Dispersión de semillas por murciélagos en tres hábitats con diferente grado de perturbación en la finca San José, Reserva Laguna Pedro Palo (Tena, Cundinamarca)

Texto completo

(1)Universidad de los Andes Facultad de Ciencias Departamento de Ciencias Biológicas. Dispersión de Semillas por Murciélagos en tres hábitats con diferente grado de perturbación en la finca San José, Reserva Laguna Pedro Palo (Tena, Cundinamarca). Trabajo de Grado para Optar por el Título de Biólogo Presentado por: Juliana Dániel Ferreira. Jairo Pérez Torres, Ph.D. Director. Pablo R. Stevenson, Ph.D. Co‐Director. Bogotá D.C. 2009.

(2) Dispersión de Semillas por Murciélagos en tres hábitats con diferente grado de perturbación en la finca San José, Reserva Laguna Pedro Palo (Tena, Cundinamarca) Seed Dispersal by Bats in three habitats with different degree of disturbance in the San Jose farm, Pedro Palo Lake Reserve (Tena, Cundinamarca). Resumen En los años recientes, las poblaciones de murciélagos han experimentado disminuciones a nivel global, lo que está altamente vinculado con la extensiva pérdida de hábitat. Esta transformación tiene un impacto sobre los movimientos de los animales que residen en el bosque, como los murciélagos y afecta negativamente la densidad y diversidad de la lluvia de semillas. Esto a su vez puede comprometer la dinámica del bosque y su regeneración. Recientemente la Laguna de Pedro Palo se ha visto sujeta a una alta presión antropogénica, por lo que actualmente sólo se encuentran algunos relictos del bosque de niebla original que están rodeados por potreros para ganado. Con el fin de evaluar los efectos de la fragmentación del hábitat sobre la abundancia y riqueza de los murciélagos frugívoros, se seleccionaron tres distintos tipos de hábitat dentro de la Finca San José: (1) Potrero, (2) bosque secundario y (3) bosque primario. Paralelamente se seleccionaron 7 zonas al azar en cada hábitat en donde se ubicaron colectores para evaluar la lluvia de semillas generada por aves y murciélagos. Se midió abundancia y riqueza del conjunto de murciélagos frugívoros y de las semillas dispersadas por aves y murciélagos para cada hábitat. No se encontraron diferencias significativas entre los hábitats en términos de riqueza y abundancia de murciélagos frugívoros, ni en términos de la dispersión generada por aves y murciélagos. Sturnira ludovici es la especie dispersora más importante en la finca. Las semillas dispersadas por aves y murciélagos fueron predominantemente especies pioneras. La lluvia de semillas generada por estos dos grupos estuvo dominada por semillas del género Cecropia. Tanto aves como murciélagos parecen estar jugando un papel importante en la regeneración del bosque en la finca. Palabras Clave: dispersión de semillas, murciélagos, aves, fragmentación, bosque nublado.. Abstract In recent years, bat populations have experienced global declines that are highly related to extensive habitat loss. This transformation has an impact over the movements of animals that reside in the forest, like bats, and it negatively affects the density and diversity of the seed rain. This change can compromise the natural forest dynamics and its plant regeneration. Recently Pedro Palo Lake has recently been subject of a high anthropogenic pressure leaving only a few relicts of cloud forest surrounded by cattle pastures. To evaluate the effects of forest fragmentation over the abundance and richness of the frugivorous bats, three different types of habitat were selected in the San Jose farm: (1) cattle pasture, (2) secondary forest and (3) primary forest. Additionally 7 areas were randomly selected in each habitat where seed traps were placed in order to evaluate the seed rain generated by birds and bats. Richness and abundance of the frugivorous bats and of the seeds dispersed by bats and birds were measured. I found no significant differences between habitats in terms of richness and abundance of frugivorous bats, nor in terms of the dispersion generated by bats and birds. Sturnira ludovici was the most important seed disperser in the farm. Seeds dispersed by bats and birds were predominantly.

(3) pioneer species. Seed rain generated by these groups was dominated by seeds of the genus Cecropia. The results suggest that both bats and birds are playing an important role in the forest regeneration in this farm. Key Words: seed dispersal, bats, birds, fragmentation, cloud forest. 1. Introducción Los murciélagos constituyen el segundo orden de mamíferos más rico en especies del mundo (Wilson & Reeder 2005) y son reconocidos por su gran diversidad en el neotrópico (Bernard & Fenton 2002). La familia Phyllostomidae es la más representativa en Colombia en cuanto a número de especies y diversidad en su alimentación ya que posee especies nectarívoras, frugívoras y omnívoras (Alberico et al. 2000). Los murciélagos frugívoros se encuentran entre los animales dispersores de semillas más abundantes en el neotrópico y juegan un papel crucial en la sucesión tropical, dada su dieta basada en frutos de plantas pioneras y sus habilidades dispersoras (Medellín & Gaona 1999). La dispersión de semillas es uno de los mutualismos entre plantas y animales más frecuentes en el trópico (Fleming 1981), y es uno de los procesos más importantes para mantener el flujo de semillas en el bosque y en áreas intervenidas (Henry & Jouard 2007). Aves y murciélagos frugívoros son los agentes dispersores más importantes en lugares perturbados en el neotrópico dada su capacidad de vuelo. Por ejemplo, los murciélagos desempeñan el papel predominante en la dispersión de especies pioneras como Cecropia, Solanum y Piper (Gorchov et al. 1993, Ingle 2002), mientras que los primates suelen ser importantes dispersores de plantas de dosel endozoocóricas (Stevenson 2007). Se han realizado observaciones que indican que los murciélagos tienen menor resistencia a volar en espacios abiertos y bordes, dispersando las semillas de una manera relativamente heterogénea en el bosque y en zonas de dosel abierto (Gorchov et al. 1993). En los años recientes, las poblaciones de murciélagos han experimentado disminuciones a nivel global, lo que está altamente vinculado con la extensiva pérdida de hábitat (Mickleburgh et al. 2002, Struebig et al. 2008). Ésta pérdida de hábitat y la fragmentación de los bosques son las principales consecuencias de las actividades humanas en el trópico (Whitmore 1997), y generan una transformación del paisaje que se evidencia como fragmentos de bosque primario rodeado por una matriz de bosques intervenidos o cultivos. Esta transformación tiene un impacto sobre los movimientos de los animales que residen en el bosque, como los murciélagos (Cortés‐Delgado 2007), y afecta negativamente la densidad y diversidad de la lluvia y del banco de semillas (Cubina & Aide 2001, y Henry & Jouard 2007) comprometiendo la dinámica del bosque y su regeneración (Bernard & Fenton 2007). La regeneración de los bosques se ve limitada por procesos como la dispersión y germinación de semillas y adicionalmente por el establecimiento, supervivencia y crecimiento de las plántulas (Holl et al. 2000). Entre los factores que afectan estos procesos se encuentra la disponibilidad de semillas y la calidad de la dispersión (en términos de la proporción de frutos removidos, la distancia recorrida con las semillas desde el parental, el tratamiento que se le da a las semillas y finalmente el lugar en que depositan las semillas) (Muscarella & Fleming 2007). Adicionalmente, las características edáficas de la zona intervenida, competencia con especies anteriormente establecidas y la herbivoría, son otros factores que afectan la regeneración (Holl et al. 2000). La diversidad y densidad tanto del banco de semillas como de la lluvia de semillas disminuye dramáticamente a tan sólo unos metros desde el borde del bosque (Cubina & Aide 2001),.

