TESIS DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOLOGICAS
DESCOMPOSICIÓN DE HOJARASCA EN CHACO SERRANO: EFECTOS DE LA
FRAGMENTACIÓN DEL HÁBITAT Y EL ROL DE LOS INSECTOS
por
Biol. María Laura Moreno
Director/a: Dra. Graciela Valladares
Co-Director/a: Dra. Natalia Peréz-Harguindeguy
Lugar de Trabajo
Centro de Investigaciones Entomológicas de Córdoba (CIEC)
Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal (IMBIV-CONICET)
FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS, FÍSICAS Y NATURALES
UNIVERSIDAD NACIONAL DE CÓRDOBA
Córdoba, Argentina
COMISIÓN ASESORA
Nombre y Apellido: Dr. Enrique Chaneton, Lugar de Trabajo: Instituto de Investigaciones Fisiológicas y Ecológicas Vinculadas a la Agricultura (IFEVA-CONICET), Facultad de
Agronomía, Universidad de Buenos Aires.
Nombre y Apellido: Dr. Daniel Renison, Lugar de Trabajo: Instituto de Investigaciones Biológicas y Tecnológicas (IIBYT-CONICET), Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba.
Nombre y Apellido: Dr. Ramiro Aguilar, Lugar de Trabajo Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal (IMBIV-CONICET), Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba.
DEFENSA ORAL Y PÚBLICA
Lugar y Fecha:
Calificación:
TRIBUNAL
Firma: ……….. Aclaración:
Firma: ……….. Aclaración:
iii personas e instituciones.
En primer lugar quiero agradecer a mis directoras, Graciela Valladares y Natalia Pérez-Harguindeguy, por guiarme durante estos años de formación. Por estar siempre predispuestas a responder mis dudas. Su aporte desde la concepción inicial de esta Tesis es invaluable. Gracias por corregir minuciosamente cada parte de este manuscrito. A los miembros de la comisión asesora, Enrique Chaneton y Daniel Reninson que durante estos años realizaron aportes muy valiosos que han contribuido a mejorar sustancialmente esta Tesis. También a Ramiro Aguilar, quien se incorporó en la última etapa de evaluación, realizando reflexiones y sugerencias que contribuyeron a la elaboración del manuscrito final.
Quiero agradecer especialmente a mi familia. A mis padres y hermanas, por el apoyo constante durante todos estos años. A mi nona y a mis sobrinos. Gracias por ser tan linda familia, por estar siempre. Las ausencias de estos últimos meses en los asados domingueros están teniendo sus frutos.
A Jaby, mi compañero, a quien va dedicada esta Tesis. Por su profundo amor y compañerismo. Gracias por la inmensa paciencia durante estos años, y en particular en estos últimos meses de redacción del manuscrito. Por ayudarme a no perder la alegría en los momentos más difíciles. Por estar siempre predispuesto a ayudarme en las tareas de campo. Gracias por compartir la aventura loca de vivir unos meses juntos en Portugal. Un agradecimiento especial a Silvi Fenoglio, por estar siempre predispuesta a responder mis inquietudes estadísticas. A Rousis por compartir gran parte de los viajes de campo y las actividades de laboratorio que muchas veces hicieron muy divertidas las jornadas laborales. A Cele porque a través de sus colectores de semillas, me permitieron estimar el aporte de hojarasca. A Laurita B. por colaborar en la tareas de campo y en el experimento de invertebrados. A Angela Lomba por colaborar en los análisis multivariados. A Martin y Lucho, porque siempre estuvieron predispuestos ante alguna que otra consulta ecológica. A Viqui Vaieretti por explicarme pacientemente el funcionamiento de la mufla. A Juli T. por ayudarme con algunas imágenes de esta Tesis.
A Leonardo Ontivero, más conocido como chofi, por su ayuda en todos los experimentos de campos. Por su buena predisposición y su buen humor.
