (3) P. parnelli (10) P. parnelli (57) P. macleayi (1) P. macleayi (1)
datos obtenidos con la malla presentan una distorsión de cerca de un 36-40% respecto a los resultados con el jamo y con el método bioacústico (Figura 2). La especie dominante en la malla fue B. nana, pero esto pudo estar influenciado por una conducta única de esta especie. Se observó en repetidas ocasiones que las emisiones acústicas producidas en situaciones de estrés por B. nana atraían nuevos individuos de su misma especie, aumentando brúscamente el número de ejemplares atrapados en la malla. Por otra parte, en el método bioacústico P. poeyi es quien aporta el mayor número de llamadas de ecolocalización, mientras que con el jamo ambas especies resultaron ser las más representadas, con igual valor de abundancia relativa (Tabla I).
Al analizar de manera individual cada uno de los métodos convencionales, se observó la dependencia de la composición por especies y la abundancia, y la posición del método de muestreo (Tablas II y III). Cuando la malla se colocó en la posición M3 el número de especies capturadas fue mayor que en la posición M2 (Tabla II). La abundancia por especie durante la colecta con jamo entomológico se inclinó a favor de P. poeyi en la posición J4, y favoreció a B.
nana en las posiciones J1 y J3 (Tabla III).
Los índices de equitatividad de Pielouj (J’) calculados para la malla (0.508) y el método
bioacústico (0.791) resultaron inferiores al obtenido en el muestreo con jamo (0.815). Esto sugiere que
B. nana y P. poeyi constituyen las especies
dominantes en la malla y en el método bioacústico, respectivamente. Sin embargo, al estimar la diversidad de la comunidad a través del índice de Shannon-Weaver para cada método utilizado (H’malla = 0.864 ± 0.451; H’jamo = 1.203 ± 0.089; H’método bioacústico = 1.186 ± 0.059), se pudo comprobar que existen diferencias significativas entre el muestreo por malla y los realizados con el jamo y el método bioacústico al compararlos estadísticamente con una prueba t de Hutchenson. El menor valor de diversidad corresponde a la malla de niebla y está determinado porque en este método los valores de equitatividad y de riqueza de especies fueron los menores. Existe la posibilidad de que el emplazamiento de la malla alrededor de la cueva, cada vez en una única posición, intercepte alguno de los corredores utilizados por los animales para desplazarse a sus áreas de forrajeo. De ser así, la cantidad de animales capturados pertenecientes a la especie que haga uso de este corredor se verá favorecida en comparación con las demás, obteniéndose bajos índices de riqueza y equitatividad. En concordancia con este planteamiento está el hallazgo de que P. poeyi sólo fue capturado en dos de las posiciones donde se colocó la malla (M1 y M3); esta especie podría utilizar como corredor el pasillo de vegetación delimitado entre dichas posiciones. Por su parte, el jamo entomológico permite el muestreo dentro de la cueva, asegurando capturas más equitativas de todas las especies que obligatoriamente utilizan estos túneles para salir al exterior. Un análisis similar pudiera aplicarse al método bioacústico, lo cual se corresponde con los resultados que se presentan en la figura 2.
Los métodos con mayores índices de diversidad difieren entre sí en cuanto a invasividad, cantidad de información aportada y confiabilidad. Los 408 individuos capturados con el jamo fueron clasificados según la especie a que pertenecían, se les determinó el sexo y la condición reproductiva; pero este resultado no pudo repetirse con el método bioacústico. Un total de 121 llamadas de ecolocalización no pudieron adjudicarse a ninguna de las 13 especies de murciélagos adjudicadas a esta cueva (Silva, 1979). Sin embargo, la coincidencia temporal entre las llamadas no identificadas y los picos de actividad de P. poeyi (véase la Figura 4), sugieren que estas señales puedan pertenecer a individuos de esta especie que modifiquen sus llamadas de ecolocalización en determinadas condiciones ecológicas. Este hecho podría contribuir a rebatir la idea de la estereotipicidad acústica que se atribuye a la familia Phyllostomidae (Griffin, 1958). La invasividad del jamo entomológico se evidenció en las múltiples llamadas de estrés emitidas por los individuos 0% 25% 50% 75% 100% M J M B M ét o d o d e muest r eo
Brachyphylla nana Phyllonycteris poeyi
Monophylus redmani Pteronotus quadridens
Pteronotus parnelli No identificado
Figura 2. Abundancia relativa por especie para la comunidad de murciélagos de la Cueva del Indio, calculada con tres métodos de muestreo. Los resultados incluyen cinco días de muestreo con malla
de niebla (M), cuatro con jamo entomológico (J) y tres con el método bioacústico (MB). Las líneas discontinuas indican la variación interespecífica en los valores porcentuales de abundancia relativa
para cada método de muestreo empleado.