(4) afectando directamente la disponibilidad de semillas, que es uno de los factores más limitantes para la regeneración vegetal en pastizales y áreas dedicadas a la agricultura que han sido abandonadas (Duncan & Chapman 1999). En Colombia, la tala selectiva de árboles se da para proveer materias primas, principalmente madera, sin embargo también se hace uso de otros productos ocasionalmente (resinas, cortezas y semillas) (IDEAM 1996). Por otra parte, la tala indiscriminada de bosques ocurre frecuentemente en el país para el establecimiento de sistemas productivos como los cultivos y pastizales para ganado. La región andina es la zona más afectada de todo el país por esta actividad, dado que sus bosques han estado sujetos a una severa transformación antrópica y actualmente solo resta el 37.69% del bosque original (Romero et al. 2008). Vastos sectores de la cordillera oriental colombiana poseen ecosistemas naturales que deben considerarse un patrimonio biológico y cultural cuya preservación y uso sostenible requieren urgente atención (Cortés et al. 2004). En Cundinamarca se ha establecido un Sistema de Áreas Protegidas con el fin de proteger y conservar la biodiversidad. Una de las áreas prioritarias establecidas es el Distrito de Manejo Integrado de los Recursos Naturales Sector Salto del Tequendama (CAR 1999). La Reserva Forestal Protectora y Productora de la Laguna de Pedro Palo hace parte de esta área ya que la laguna y el bosque circundante generan servicios ambientales tales como producción de agua, regulación de caudales, control de la erosión del suelo y avalanchas, fijación de CO2 , conservación de la diversidad, entre otros (IDEAM 1996). Durante los últimos años, la Laguna de Pedro Palo se ha visto sujeta a una alta presión antropogénica, por lo que actualmente sólo se encuentran algunos relictos del bosque de niebla original que están rodeados por potreros para ganado. En la zona se han creado tres tipos de hábitat: bosque primario relativamente bien conservado, bosque secundario con diez años de regeneración y potrero. La finca San José es un área cerca a la laguna en donde se encuentran representados los tres hábitats mencionados anteriormente. El objetivo de este estudio fue comparar la dispersión de semillas generada por murciélagos en tres hábitats con diferente grado de perturbación en la finca San José, por medio del estudio de la contribución de estos animales la lluvia de semillas. Lo anterior tiene como fin determinar si existe un flujo de semillas desde el bosque que potencialmente permita el restablecimiento de la flora nativa en las zonas perturbadas. 2. Métodos 2.1 Área de Estudio El presente estudio fue realizado en la finca San José, que se encuentra ubicada dentro de la Reserva Forestal Protectora, Productora Laguna de Pedro Palo, en el municipio San Antonio de Tena (Cundinamarca). Según Parques Nacionales Naturales (2008) la temperatura media anual es de 16 ºC y el promedio anual de precipitación oscila entre los 1000 y 2000 mm. La finca San José se encuentra en un rango de altura de 1700 y 2000 metros de elevación. El ecosistema es representado por el bosque subandino, en el que se identifican bosques subandinos mixtos que han sido expuestos a procesos de intervención y tala selectiva. Además se encuentran zonas de pastizales dedicadas a la ganadería bovina y equina. 2.2 Muestreo de los Murciélagos.

(5) Con el fin de evaluar los efectos de la fragmentación del hábitat sobre la abundancia y riqueza de los murciélagos frugívoros, se seleccionaron tres distintos tipos de hábitat dentro de la Finca San José: (1) Potrero, que se encuentra adyacente a la vivienda y el cual se caracteriza por la ausencia de especies maderables, (2) bosque secundario en regeneración, y finalmente (3) bosque primario, el cual se encuentra adyacente a la laguna. Los murciélagos fueron capturados mediante 10 redes de niebla, dos de 12x2.5 m y ocho de 6x2.5 m. Se realizaron 3 salidas de campo, cada una de ellas con 9 días de duración durante los meses de febrero, marzo y mayo para un total de 27 noches de muestreo. Se realizó una rotación entre los tres hábitats escogidos, generando un total de 9 noches en potrero, 9 noches en bosque primario y 9 noches en bosque secundario. Las redes fueron revisadas en intervalos de una hora empezando desde las 18:00 hrs hasta las 6:00 hrs. Para cada individuo capturado fueron registrados datos morfométricos estándar con un calibrador electrónico (longitud total, longitud hoja nasal, longitud oreja, longitud trago, longitud antebrazo, longitud cola, polux, calcáneo, tibia‐pata, pata con uña, pata sin uña). Además se determinó su peso con una pesola de 30 o 100 gramos y posteriormente se estableció su sexo y estado reproductivo para su posterior identificación (Kunz 1988). Los individuos fueron identificados hasta especie utilizando las claves taxonómicas de Fernández et al. (1988) y Tim & LaVal (1998). Finalmente, antes de la liberación de los individuos, éstos fueron marcados con un tatuador en la membrana alar derecha con el número correspondiente a su captura para evaluar la tasa de captura‐recaptura. Colecciones de individuos de cada especie (macho y hembra) se realizaron para tener una colección de referencia de la zona y corroborar las identificaciones hechas en campo. 2.3 Recolección de Semillas Se ubicó un plástico debajo de cada red para colectar las heces que caían mientras el animal se encontraba atrapado. En caso de encontrar muestras fecales en la red o en el plástico, éstas eran almacenadas en tubos Eppendorf y marcadas con el correspondiente número de captura. Adicionalmente, los murciélagos frugívoros capturados fueron mantenidos en bolsas de tela por un tiempo mínimo de una hora con el fin de recolectar las heces, asumiendo que el tiempo promedio de digestión del alimento en los murciélagos frugívoros es de 15 a 30 minutos (Galindo‐ Gonzalez et al. 2000). Las semillas fueron lavadas con agua destilada y separadas. Se tomó un número determinado de semillas para las pruebas de germinación y el resto de las semillas fueron empleadas como colección de referencia. 2.4 Colectores de Semillas Para evaluar la lluvia de semillas generada por aves y murciélagos en la finca San José se seleccionaron 7 zonas al azar en cada hábitat en donde se ubicaron cuatro colectores de semillas unidos entre sí a una elevación de 1 m del suelo. Cada colector de semillas individual era conformado por una pirámide invertida de tela permeable con un área de 0.25m2 y una profundidad de 0.5m. Se establecieron un total de 84 colectores de semillas en 21 puntos diferentes, en donde cada hábitat tenía un total de 7 grupos de 4 colectores, dando como resultado un área de 7m2 por hábitat y 21m2 en total. Éstos fueron revisados al atardecer y al amanecer de cada día, asumiendo que el material encontrado al amanecer fue dispersado durante la noche por murciélagos y el material encontrado al atardecer fue dispersado por aves durante el día. Las semillas dispersadas fueron colectadas en bolsas de papel y las semillas provenientes de.