A todos aquellos con los cuales a lo largo de estos años compartí el box de trabajo que hicieron, a través del mate, risas y charlas más ameno los días: Mari, Silvi, Rousis, Marisa, Juli y Nico.
iv A CONICET por brindarme la beca con la cual realicé esta tesis. FONCYT y CONICET los cuales otorgaron subsidios con los que este estudio se pudo llevar a cabo. Al programa ERASMUS-MUNDUS, que a través de su programa ARCOIRIS, financió mi estadía en Portugal.
v - Moreno, María Laura; Bernaschini, María Laura; Pérez-Harguindeguy, Natalia; Valladares, Graciela. Area and edge effects on leaf-litter decomposition in a fragmented Subtropical Dry Forest. 2014. Acta Oecologica60: 26-29.
- Moreno María Laura, Peréz-Harguindeguy Natalia, Valladares, Graciela. El tamaño del fragmento y los invertebrados de suelo: ¿afectan la descomposición inicial de hojarasca
en el Chaco Serrano. 2011. Revista de la Asociación Argentina de Ecología del Paisaje2: 4-14.
vii
Resumen 3
Summary 4
CAPÍTULO 1. Introducción General
1.1. El cambio ambiental global 5
1.2. La fragmentación del hábitat 6
1.3. Componentes de la fragmentación que aborda esta Tesis 9 1.4. El proceso de descomposición de la hojarasca y sus controles 10 1.5. La fragmentación del hábitat y el proceso de descomposición 13 1.6. La fragmentación del hábitat en la provincia de Córdoba 15
1.7. Objetivo General 18
1.8. Objetivos Específicos 18
1.9. Materiales y Métodos 19
1.10. Anexo 25
CAPÍTULO 2. Patrones de caída y calidad química de la hojarasca en fragmentos de bosque del Chaco Serrano
2.1. Introducción
2.1.1. La calidad y cantidad de la hojarasca y su efecto regulador en la descomposición
30
2.1.2. La calidad química, cantidad y descomponibilidad de hojarasca en bosques fragmentados
31
2.2. Hipótesis y Predicciones 33
2.3. Objetivo General 34
2.4. Objetivos Específicos 34
2.5. Materiales y Métodos 35
2.5.1 Descripción de los fragmentos estudiados 35
2.5.2 Calidad de la hojarasca 35
2.5.3 Aporte de la hojarasca 36
2.5.4. Descomponibilidad de la hojarasca 36
2.5.5. Análisis de datos 37
2.6. Resultados
2.6.1 Calidad química de la hojarasca 38
2.6.2. Aporte de la hojarasca 42
2.6.3. Descomponibilidad de la hojarasca 43
2.7. Discusión 45
2.8. Anexo 48
CAPÍTULO 3. Factores abióticos y descomposición: ¿Afecta la fragmentación los factores abióticos que regulan la descomposición?
3.1. Introducción
3.1.1. Los controles del microambiente y su efecto regulador de la descomposición a escala local.
50
3.1.2. El microclima y los nutrientes del suelo y su efecto regulador de la descomposición en bosques fragmentados
51
3.2. Hipótesis y Predicciones 54
viii
3.5.1 Descripción de los fragmentos estudiados 57
3.5.2. Características del microambiente del suelo 57
3.5.2. Descomposición del sustrato común 58
3.5.3. Análisis de datos 59
3.6. Resultados
3.6.1. El microambiente del suelo 60
3.6.2. Descomposición de un sustrato común. 63
3.6.3. Descomposición de un sustrato común y sus factores reguladores 64
3.7. Discusión 65
CAPÍTULO 4. Invertebrados de suelo y descomposición: ¿Cómo afecta la fragmentación del bosque a la fauna edáfica y cuáles son las consecuencias sobre la descomposición?