Tabla II. Variación de la composición y abundancia por especies entre las tres posiciones en las que se situó la malla
en la cueva del Indio, Tapaste.
Especie Posición 1 Posición 2 Posición 3
B. nana 50 54 34 P. poeyi 3 0 17.5 M. redmani 0 0 0.5 P.parnelli 0 0 1.5 P quadridens 2 14 9.5 P.macleayi 0 0 0 Total 55 68 63
capturados y en las interrupciones que se producían en el flujo normal de cada especie mientras se muestreaban determinados corredores del interior de la cueva. Sin embargo, esto no ocurrió cuando se utilizó el método bioacústico. Esta ventaja explica la creciente aplicación de los métodos bioacústicos en investigaciones que involucran murciélagos (Hickey y Nielson, 1995; Kalko 1995; O’Farrell y Miller 1997; 1999; Duffy et al., 2000; Jones et al., 2000).
Segregación temporal durante el éxodo nocturno Los tres métodos de muestreo permitieron analizar la segregación temporal de las especies que viven en la cueva. Al representar las curvas de actividad de cada una de las especies según el resultado obtenido con los métodos convencionales se observó un espaciamiento temporal entre sus picos de actividad máxima. En todos los casos se manifiestó como tendencia general un ordenamiento en la salida de la cueva: Pteronotus quadridens es seguido por Phyllonycteris poeyi y éste a su vez por
Brachyphylla nana (Figura 3). En el muestreo con
jamo entomológico este comportamiento se vio influenciado por la posicion de las estaciones de colecta. Por ejemplo, en la posición J2, el pico máximo de actividad de P. poeyi coincide con el de
B. nana. En la posición J3, aún cuando P.
quadridens no es capturado hasta después de
comenzada la actividad de P. poeyi y B. nana, su pico de actividad precede al de estas especies (Figura 3B).
En la figura 3 se puede apreciar para todas las posiciones de la malla y para las posiciones J2 y J4, el horario en que P. quadridens comienza su actividad (20:20–20:35 pm). La duración de la actividad registrada de P. quadridens es inferior a los 30 minutos. Esta salida temprana de la cueva se relaciona con el pico de actividad vespertino– crepuscular de los insectos, y coincide con lo descrito por Silva (1979), para otras cuevas cubanas. P. poeyi y B. nana generalmente inician su éxodo entre 10 y 30 minutos después que P.
quadridens y son capturados durante todo el
muestreo. Además, sus picos máximos de actividad se presentan, uno a los 40 minutos y otro dos horas después de capturado el primer individuo. Es probable que estas especies, que pertenecen al gremio de los murciélagos polinívoros-nectarívoros, abandonen el refugio tardíamente debido a que sus partículas alimentarias están disponibles toda la noche (Silva, 1979).
El comportamiento de las especies menos representadas durante los muestreos (P. macleayi,
P. parnelli y M. redmani) no permitió determinar un patrón de actividad que definiera sus preferencias de horario. P. parnelli y M. redmani fueron capturados tanto al inicio como al final de los horarios de muestreo (entre las 20:20 pm y las 22:30 pm). Se capturó un único ejemplar de P. macleayi en la posición J3. Es de destacar, que aún cuando su captura se produjo después de haber comenzado la actividad de P. poeyi y B. nana, ésta coincidió con el pico de actividad de su congénere P. quadridens (Figura 3B). Por su parte los individuos de M.
redmani no se capturaron durante el intervalo de
tiempo en que salían los demás murciélagos polinívoros. Se pudo comprobar que esta especie comienza a salir junto con los últimos integrantes de
P. quadridens, lo cual coincide con lo planteado por
Silva (1979) y Mancina (1998).