(6) los árboles encima de los colectores no fueron tenidas en cuenta ya que se consideraron como no dispersadas. Las muestras fueron llevadas al laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana en donde fueron separadas, almacenadas e identificadas. El muestreo de semillas se realizó durante la última semana de febrero, última semana de marzo y durante los primeros días del mes de abril, para un total de 34 días de muestreo de semillas. 2.5 Pruebas de Germinación Se realizaron pruebas de germinación con el fin de determinar la viabilidad de las semillas defecadas por los murciélagos. Las semillas fueron lavadas en agua destilada y separadas bajo el estereoscopio. Se sembraron un total de 247 semillas de diferentes morfotipos en cajas de petri con papel absorbente humedecido con agua destilada. Las cajas de petri fueron revisadas todos los días. Posteriormente se contaron y descartaron las semillas con presencia de radícula o las que presentaron hongos. 2.6 Análisis de la Información Se calculó el éxito de captura del conjunto de los murciélagos frugívoros de la finca San José con respecto al esfuerzo de muestreo. Estos valores fueron tomados como indicadores de la abundancia relativa para cada uno de los hábitats estudiados (Pérez‐Torres 2004). Se evaluó la riqueza específica de los murciélagos frugívoros y de las semillas encontradas en los colectores para cada hábitat utilizando el índice de diversidad α de Fisher (Fisher et al. 1943), y se realizaron curvas de acumulación de especies en donde la unidad de muestreo para los murciélagos fue tomada como el número de noches muestreadas y para las semillas fue cada grupo de cuatro colectores (Moreno & Halffter 2000). Con el fin de eliminar el efecto del orden en que se adicionan las muestras, éstas fueron aleatorizadas 1000 veces utilizando el programa EstimateS (Colwell 2000). Las curvas resultantes de acumulación de especies fueron ajustadas a los modelos de Clench y dependencia lineal para obtener una estimación del número de especies esperadas en cada hábitat (Soberón & Llorente‐Bousquets 1993). Adicionalmente, se calculó la dominancia y la equidad de los murciélagos y las semillas para cada hábitat. La dominancia fue calculada con el índice de Simpson (D) y la equidad se calculó con el índice de diversidad de Shannon (H’)(Moreno 2002). Estos índices fueron comparados entre sí para determinar si existían diferencias en la diversidad de especies de murciélagos frugívoros y de semillas colectadas entre los tres hábitats por medio del cálculo de los intervalos de confianza del 95% mediante un proceso de remuestreo de Bootstrap (Pérez‐Torres 2004). Se utilizó el programa PAST versión 1.92 (Hammer et al. 2001). La abundancia relativa de las semillas dispersadas por área de estudio fue expresada como el número de semillas por unidad de área de colector (m2 ). La abundancia se expresó como el número de semillas por metro cuadrado (semillas/m2 ). También fue calculado el índice de importancia del dispersor (IVID) para cada una de las especies de murciélagos frugívoros capturados, en donde se relaciona la abundancia relativa de cada especie de murciélago frugívoro con el porcentaje de cada tipo de semilla obtenida en la muestra fecal de los murciélagos capturados (Galindo‐Gonzáles et al. 2000). En cuanto a la germinación; se determinó la capacidad de germinación de las semillas por medio del índice de capacidad de germinación (GC), y el tiempo necesario para alcanzar el 50% de las semillas germinadas (T50 ), por medio de la extrapolación de la línea del porcentaje acumulado de germinación..

(7) 3. Resultados 3.1 Estructura y composición del conjunto de murciélagos frugívoros El esfuerzo de muestreo total para el ensamblaje de murciélagos presentes en la finca San José fue de 3888 horas‐red en 27 noches, y el éxito de captura para el conjunto de los frugívoros fue de 0.017 individuos/horas‐red. Aunque el esfuerzo de muestreo fue igual para todos los hábitats (1296 horas‐red), el éxito de captura fue diferente para cada uno de ellos. El bosque primario fue el hábitat con un mayor éxito de captura presentando un valor de 0.025, seguido por el bosque secundario con un éxito igual a 0.015 y finalmente el potrero con 0.0092. Al analizar el éxito de captura por salidas, se observa que se tuvo mayor éxito en la primera salida (febrero) con un valor de 0.019 seguido por la del mes de mayo (E =0.018) y la del mes de marzo (E = 0.013). Lo anterior puede estar relacionado con los patrones de lluvia en la zona. Se capturaron en total 65 individuos pertenecientes a la familia Phyllostomidae representados en 11 especies de murciélagos. El hábitat más representativo en cuanto al número de capturas fue el bosque primario, en donde el total de individuos registrados fue de 33. En el caso del bosque primario, la especie de murciélago con un mayor número de capturas fue Platyrrhinus (n= 11). En el bosque secundario y en el potrero la especie más abundante fue Sturnira ludovici. En general, la especie de murciélago más abundante en el área de estudio fue Sturnira ludovici que constituyó el 32.3% de las capturas (Fig. 1).. 25 Potrero. No. de individuos. 20 15 10. 8. Secundario 1. Primario. 6. 1. 9. 11. 7. 5 6 0 S. lu.. A. li.. P. do.. 2 1. 3. 1 1 1. 1 1. 2. 1. 1. 1. C. be.. P. vi.. S. li.. C. pe.. V. th.. A. ja.. U. bi.. S. bi.. Especie Fig. 1. Distribución de las abundancias pa ra el todo el conjunto de murciélagos frugívoros capturados en la finca San José y pa ra los m urciélagos capturados en cada hábita t estudiado. (S.lu.= Sturnira ludovici, A.li.= Artibeus lituratus, P.do.= Platyrrhinus dorsalis, C.be.= Carollia bre vicauda, P.vi.= Platyrrhinus vittatus, S.li.= Sturnira lilium, C.pe.= Carollia perspicillata, V.th.= Vampyressa thyone, A.ja.= Artibeus jamaicensis, U.bi.= Uroderma bilobatum, S.bi.= Sturnira bidens).. Aunque se encontró una mayor riqueza específica en el bosque secundario (I.C: 1.50<4.94<4.94) en comparación con el bosque primario (I.C: 1.64<2.72<2.72) y el potrero (I.C: 0.68<3.22<3.22), no.