4.1. Introducción
4.1.1. Invertebrados de suelo y su efecto regulador en la descomposición 72 4.1.2. Los invertebrados del suelo y su efecto regulador de la
descomposición en ambientes fragmentados
74
4.2. Hipótesis y Predicciones 77
4.3. Objetivo General 78
4.4. Objetivos Específicos 78
4.5. Materiales y Métodos
4.5.1. Descomposición del sustrato común 78
4.5.2 Invertebrados de suelo 79
4.5.3. Análisis de datos 80
4.6. Resultados
4.6.1. Abundancia y riqueza de invertebrados del suelo en fragmentos de bosque
81
4.6.2. Descomposición de la hojarasca, invertebrados detritívoros y fragmentación del bosque
87
4.7. Discusión 91
4.8. Anexo 97
CAPÍTULO 5. Interacciones entre procesos que ocurren en el dosel y el suelo: efecto del borde y de la herbivoría en la descomponibilidad
5.1. Introducción
5.1.1. Herbivoría por insectos y su efecto regulador en la descomposición
102
5.1.2. Efecto del borde sobre la herbivoría por insectos y descomponibilidad de la hojarasca
103
5.1.3. Evidencias en el Chaco Serrano fragmentados 105
5.2. Hipótesis y Predicciones 106
5.3. Objetivo General 107
5.4. Objetivos Específicos 107
5.5. Materiales y Métodos
5.5.1. Recolección de la hojarasca y tratamientos 107
5.5.2. Cama de descomposición 108
ix hojarasca
5.6.2. Efectos del borde y de la herbivoría sobre la descomponibilidad de la hojarasca
111
5.7. Discusión 113
CAPÍTULO 6. Discusión General
6.1. Introducción 118
6.2. Síntesis de los principales resultados obtenidos 120
6.3. Cómo se relacionan los controles de la descomposición con la descomposición de la hojarasca tal cual se deposita en el suelo en fragmentos de bosque?
126
6.4. Consideraciones finales 129
6.5. Anexo 132
1 MO: Materia Orgánica
P: Fósforo
N: Nitrógeno
C: Carbono
C/N: relación carbono/nitrógeno
Descomponibilidad: se denomina descomponibilidad a la variación intrínseca en las tasas de descomposición de la hojarasca, atribuible a la calidad química del material incubado (Cornelissen et al., 1999; Pérez-Harguindeguy et al., 2013)
Descomposición de sustrato común: se denomina así a la descomposición asociada a la incubación de un sustrato de la misma calidad. La descomposición de este material excluye sólo a la calidad química, indicando así la influencia del microclima, los nutrientes del suelo y los organismos descomponedores sobre este proceso ecosistémico (Piene & Van Cleve 1978; Orwin et al., 2006; Vaieretti et al., 2010;).
Descomposición in situ-in situ: se denomina así a la descomposición de la hojarasca en el mismo sitio donde fue colectada. La descomposición de esta hojarasca indica la influencia de los tres controles de la descomposición (calidad química, microclima y organismos descomponedores y detritívoros) (Vaieretti et al., 2013), y es la estimación más cercana a la descomposición tal como ocurre naturalmente en el ecosistema (Quested et al., 2005; Poca et al., 2015).
Organismos descomponedores: son aquellos organismos encargados de degradar químicamente algunos compuestos de las celulas vegetales, como celulosa, hemicelulosa o lignina (Adl, 2003; Berg & Laskowski 2006).
2 (hasta 10-15 cm de profundidad). Usualmente el tamaño corporal varía entre 100 µm– 2mm. Los grupos más dominantes en términos numéricos y de biomasa son Colémbola y Acarina (Lavelle & Spain 2001).
3 funcionamiento de los ecosistemas. La descomposición de la hojarasca es un proceso
ecosistémico fundamental cuyos controles (calidad de hojarasca, microambiente y descomponedores) pueden ser afectados por la fragmentación. En esta Tesis evalué cómo, y a través de qué mecanismos, el área del fragmento y el efecto del borde del mismo afectan la descomposición de la hojarasca en fragmentos de Bosque Serrano en Córdoba (Argentina). Observé cambios de pequeña magnitud en la calidad de la hojarasca proveniente de fragmentos
de distinto tamaño y de distinta posición dentro de los mismos, pero no observé diferencias en la descomponibilidad de esa hojarasca. De los controles del microclima y los nutrientes del suelo que analicé, sólo la pérdida de humedad del suelo en los fragmentos pequeños explicó la menor descomposición de un sustrato común en estos fragmentos. Por otra parte, la abundancia de
detritívoros fue mayor en los bordes, explicando, en conjunto con la humedad del suelo, la descomposición del sustrato común. Adicionalmente, encontré que la herbivoría por insectos aumentó la descomponibilidad de la hojarasca, particularmente en los bordes. En resumen, observé algunos efectos de los componentes de la fragmentación en los controles de la descomposición, sin embargo los cambios fueron de pequeña magnitud y no afectaron el proceso