De manera similar a lo descrito para los métodos convencionales, el método bioacústico permitió observar tendencias y patrones de segregación temporal entre las especies que conforman la comunidad de murciélagos de la cueva estudiada (Figura 4). Más del 95 % de las llamadas de ecolocalización registradas a la salida de la cueva pudieron ser identificadas y adjudicadas a alguna de las especies que la habitan, al compararlas con las bibliotecas de llamadas de referencia. En los tres días de grabación se observaron patrones similares durante el éxodo nocturno. Las llamadas de FC-FM con un componente constante en 83 kHz, características de P. quadridens, dominaron los registros grabados durante la primera media hora de muestreo. Pasado este intervalo de tiempo, llamadas características de P. poeyi, con dos o tres armónicos, el primero de los cuales comienza alrededor de 50 kHz, comenzaron a incrementar monotónicamente su presencia, seguidas en número de las de B. nana.
Con el método bioacústico se registraron algunas llamadas de P. quadridens mucho después de finalizado el primer éxodo de esta especie, lo cual pudiera adjudicarse a que dichos individuos estuviesen regresando de su actividad de forrajeo. Sin embargo, el único método que podría dar información fiable acerca de si los animales están saliendo o entrando de la cueva, es la malla de niebla. En este caso, los animales que salen de la
B. nana P. quadridens P. poeyi M. redmani P. parnelli P. macleayi
Intervalos de tiempo (min)
Figura 3. Comportamiento de la actividad durante el primer éxodo nocturno en la comunidad de murciélagos de la cueva del Indio, Tapaste, determinado por métodos convencionales. A: Malla de Niebla, B: Jamo Entomológico. Para facilitar
la comparación se cuantificó el número de individuos delimitando los mismos intervalos de tiempo en ambos métodos. Se han utilizado símbolos para destacar la ubicación temporal de aquellas especies que se colectaron en número menor
de cinco individuos en cada sesión de muestreo. Nótese que como tendencia P. quadridens es la primera especie en abandonar el refugio diurno, seguido por P. poeyi y B. nana, sucesivamente.
A
B20:20 20:40 21:00 21:20 21:40 22:00
No. de Individuos22:20
0
10
0
0
10
10
M 1
M 2
M 3
J 4
J 3
J 2
J 1
0
0
0
0
10
10
10
10
20
cueva caen en las bolsas por el lado más próximo al refugio, mientras que los que entran lo hacen por el lado contrario. Durante las dos horas aproximadas que duró diariamente el estudio se excluyeron de los datos de la malla de niebla un total de más de veinte individuos que regresaban al refugio cavernario.
Cada uno de los métodos de muestreo utilizados en el estudio de la comunidad de murciélagos de la cueva del Indio complementa la información ecológica aportada por los otros. Los resultados de este trabajo sugieren que las investigaciones de comunidades de murciélagos deberán combinar distintos métodos a fin de lograr una caracterización más completa y precisa. Hasta donde conocemos, este es el primer trabajo en que se utiliza un método bioacústico para estudiar
la composición y dinámica de una comunidad de murciélagos en una cueva. Nuestros resultados concuerdan con otros métodos convencionales de muestreo y, como se ha probado en trabajos previos (Hayes, 1997; Duffy et al., 2000; Fenton, 2000; Sherwin et al., 2000) apoyan el uso de las llamadas de ecolocalización para el estudio ecológico de la fauna de microquirópteros.
Agradecimientos
Los autores quisieran expresar su más sincero agradecimiento a Imircis (Michi), Willian y familia, quienes amable y desinteresadamente nos brindaron apoyo logístico para poder realizar el trabajo de campo. El equipamiento utilizado en esta investigación ha sido financiado por la Fundación VW de Alemania.
REFERENCIA
Duffy A, L Lumsoenm, C Caddle, R Chied y G Newell (2000): The efficacy of Anabat ultrasonic detectors and harp traps for surveying microchiropterans in south-eastern Australia. Acta Chiropterologica, 2(2): 127-144.