(8) se encontraron diferencias significativas entre estos hábitats. Se realizó un ajuste de los modelos de Clench y dependencia lineal a la curva de acumulación de especies con el fin de determinar la representatividad de las especies capturadas en cada hábitat. Los modelos se ajustaron adecuadamente a los datos obtenidos en todos los hábitats (r2 >0.99). El bosque primario presentó una representatividad del 80.7%, seguida por el bosque secundario que presentó un 58.5% y el potrero con un 46.1% con el modelo de Clench. De acuerdo con el modelo de dependencia lineal la curva de acumulación del bosque primario alcanzó la asíntota del número esperado de especies, mientras que en el bosque secundario fueron registradas 8 especies, resultando en una representatividad del 85.5%. El potrero fue el hábitat con una menor representatividad (71.9%). La dominancia más alta de murciélagos frugívoros se encontró en el potrero (I.C: 0.28<0.47<0.85) seguida del bosque secundario (I.C: 0.18<0.24<0.42) y el primario, los que presentaron valores muy similares. No se encontraron diferencias significativas. De igual forma, la equidad de especies de murciélagos frugívoros no presentó diferencias significativas entre hábitats. El mayor valor de equidad se encontró en el bosque primario (I.C: 0.76<0.84<0.94) y el secundario (I.C: 0.72<0.82<0.94) y el menor valor se encontró en el potrero (I.C: 0.41<0.68<0.93) 3.2 Dispersión de semillas La especie de murciélago dispersor más importante fue Sturnira ludovici ya que se encontró que esta especie dispersa al menos 4 especies diferentes de semillas y además es la especie más abundante en la finca (Tabla 1). Tabla 1. Morfoespecies de semillas consumidas por las diferentes especies de murcié lagos frugívoros en el bosque prima rio, secundario y en el potrero, y la importancia de cada especie de m urciélago com o dispersor (IVID). Primario Especie de murciélago Carollinae Carollia brevicauda Vismia guianensis Stenodermatinae Sturnira ludovici Artibeus lituratus. Platyrrhinus dorsalis. Sturnira lilium Platyrrhinus vittatus Artibeus jamaicensis Urode rma bilobatum. Morfo 5 Cecropia sp.4 Ficus aff. gygantosyce Cecropia sp.3 Cecropia sp.4 Solanum ovalifolium Ficus cuatrecasana Morfo 8. Secundario Morfotipo de semilla. Potrero. Morfo 10 Solanum ovalifolium Piper crassinervium Morfo 5 Ficus sp. Solanum aff. quinquangulare. IVID. 0.0447097 morfo 8 morfo 10 Cecropia sp.3. 1.0419355 0.6353548. 0.2379355. Solanum ovalifolium Cecropia sp.4 Cecropia sp.1. 0.0149032 0.04471. Ficus cuatrecasana Solanum aff. quinquangulare. 0.0049677 0.0049677.

(9) Se obtuvo un total de 564 semillas pertenecientes a 16 morfoespecies, de las cuales 349 (61.88%) fueron dispersadas por murciélagos y 215 (38.12%) fueron dispersadas por aves. No se encontraron heces de ningún otro frugívoro, pero se encontraron semillas dispersadas por el viento. Los murciélagos dispersaron un total de 49.69 morfos/m2 , y las aves 30.71 morfos/m2 . El bosque secundario presentó el mayor valor de abundancia relativa de semillas por parte de los murciélagos (28.14 morfos por m2 ), siendo Solanum ovalifolium la más abundante. En el bosque primario las aves dispersaron un total de 16 morfos/m2 siendo Cecropia sp.3 la más común. Cecropia sp.2 fue la semilla más dispersada por aves y por murciélagos en este hábitat (Tabla 2). Tabla 2. Índice de abundacia re lativa de semillas (ISC) para las semillas dispersadas por aves y murciélagos presentes e n la finca San José (semillas por unidad de á rea de colector).. Aves. Murciélagos. Total semillas. ISC (semillas/m2). Total semillas. ISC (semillas/m2). Cecropia sp.2. 40. 5.71. 90. 12.85. Cecropia sp.1. 36. 5.14. 26. 3.71. Cecropia sp.3. 1. 0.143. Ficus cuatrecasana. 2. 0.28. Solanum sycophanta. 1. 0.143. 22. 3.143. 1. 0.143. Bosque primario. Morfo 2. 27. 3.85. Morfo 12. 4. 0.57. Morfo 6. 3. 0.42. Morfo 3 Morfo 7. 1. 0.14. Morfo 5. 1. 0.14. 2. 0.286. 112. 15.97. 145. 20.698. Cecropia sp.3. 45. 6.42. 12. 1.714. Solanum aphyodendrom. 20. 2.85. 58. 8.286. Solanum ovalifolium. 17. 2.42. 82. 11.71. Cecropia sp.1. 6. 0.85. Morfo 1. 12. 1.714. Morfo 4. 2. 0.286. 30. 4.28. 1. 0.143. total Bosque secundario. Morfo 5 Morfo 11. 3. 0.42.