4 functioning. Leaf-litter decomposition is a fundamental process whose drivers (leaf-litter quality,
microenvironment and decomposers) can be affected by fragmentation. In this Thesis, I evaluated how and through what mechanisms, fragment area and edge effects affect leaf-litter decomposition in fragments of Chaco Serrano forest in Córdoba (Argentina). I observed subtle changes in leaf-litter quality from fragments of different size and edge or interior location within them, but I did not observe differences in leaf-litter decomposability. With regard to the
microclimate and soil nutrients controls that I analyzed, only the loss of soil humidity in small fragments explained the lower decomposition of the common substrate in these fragments. On the other hand detritivores abundance was higher in edge habitat, explaining, together with soil humidity, decomposition of a common substrate. In addition, I found that insect herbivory
Introducción General
1. Marco Teórico General
1.1.El cambio ambiental global
En la actualidad, una de las mayores preocupaciones a nivel mundial es comprender cómo los cambios ambientales resultantes de las actividades antrópicas modifican el funcionamiento de los ecosistemas y cómo esto afectará a los bienes y servicios que las sociedades derivan de ellos (Lambin et al., 2003, Mitchell et al., 2014). Según la Evaluación de los Ecosistemas del Milenio (MEA 2005) más de la mitad de los servicios ecosistémicos de los que la sociedad depende para su supervivencia y bienestar han sido degradados en el proceso de adquisición de los mismos. Entre los componentes del cambio ambiental global que mayores impactos ecológicos tendrá en los próximos años a escala global, se pueden mencionar el incremento en los niveles de CO2, el cambio climático, el cambio de uso de la tierra y las invasiones biológicas (Sala et al., 2000; Luque et al., 2013), los cuales además interactúan (Tylianakis et al., 2008) y tienden a suceder en
combinación, como ocurre con las invasiones de especies y el cambio de uso de la tierra (Ewers et al., 2007).
Se ha reconocido que el cambio de uso de la tierra es uno de los componentes del cambio global que mayor impacto tendrá en la biodiversidad y en el funcionamiento del ecosistema a finales del siglo XXI, superando incluso a los efectos del cambio climático o el aumento en las concentraciones de dióxido de carbono (Sala et al., 2000). Entre las consecuencias de este cambio de uso de la tierra podemos mencionar: cambios en el ciclo de carbono (Post & Kwon 2000)y en los ciclos hidrológicos (DeFries & Eshleman 2004), modificaciones en el ingreso de nutrientes debido al uso de fertilizantes y a los contaminantes atmosféricos (Bennett et al., 2001), y disminución significativa en la biodiversidad como resultado de la pérdida, modificación y fragmentación del hábitat (Foley et al., 2005). Se calcula que a nivel mundial el cambio en el uso de la tierra resultó en una transformación de 7-11 millones de km2 de bosques en los últimos 300 años (Foley
área cultivables por la migración de la población desde el campo a la ciudad, se está observando un proceso de reforestación de paisajes antiguamente agrícolas (Mather et al., 2000; Mather, 2004). Sin embargo, en América Latina los ejemplos de reforestación
son extremadamente escasos (Chazdon, 2008; Walker, 2012) y, en cambio, se sigue experimentando una pérdida de bosque preocupante (Morton et al., 2006). A nivel mundial, las regiones tropicales y subtropicales secas de América Latina son las más amenazadas por la deforestación (Aide et al., 2013), debido principalmente a la expansión agrícola (principalmente para el cultivo de soja) y el cultivo de pasturas para el ganado, como consecuencia de la creciente demanda global de alimento.
1.2.La fragmentación del hábitat
La fragmentación del hábitat puede definirse como el proceso de transformación de paisajes extensivos en fragmentos o “remanentes” más pequeños y aislados, rodeados por una matriz antropizada con características diferentes (Saunders et al., 1992; Fahrig, 2003). El proceso de fragmentación incluye distintos componentes que operan a variadas escalas espaciales y temporales, entre ellos: la disminución de la cantidad de hábitat total disponible para especies asociadas al ambiente nativo, la reducción del área continua de hábitat (área de los fragmentos), el incremento en su aislamiento, variaciones en su forma, el efecto borde y las características de la matriz (Fahrig, 2003; Didham, 2010).