B. nana
P. poeyi
P. quadridens
P. parnelli
P. macleayi
M. redmani
No identificado
Figura 4. Comportamiento de la actividad durante el primer éxodo nocturno en la comunidad de murciélagos de la cueva del Indio, Tapaste, determinado por un método bioacústico, en tres días diferentes. Se han utilizado símbolos para destacar
la ubicación temporal de las dos especies representadas en los registros por una sola llamada de ecolocalización, y para ubicar las llamadas que no pudieron ser adjudicadas a ninguna de las especies conocidas para la cueva. Puede
notarse como tendencia que las llamadas de ecolocalización de Pteronotus quadridens aparecen en los registros más tempranos, y son seguidas sucesivamente por las de Phyllonycteris poeyi y Brachyphylla nana.
No. de Llamadas de Ecol
ocaliza c ión Horario (pm)
0
0
0
100
100
100
200
20:30 20:55 21:20 21:45 22:10
300
22:35
23-06-01
29-06-01
30-06-01
Griffin D R (1958): Listening in the dark. Yale University Press, New Haven, 413 pp.
Fenton M (2000): Choosing the correct bat detector. Acta Chiropterologica, 2(2): 215-224.
Hayes J (1997): Temporal variation in activity of bats and the design of echolocation-monitoring studies. Journal of Mammalogy, 78(2): 514-524.
Hickey M y A L Neilson (1995): Relative activity and occurrence of bats in southwestern Ontario as determined by monitoring with bats detectors. Canadian Field-Naturalist, 109(4): 413-417. Jones et al., 2000. Acoustic identification of bats from directly sampled and time expanded
recordings of vocalizations. Acta Chiropterologica, 2(2): 155-171.
Kalko E K V (1995): Echolocation signal design, foragin habitats and guild structure in six Neotropical sheath-tailed bats. Symp. Zool. Soc. Lond, 67: 259-273.
Kössl M, Mora E, Vater M y Coro F (1999). Two-toned echolocation calls from Molossus molossus in Cuba. Journal of Mammalogy 80: 929-932.
MacDonald K, E Matsui, R Stevens y M B Fenton (1994): Echolocation calls and field identification of the eastern pipistrelle (Pipistrellus subflavus: Chiroptera: Vespertilionidae) using ultrasonic bat detectors. Journal of Mammalogy, 75(2): 462-465.
Macías S (2001). Ecolocalización en cuatro especies de murciélagos cubanos. Tesis de Diploma, Facultad de Biología, Universidad de La Habana.
Mancina C (1998): Adiciones a la ecología y morfología de Phyllonycteris poeyi y Monophyllus
redmani clinedaphus (Mammalia: Chiroptera: Phyllostomidae). Poeyana, 466: 1-7.
Neuweiler G (1983): Echolocation. En: Hoppe W, Lohmann W, Markl H y Ziegler H (eds.): Biophysics. Springer Verlag, Berlin 456 pp.
Neuweiler G (2000): The biology of bats. Oxford University Press, Oxford, 310 pp.
O`Farrel M J y B W Miller (1997): A new examination of echolocation calls of some Neotropical bats (Emballonuridae and Mormoopidae). Journal of Mammalogy, 78(3): 954-963.
O`Farrel M J y B W Miller (1999). Use of vocal signatures for the inventory of free-flying neotropical bats. Biotropica. 31(3): 507-516.
O`Farrel M J, C Corben y W L Gannon (2000): Geographic variation in the echolocation calls of the hoary bat (Lasiurus cinereus). Acta Chiropterologica, 185-196.
Sherwin R, W Gannon y S Haymond (2000): The efficacy of acoustic techniques to infer differential use of habitat by bats. Acta Chiropterologica, 2(2): 145-153.
Silva G (1979): Los Murciélagos de Cuba. Academia, La Habana, 423 pp.
Vaughan N y J E Hill (1996): Bat (Chiroptera) diversity and abundance in banana plantations and rain forest, and three new records for St. Vincent, Lesser Antilles. Mammalia, 60 (3): 441-447.
Recibido: Sept. 2001 Aceptado: Sept. 2001