(10) Ficus cuatrecasana. 2. 0.28. total. 93. 13.24. 2. 0.28. 197. 28.14. 6. 0.86. 6. 0.86. Potrero Solanum aphyodendrom Cecropia sp.1 Cecropia sp.2. 1. 0.14. Cecropia sp.3. 1. 0.14. Morfo 5. 1. 0.14. total. 5. 0.7. Las curvas de acumulación de especies de las semillas obtenidas en los colectores se ajustaron bien a los datos obtenidos (r2 >0.97). En base al modelo de Clench, el bosque primario obtuvo una buena representatividad de especies, tanto para las semillas dispersadas por aves como para las dispersadas por murciélagos (>78.7%). En el bosque secundario se alcanzó la máxima representatividad de especies de semillas con un valor del 95% para las dispersadas por murciélagos y 88.5% para las dispersadas por aves. La representatividad de las semillas dispersadas por murciélagos al potrero fue de 85.1%, mientras que la de las semillas dispersadas por aves fue del 35%. La riqueza de las semillas dispersadas por aves hacia el potrero no presentó diferencias con los otros hábitats, aunque presentó el mayor valor con respecto a las otras áreas (Fig. 2). No se encontraron diferencias significativas en la diversidad de semillas dispersadas por aves entre las áreas estudiadas. Sin embargo, las semillas dispersadas por murciélagos presentaron una diversidad más baja en el bosque primario, que en el bosque secundario. Ninguno de los bosques mostró diferencias significativas con respecto al potrero. En el bosque primario las semillas dispersadas por aves presentaron una mayor diversidad que las semillas dispersadas por murciélagos, pero en el secundario no se encontraron diferencias en la diversidad de semillas dispersadas por estos dos grupos (Fig. 3 y 4). Riqueza (α de Fisher). 6 5 4 Aves. 3 2 1 0. Primario. Secundario. Potrero. Fig. 2. Riqueza de especies de semillas dispe rsadas por aves y murciélagos al bosque primario, bosque secundario y potrero. Las líneas verticales represe ntan los intervalos de confianza del 95% (Bootstrap, 1000 iteraciones)..

(11) 1,5. Dominancia (D). 1 0,5 Aves 0. Murciélagos. ‐0,5 ‐1. Primario. Secundario. Potrero. Fig. 3. Índice de dominancia de Simpson para las semillas de los colectores en cada hábitat. Las líneas verticales representan los intervalos de confianza del 95% (Bootstrap, 1000 ite raciones). 1,4 1,2 Equidad (H'). 1 0,8 0,6. Aves Murciélagos. 0,4 0,2 0 Primario Secundario Potrero Fig. 4. Índice de e quidad de Shannon para las semillas de los colectores en cada hábitat. Las líneas verticales representan los intervalos de confianza del 95% (Boots trap, 1000 ite raciones).. Se encontró que Sturnira ludovici es el dispersor más importante (IVID= 1.04) en la zona ya que está potencialmente dispersando 5 especies de semillas en la finca y es la especie más abundante (Tabla 1). 3.5 Capacidad de germinación de semillas Debido a que el objetivo principal de las pruebas era evaluar la capacidad de germinación de las semillas dispersadas, no se tuvo en cuenta el lugar de captura del murciélago (Tabla 3)..

(12) Tabla 3. Porcentaje de germinación y el T50 para las semillas encontradas en las muestras de materia fecal de cada murciélago dispe rsor.. Solanum ovalifolium Sturnira lilium Platyrrhinus dorsalis Sturnira ludovici Cecropia s p. 1 Platyrrhinus vittatus Cecropia s p.4 Artibeus lituratus Ficus cuatrecasana Artibeus jam aicensis. GC. T50 (DDS). 85.7 46.6 43.7. 12 12 13. 73.3. 18. 60. 26. 85.71. 15. 4. Discusión. Las curvas de acumulación de especies de murciélagos frugívoros indican que el muestreo en la finca San José tuvo una buena representatividad (>78%). Sin embargo, este valor se ve afectado por el número de especies e individuos capturados en el bosque primario ya que el número observado de especies en el bosque secundario y en el potrero no alcanzó más del 60% de las esperadas según los modelos. Esto indica que no se capturó el número esperado de especies de murciélagos frugívoros en el bosque secundario ni en el potrero, sugiriendo que pueden ser afectados por las características de la vegetación en cada hábitat en términos de disponibilidad de perchas (ramas y huecos en los árboles) (Bernard & Fenton 2003). A pesar de que el número de especies e individuos capturados en cada hábitat fueron diferentes, no se encontraron cambios en la composición y estructura de murciélagos frugívoros entre los hábitats. De acuerdo a Pérez‐Torres (2004) esto puede deberse a que cuando baja la riqueza de especies en el potrero, el número de individuos por especie aumenta equitativamente. De esta manera, el grado de incertidumbre en predecir si un individuo pertenece a determinada especie disminuye proporcionalmente y de esta forma los índices pueden presentar valores similares (Cortés‐Delgado 2007). Se encontró que la especie Platyrrhinus dorsalis es la más abundante en el bosque primario, y sólo en el bosque secundario se registraron las especies Artibeus jamaicensis, Uroderma bilobatum y Sturnira bidens (Fig. 1). Esto puede deberse a que en el bosque secundario hay mayor cantidad de especies vegetales pioneras tempranas (como Solanum), las cuales atraen a este tipo de especies nómadas (Galindo‐Gonzales et al. 2000, Aguilar‐Garavito 2005). El bajo número de capturas de Artibeus jamaicensis puede deberse a que esta especie presenta una baja abundancia en estas alturas (Pérez‐Torres 2004). El bajo éxito de captura en el potrero respecto al bosque primario y secundario puede ser una consecuencia de la escasez de recursos, el aumento en la exposición a depredadores, o de la simplicidad de la estructura de la vegetación característica de este estadío sucesional (Chazdon et al. 2007, Avila‐Cabadilla et al. 2009). Los individuos capturados allí pudieron verse atraídos por los árboles aislados de especies que resultan atractivas para ellos (Galindo‐Gonzales 1998), como Cecropia, o simplemente estaban usando la zona como un lugar de paso entre fragmentos de.