Sin embargo, la TEBI, por ser un modelo altamente simplificado, presenta diversas limitaciones (Anexo-Caja 1.1) particularmente en su aplicación a los paisajes fragmentados (Watling & Donnelly, 2006; Laurance, 2008). Por ejemplo, los efectos de la fragmentación varían según los atributos de las especies (Henle et al., 2004). Así, especies en niveles tróficos superiores, especialistas y/o con baja capacidad de desplazamiento responden más negativamente a la fragmentación de su hábitat que aquellas con las características opuestas (Henle et al., 2004 y bibliografía allí citada; Cagnolo et al., 2009). Otro punto cuestionado es el aislamiento efectivo, ya que en paisajes fragmentados la matriz no es totalmente impermeable ni homogénea, incluso puede constituir un hábitat alternativo y una fuente de recursos para algunas especies (Ricketts, 2001; Gascon et al., 1999; Antongiovanni & Metzger, 2005; Laurance, 2008). También la existencia de corredores de vegetación entre fragmentos pueden influir en su aislamiento efectivo, tasas de inmigración y riqueza de especies (Diamond, 1975).
En la misma década en que se propuso la TEBI, Levins (1960) formuló la teoría de metapoblaciones (TMP en adelante) (Anexo-Caja 1.2). Según esta teoría, las poblaciones locales de organismos sufren extinciones y colonizaciones periódicas, pero la metapoblación (es decir, el conjunto de poblaciones locales de una determinada especie que están conectadas por la dispersión) persiste indefinidamente si las tasas de extinción están balanceadas por las tasas de colonización.
años, la TMP se fue complejizando en lo que actualmente es la teoría de metacomunidades (TMC), que incorpora la interacción entre múltiples especies dentro de parches de vegetación (Leibold et al., 2004) por lo que, a diferencia de la TMP, puede proporcionar un marco referencial para estudios a nivel comunitario como esta tesis, habiendo sido también muy utilizada en el estudio de paisajes fragmentados (Helm et al., 2006; Joshi et al., 2006; Chisholm et al., 2011).
Mucho tiempo antes del desarrollo de la TEBI y la TMP, cerca de principios del siglo XX, Clements (1905) y Leopold (1933) definieron el término “ecotono” como una zona donde se yuxtaponen dos ecosistemas diferentes, en la cual que existen características ambientales estocásticas y donde están presentes especies de ambas comunidades adyacentes. A principios de los años 70, Odum (1971), describió el efecto borde como el incremento en la riqueza de especies encontradas en estos ecotonos, como consecuencia de la yuxtaposición de especies de los ecosistemas adyacentes.
En el contexto de fragmentación de hábitat, el efecto borde se refiere a los cambios físicos y bióticos asociados con los abruptos límites artificiales de los fragmentos y sus consecuencias para los organismos (Murcia, 1995; Cadenasso et al., 2003). El cambio en la estructura de la vegetación que genera, por ejemplo, la creación de una matriz agrícola, implica cambios en la insolación que llega al borde del fragmento, en la circulación de los vientos, en la humedad y la temperatura de la vegetación, el aire y del suelo, etc. (Saunders, 1992; Murcia, 1995). Estos cambios en factores abióticos pueden incidir en la identidad, abundancia y estructura de la vegetación en los bordes del fragmento, lo cual puede a su vez retroalimentar positiva o negativamente los cambios en los factores abióticos. El borde del fragmento puede tener características bióticas y abióticas intermedias entre la matriz y el interior del fragmento, o puede presentar características únicas diferentes de las de ambos (Ries et al., 2004). A su vez, la magnitud de las diferencias en la estructura de la vegetación entre la matriz y los fragmentos determina cuan abruptos son los cambios entre un hábitat y otro, limitando el intercambio de organismos entre ambos sistemas (Rand et al., 2006).
desencadenando modificaciones en los procesos de interacción biológica entre esas especies (Aizen & Feisinger, 1994; Laurance et al., 2002; van Nouhuys, 2005; Valdivia 2011; Valladares et al., 2012). También existe evidencia de las consecuencias de la fragmentación sobre distintas variables ambientales a escala local, tales como temperatura, humedad, y radiación solar, entre otras (Kapos, 1989; Matlack, 1993; Didham & Lawton 1999). Finalmente, se ha demostrado que diferentes procesos y servicios ecosistémicos se ven efectivamente afectados por la fragmentación del hábitat (Hobbs, 1993; Weathers et al., 2001; Billings & Gaydess, 2008), aunque los estudios que evalúan propiedades ecosistémicas en ambientes fragmentados son escasos (Grez & Galetto, 2011). La falta de estudios empíricos que vinculen los componentes de la fragmentación y su efecto sobre poblaciones y comunidades, con los procesos ecosistémicos asociados a ellas, constituye una fuerte limitación en el conocimiento de las consecuencias funcionales de la fragmentación.