(13) bosque. Gorchov et al. (1993) y Medellín & Gaona (1999) encontraron que los murciélagos juegan un papel más importante que las aves en la dispersión de semillas en el neotrópico. En este estudio se encontró que no hay diferencias significativas entre el número de especies de semillas dispersadas por aves y murciélagos en los tres hábitats (Fig.2), pero si se encontró que los murciélagos dispersaron un número mayor de semillas en las zonas de estudio. En el potrero se encontró que las aves dispersan al menos cuatro especies diferentes de semillas a comparación con los murciélagos, en los que sólo se registró una especie dispersada; sin embargo los murciélagos dispersaron una mayor cantidad de semillas (Tabla 2). Es por lo anterior que no se encontraron diferencias entre la dispersión generada por aves y murciélagos en el potrero sugiriendo que estos dos grupos están jugando un papel importante en la regeneración del bosque en la finca. No obstante, Estrada‐Villegas (2005) encontró que los murciélagos dispersaron mayor cantidad de semillas y mayor cantidad de especies que las aves en los hábitats más lejanos del bosque. La discrepancia con sus resultados y los obtenidos en este estudio puede deberse a que los murciélagos están utilizando el potrero sólo como un lugar de paso entre los dos fragmentos de bosque que lo rodean sin detenerse allí. Se obtuvo una mayor abundancia relativa de semillas generada por murciélagos con respecto a las aves en el bosque primario y secundario (Tabla 2), lo que indica que este grupo favorece el flujo de semillas dentro de las áreas más conservadas. Las semillas dispersadas por aves y murciélagos fueron predominantemente especies pioneras de los géneros Cecropia y Solanum lo que eventualmente permite que el bosque secundario comience su desarrollo (Galindo‐Gonzales 2000). Adicionalmente se encontró que las aves dispersan significativamente una mayor diversidad de semillas que los murciélagos en el bosque primario y que la lluvia de semillas generada por éstos dos grupos estuvo dominada por semillas del género Cecropia. La presencia de esta semilla dentro del bosque conservado puede deberse a que éste se encuentra en su mayor parte rodeado por un borde en donde dominan las especies pioneras tardías tales como Cecropia. Debido a que la morfoespecie Cecropia sp.2 fue la más abundante tanto en la tarde como en la mañana, se sugiere que este recurso es uno de los más importantes en la zona. Sturnira ludovici fue la especie más importante en la finca (Tabla 1) y fue registrada en los tres hábitats estudiados, mostrando que los individuos de esta especie no se especializan en un fruto específico, sino que pueden ser generalistas y además estar repartidos de una manera heterogénea en la zona. Además se encontró que Solanum ovalifolium es la especie de semilla más dispersada por murciélagos en el bosque secundario y fue una de las especies mejor representadas en las muestras de materia fecal. Esto confirma la dispersión de esta especie de semilla por parte de los murciélagos en la finca. Se obtuvieron muestras de materia fecal provenientes de la especie S. ludovici con semillas de S. ovalifolium, las cuales fueron sometidas a las pruebas de germinación obteniendo una capacidad de germinación del 43.7%. El tiempo en que esta especie alcanzó el 50% de las semillas germinadas fue de 12 DDS. Sin embargo, se obtuvo una mayor capacidad de germinación de las semillas de S. ovalifolium con las otras especies dispersoras (Platyrrhinus dorsalis y Sturnira lilium), y también se obtuvo un T50 menor. Lo anterior sugiere que aunque S. ludovici es la especie dispersora más importante en la finca en términos de abundancia y número de semillas dispersadas, el efecto que el tracto digestivo tiene sobre las semillas de S. ovalifolium no es tan efectivo como el de P. dorsalis y S. ludovici. A pesar de lo anterior se considera que.

(14) Sturnira ludovici es una especie dispersora muy eficiente debido a que consume una gran variedad de frutos que eventualmente son dispersados hacia las áreas perturbadas (Tabla 1). En las muestras fecales de S. ludovici también se encontraron semillas del morfo 8, las cuales también fueron registradas para la especie Platyrrhinus dorsalis sugiriendo que estas dos especies comparten recursos. Sólo se encontró una muestra fecal con Piper crassinervium proveniente de un individuo de la especie S. ludovici. Esta semilla no fue encontrada en los colectores lo que indica que no se está consumiendo este recurso con tanta frecuencia, o que simplemente el recurso estaba escaso durante el muestreo. Se encontró que la capacidad de germinación de P. crassinervium con esta especie fue de un 81.5%, lo que indica una buena calidad de dispersión inicial. Artibeus lituratus fue el segundo dispersor más importante pero sólo se tuvo un registro de ella en el potrero, lo que puede sugerir que esta especie tiene patrones de movimiento diferentes a los de Sturnira ludovici en la zona. También es posible que haya exisitido un sesgo de muestreo ya que los individuos de esta especie suelen tener una preferencia por el dosel y por los recursos encontrados allí como las plantas del género Ficus (Cortés‐Delgado 2007). Se encontraron 5 morfoespecies en sus muestras de materia fecal en donde Cecropia sp.4 fue la de mayor frecuencia. Sin embargo, ésta no se encontró en los colectores. En general, las especies de semillas Cecropia sp.1, Cecropia sp.3, Solanum ovalifolium, Ficus cuatrecasana y el morfo 5 fueron encontradas en las muestras de materia fecal y en los colectores mostrando que los murciélagos permiten un flujo de semillas en la finca San José. Las especies de semilla Cecropia sp.1 y Ficus cuatrecasana fueron encontradas en las muestras de materia fecal y además se encontraron en los colectores. Ya que sólo se obtuvo una muestra de cada una con Platyrrhinus vittatus y Artibeus jamaicensis respectivamente en todo el muestreo, se puede inferir que estas especies son las más importantes dispersando estas semillas. Lo anterior es soportado por los resultados obtenidos por Morrison (1978), en donde se encontró que la especie Artibeus jamaicensis lleva de 5 a 7 frutos de Ficus sp. por noche y se sugiere que se alimenta de los frutos de éste género durante todo el año en la Isla de Barro Colorado. Se encontraron semillas de Heliocarpus sp. (dispersada por viento) en el potrero pero no en grandes cantidades. En potrero generalmente se esperan más semillas anemócoras (Gonzales et al. 2009). Debido a que la proporción de las semillas dispersadas por endozoocoria fue mucho mayor que otras se asume que el bosque circundante a la laguna de Pedro Palo tiene características que atraen especies animales lo cual es clave para su regeneración, debido a que en el trópico la dispersión por zoocoria es clave en el restablecimiento de la flora en áreas intervenidas (Howe & Smallwood 1982). El modo de dispersión predominante a un sitio perturbado afecta la dirección de la sucesión y la comunidad vegetal resultante (Janzen 1988, Gonzales et al. 2009). Si los fragmentos de bosque en Pedro Palo desaparecen, las comunidades de aves y murciélagos se verían muy disminuidas lo cual afectaría directamente la dispersión de semillas, resultando en una disminución en la biodiversidad vegetal de la zona. Por este motivo se recomienda la conservación de estos fragmentos de bosque, ya que su desaparición implicaría la desaparición de los sitios de percha y forrajeo para las aves y los murciélagos. Ya que se ha encontrado que los árboles aislados en potreros mantienen un flujo de semillas hacia las áreas intervenidas (Herrera & García 2009) se sugiere plantar árboles que sean atractivos para.

(15) los murciélagos en el potrero. Así se fomenta la dispersión hacia éstas áreas y se puede restaurar parte de la biodiversidad de especies.. 5. Conclusiones La disminución de las poblaciones de muchas especies de murciélagos está asociada con los rápidos cambios inducidos por los humanos en los ecosistemas. Es por esto que la estructura de la comunidad resultante está siendo determinada por la habilidad de los murciélagos de responder estos cambios en el ecosistema. En la finca San José, aunque no se encontraron diferencias significativas, se evidencia una poca abundancia de murciélagos frugívoros y de semillas dispersadas en el potrero indicando que la estructura y composición de estos animales está siendo afectada negativamente por la fragmentación del hábitat. Se encontró que la zoocoria por aves y murciélagos es el modo de dispersión más importante en Pedro Palo, lo que los hace un elemento clave en la regeneración en este tipo de bosque nublado.. Agradecimientos Agradezco a Jairo Pérez por dirigir y apoyar este trabajo y a Pablo Stevenson por sus aportes y esfuerzo con el docume nto. Al laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana y a todos sus integrantes por su g ran ayuda y compa ñerismo. A Ve rónica Plata por su gran amistad y por ser mi apoyo durante el desa rrollo de este traba jo. Gracias a todos los que me acompaña ron en los muestreos y sobre todo a m i mamá y a mi familia por apoyarme en todo. A Glenny y Capitán.. Bibliografía. Aguilar‐Garavito, D. M. 2005. Dispersión de semillas por murciélagos en cuatro estados sucesionales de una localidad subandina. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C. Colombia. Alberico, M., Cadena, A., Hérnandez‐Camacho., J. & Muñoz‐Saba., Y. 2000. Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana 1 (1): 43‐75. Avila‐Cabadilla, L.D., et al., Composition, structure and diversity of phyllostomid bat assemblages in different successional stages of a tropical dry forest. Forest Ecol. Manage. 2009, doi: 10.1016/j.foreco.2008.12.011. Bernard, E. & Fenton B. 2002. Species diversity of bats (Mammalia: Chiroptera) in forest fragments, primary forests, and savannas in central Amazonia, Brazil. Canadian Journal of Zoology 80 (6): 1124‐1140. Bernard, E. & Fenton B. 2007. Bats in a fragmented landscape: Species composition, diversity and habitat interactions in savannas of Santarém, Central Amazonia, Brazil. Biological Conservation 134: 332‐343. Charles‐Dominique, P. 1986. Inter‐relations between frugivorous vertebrates and pioneer plants: Cecropia, birds and bats in French Guiana. En: Estrada A, Fleming TH (eds) Frugivores and seed dispersal 119‐135. Chazdon, R.L., Letcher, S.G., van Breugel, M., Martínez‐Ramos, M., Bongers, F., Finegan, B. 2007. Rates of change in tree communitites of secondary Neotropical forests following major disturbances. Philosophical Transactions of the Royals Society B 362: 273‐289..

(16) Colwell, R.K. 2005. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shares species from samples. Version 7.5. User’s guide and application published at: http://purl.oclc.org /estimates. Corporación Autónoma Regional, CAR. 1999. Resolución No. Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca. Recuperado de internet el 8 de Noviembre de 2008 del sitio web: http://www.car.gov.co/paginas.aspx?cat_id=170&pub_id=655. Cortés‐Delgado, N. 2007. Relación entre el tipo de hábitat en el borde con la dispersión potencial de semillas por murciélagos frugívoros hacia áreas abiertas en la reserva natural la montaña del ocaso (Quimbaya‐Quindio). Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C. Colombia. Cortés‐S., S. P., Rangel‐Ch., J. O. & Serrano‐V. H. 2004. Transformation of the vegetal cover in the high mountain of the cordillera oriental, Colombia. Lyonia 6(2): 153‐160. Cubina, A., & Aide, T. M. 2001. The effect of distance from forest edge on seed rain and soil seed bank in a tropical pasture. Biotropica 33: 260‐267. Duncan, S. R. & C. A. Chapman. 1999. Seed dispersal and potential forest succession in abandoned agriculture in tropical Africa. Ecological Applications 9(3): 998‐1008. Estrada‐Villegas, S. 2005. Ensamblaje de Murciélagos y la Dispersión de Semillas que Generan en Diferentes Hábitats en un Bosque Subandino Colombiano. Universidad de los Andes. Bogotá D.C. Colombia. Fernández, A., Guerrero, R., Lord, R., Ochoa, J. & Ulloa, G. 1988. Mamíferos de Venezuela: Lista y claves para su identificación. Primera Edición. ASOVEM. Caracas, Venezuela. 185p. Findley, J.S. 1993. Bats: a Community Perspective, University Press, Cambridge. Fisher, R. A., Corbet, A.S. & Williams, C.B. 1943. The relation between the number of species and the number of individuals in a random sample of an animal population. Journal of Animal Ecology 12:42‐58. Fleming, T.H. 1981. Fecundity, fruiting pattern, and seed dispersal in Piper amalago (Piperaceae), a bat‐dispersed tropical shrub. Oecologia 51: 42‐46. The Short‐tailed Fruit Bat, The University of Chicago Press, Chicago. Fleming, T. H. & Heithaus, E. R. 1981. Frugivorous bats, seed shadows, and the structure of tropical forests. Biotropica 13: 45‐53. Galindo‐Gonzalez, J.1998. Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 75: 57‐74. Galindo‐Gonzalez, J., Guevara, S. & Sosa, V. J. 2000. Bat –and bird‐ generated seed rains at isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conservation Biology 14(6): 1693‐1703. Gonzales, R. S., Ingle, N. R., Lagunzad, D. A. & Nakashizuka, T. 2009. Seed Dispersal by Birds and Bats in Lowland Philippine Forest Successional Area. Biotropica 41 (7): 452‐458. Gorchov, D. L., Cornejo, F., Ascorra, C. & Jaramillo, M. 1993. The role of seed dispersal in the natural regeneration of rain forest after strip‐cutting in the Peruvian Amazon. Vegetatio 107/108: 339‐349. Hammer, Ø., Harper, D.A.T., & P. D. Ryan, 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9. http://palaeo‐ electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm Henry, M. & Jouard, S. 2007. Effect of Bat Exclusion on Patterns of Seed Rain in Tropical Rain Forest in French Guiana. Biotropica 39 (4): 510‐518. Herrera, J. M. & García, D. 2009. The role of remnant trees in seed dispersal through the matrix: Being alone is not always so sad. Biological Conservation 142: 149‐158. Holl, K. 1999. Factors Limiting Tropical Rain Forest Regeneration in Abandoned Pasture: Seed Rain, Seed Germination, Microclimate, and soil. Biotropica 31 (2): 229‐242. Howe, H. F. & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics 13:201‐228..