1.3.Componentes de la fragmentación que aborda esta Tesis
En esta tesis se abordan los efectos de los dos componentes de la fragmentación que han demostrado influencias más marcadas tanto sobre la riqueza, abundancia y composición de las comunidades como sobre el funcionamiento de los ecosistemas (Fahrig, 2003; Ewers & Didham, 2006; Watling & Donnelly, 2006; Didham et al., 2012): el área de los fragmentos y el efecto borde.
bosques intactos o continuos, se demostró que la velocidad del reciclado de carbono puede aumentar (Laurance et al., 2002). Esta aceleración en el reciclado del carbono se debe a que en los bosques intactos o continuos el carbono queda almacenado durante períodos de tiempo más prolongados en los árboles grandes, algunos de los cuales pueden vivir más de mil años (Chambers et al., 1998). En los fragmentos de bosque, los árboles longevos poseen una elevada mortalidad como consecuencia del incremento del hábitat de borde (y en particular del aumento en la circulación del viento en el borde), por lo que el tiempo de residencia del carbono disminuye a medida que las plantas más pequeñas y de vida más corta reemplazan a los árboles longevos.
El último ejemplo muestra algunas de las características más frecuentes del efecto borde en bosques fragmentados: por un lado, cambios en las condiciones microclimáticas, con incremento en la exposición a los vientos y a la radiación solar, y consecuentemente mayor temperatura y menor humedad, en comparación con el interior del bosque y, por otra parte, cambios en los elementos bióticos, como la estructura de la vegetación. (Saunders et al., 1992; Chen et al., 1999). Además, el mismo ejemplo revela otro aspecto importante para la comprensión de los efectos de la fragmentación: una interacción entre el área del bosque y el efecto borde.
Los efectos del área de los fragmentos y los efectos del borde sobre poblaciones, comunidades y ecosistemas han sido mayormente abordados de manera independiente, a pesar de que ambos componentes de la fragmentación tienden a covariar en el paisaje y están mecanísticamente relacionados (Fletcher et al., 2007). En una revisión reciente Didham et al. (2012) señalan la necesidad de considerar explícitamente las relaciones entre estos dos componentes de la fragmentación del hábitat, considerando asimismo la existencia de relaciones jerárquicas, por ejemplo bordes dentro de fragmentos de distinto tamaño, a fin de capturar la complejidad de los efectos de este proceso.
1.4.El proceso de descomposición de la hojarasca y sus controles
orgánicos pasan a formar parte de la materia orgánica del suelo y el CO2 se libera a la
atmósfera. Por lo tanto, la descomposición es un proceso clave en el ciclado de nutrientes en los ecosistemas. Además, la descomposición es un proceso en el que intervienen todos los niveles tróficos: productores primarios, consumidores y descomponedores (Gessner et al., 2010). La descomposición de la hojarasca está regulada por distintos factores,
actuando en un orden jerárquico: 1) las condiciones físicas del medio, como temperatura y humedad (Coûteaux et al., 1995), 2) la calidad foliar del material en descomposición (Cornelissen et al., 1999) y 3) la estructura y abundancia de los organismos descomponedores (p. ej. bacterias y hongos) y detritívoros (p.ej. invertebrados del suelo) Gonzalez & Seastedt, 2001).
que puede disminuir la humedad disponible en el suelo, y así disminuir las tasas de descomposición.