(17) Ideam. 1996. Política de Bosques. República de Colombia, Documento de CONPES No. 2834. Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá D. C. 1996. Recuperado de internet el 14 de Octubre de 2008 del sitio web: http://www.ideam.gov.co/apc‐ aa/img_upload/467567db4678d7b443628f8bc215f32d/Politica_de_Bosques.pdf. Ideam. 2009. Publicaciones. Recuperado de internet el 7 de Febrero de 2009 del sitio web: www.ideam.gov.co Ingle, N. R. 2003. Seed dispersal by wind, birds, and bats between Philippine montane rainforest and successional vegetation. Oecologia 134: 251‐261. Iudica, C. A. & Bonaccorso, F. J. 1997. Feeding of the Bat, Sturnira lilium, on Fruits of Solanum riparium Influences Dispersal of this Pioneer Tree in Forests of Northwestern Argentina. Studies on Neotropical Fauna & Environment 32: 4‐6. Izhaki, I., Korine, C. & Arad, Z. 1995. The effect of bat (Rousettus aegyptiacus) dispersal on seed germination in eastern Mediterranean habitats. Oecologia 101: 335‐342. Janzen, D.H. 1988. Management of habitat fragments in a tropical dry forest: Growth. Ann. Missouri Bot. Gard. 75: 105‐116. Kalko, E. K. V., Handley Jr., C. O. 2001. Neotropical bats in the canopy: diversity, community structure, and implications for conservation. Plant Ecology 153: 319‐333. Kunz, T. H. 1988. Ecological and behavioral methods for the study of bats. Smithsonian Institution Press. Washington, USA. 533p. Kunz, T. H. (ed.) 1996. Ecological and behavioral methods for the study of bats. First edition. Smithsonian Institution Press. Washington, USA. 531 p. Medellín, R. A. & Gaona, O. 1999. Seed dispersal by Bats and Birds in Forest and Disturbed Habitats of Chiapas, México. Biotropica 31 (3): 478‐485. Mickleburgh, S.P., Hutson, A.M., Racey, P.A., 2002. A review of the global conservation status of bats. Oryx 36: 18–34. Morrison, D. W. 1978. Foraging ecology and energetics of the frugivorous bat Artibeus jamaicensis. Ecology 59: 716‐723. Moreno, C. 2002. Manual de métodos para medir la diversidad. Primera edición. Textos Universitarios. Universidad Veracruzana. Xalapa, Veracruz, México. 49 p. Moreno & Halffter, G. 2000. Assessing the completeness of bat biodiversity using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology 37: 149‐158. Muscarella, R. & Fleming, T. H. 2007. The Role of Frugivorous Bats in Tropical Forest Succession. Biological Reviews 82: 573‐590. Romero M., Cabrera E. Ortiz N. 2008. Informe sobre el estado de la biodiversidad en Colombia 2006‐2007. Instituto de Investigación Alexander von Humboldt. Bogotá, D.C. Colombia. 136 p. Parques Nacionales Naturales de Colombia. 2008. Red de Reservas, Laguna Pedro Palo. Recuperado de internet el 11 de Octubre de 2008 del sitio web: http://www.parquesnacionales.gov.co/PNN/portel/libreria/php/decide.php?patron=01.111107. Pérez‐Torres, J. 2004. Dinámica del ensamblaje de murciélagos en respuesta a la fragmentación en Bosques Nublados: Un modelo de ecuaciones. Tesis de doctorado en ciencias biológicas. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá, D.C. 291p. Soberón, J. & Llorente‐Busquets, J. 1993. The use of species accumulation functions for prediciton of species richness. Conservation Biology 7: 480‐488. Stevenson, P. R. 2007. Estimates of the number of seeds dispersed by a population of primates in a lowland forest in western Amazonia. E: Denis et al. (eds): Seed dispersal: Theory and its application in a changing world. CABI Publishing. 340‐362 pp. Struebig, M. J., Kingston, T., Zubaid, A., Mohd‐Adnan, A. & Rossiter, S. J. 2008. Conservation value of forest fragments to Paleotropical bats. Biological Conservation 141: 2112‐2126..

(18) Traveset, A. & Verdú, M. 2002. A Meta‐analysis of the Effect of Gut Treatment on Seed Germination. En D. J. Levey, W. R. Silva & M. Galetti (Eds.). Seed Dispersal and Frugivory: Ecology, Evolution and Conservation 339‐350. Sao Paulo, Brazil: CAB International. Tim, R.M. & LaVal, R.K. 1998. A field key to the bats of Costa Rica. Ocassional Publication Series, University of Kansas Center of Latin American Studies. 22: 1‐30. Van der Hammen, T. 1992. Historia, ecología y vegetación. FEN‐COA‐Fondo de Promoción del Banco Popular. Bogotá D.C. Whitmore, T.C., 1997. Rainforest disturbance, disappearance and species loss. In: Laurance, W.F., Bierregaard, R.O. (Eds.), Tropical Forest Remnants: Ecology, Management and Conservation of Fragmented Communities. University of Chicago Press, Chicago 3–12. Wilson, D.E., Reeder, D.M., 2005. Mammal species of the World: a taxonomic and geographic reference, third ed. John Hopkins University Press, Baltimore..

(19)