La calidad química de la hojarasca es otro de los factores fundamentales que regulan la descomposición. Este factor no sólo ejerce un control directo sobre las tasas de descomposición (Cornelissen et al., 1999), sino también indirecto, al afectar los nutrientes del suelo (Ehrenfeld et al., 2005) y por su intermedio las comunidades de descomponedores y detritívoros (Vos et al., 2012). A partir de la recopilación de datos de más de 70 estudios realizados en todo el mundo, desde bosques templados hasta tropicales, Zhang y colaboradores (2008) concluyen que los dos factores más influyentes en las tasas de descomposición son la relación C/N y el contenido total de nutrientes de la hojarasca. Así, mayor contenido de N, menor relación C/N y menor contenido de lignina en la hojarasca se asocian con altas tasas de descomposición (Cornelissen, 1996; Vaieretti et al., 2005; Cornwell et al., 2008). Los cambios en la vegetación, es decir en la identidad y
abundancia relativa de distintas especies de plantas, pueden afectar la cantidad y la calidad de la hojarasca que llega al suelo (Quested et al., 2007; Bakker et al., 2011). En bosques de Bolivia, el cambio de uso de la tierra generó un cambio en la identidad y abundancia de la vegetación que a su vez afectó la calidad de la hojarasca. Aquellas comunidades de plantas que experimentaron un disturbio intenso pasaron a estar dominadas por especies de menor descomponibilidad y mayor calidad del material (en particular, mayor contenido de N en las hojas verdes) (Bakker et al., 2011). Esto concuerda con resultados encontrados en pastizales europeos, donde los sitios que experimentaron un disturbio intenso también presentaron mayor descomponibilidad y una hojarasca con bajo contenido de lignina (Fortunel et al., 2009). En general, se ha postulado que en los hábitats que presentan un disturbio intenso, dominan especies de crecimiento más rápido que producen una hojarasca de mayor calidad (p. ej. más contenido de N), que consecuentemente se descompone más rápido, en comparación con aquellos hábitats menos perturbado (Fortunel et al., 2009 y bibliografía allí citada).
contenido de nitrógeno (Muth et al., 2008; Barber & Marquis, 2011). Finalmente, tanto los insectos como los grandes herbívoros pueden afectar las tasas de descomposición, vía cambios en la calidad y cantidad de hojarasca que llega al suelo (Bardgett, 1998; Hunter, 2001; Chapman et al., 2003; Mazía et al., 2012).
Por último, tanto la identidad como la abundancia y actividad de los organismos del suelo ejercen un control fundamental sobre la descomposición, ya que este proceso es el reflejo directo de sus actividades metabólicas (Seastedt, 1984; Barajas-Guzmán & Alvarez-Sánchez, 2003; Kampichler & Bruckner, 2009). Se ha postulado que gran parte del papel de estos organismos en la descomposición es ejercido por los microorganismos descomponedores como bacterias y hongos (Swift, 1979). Sin embargo, el efecto de las comunidades de invertebrados detritívoros puede ser de igual magnitud, o incluso mayor, dependiendo del ecosistema o del contexto de estudio (Bradford et al., 2002). La contribución de los invertebrados detritívoros en la descomposición puede ser directa a través de la fragmentación e ingestión de la hojarasca (Lavelle et al., 1993), pero además, a través de esta fragmentación los detritívoros pueden estimular la actividad microbiana al aumentar la disponibilidad o calidad de la hojarasca (Swift et al., 1979; Petersen & Luxton, 1982; Lavelle, 1996). Existe evidencia de que en bosques tropicales y subtropicales (Gonzalez et al., 2001; Yang & Chen, 2009; Meyer et al., 2011; Castanho et al., 2012), bosques y pastizales secos (Santos et al., 1981; Xin et al., 2012) y pastizales
templados (Bradford et al. 2002) la exclusión de invertebrados del suelo disminuye las tasas de descomposición.
1.5.La fragmentación del hábitat y el proceso de descomposición
Esos cambios microclimáticos y en cantidad y calidad de material en descomposición podrían a su vez afectar la actividad, riqueza, composición y abundancia de los organismos descomponedores y detritívoros (Didham et al., 1998; Trumbo & Bloch, 2001; Götmark et al., 2008). A su vez, fragmentos de distintos tamaños tienen distinta proporción de hábitat borde, y en ese hábitat de transición con la matriz circundante pueden ocurrir cambios físicos como aumento de insolación, circulación de los vientos y temperatura, junto con disminución de humedad, como ya se mencionó (Gehlhausen et al., 2000; Wright et al., 2010). Estos cambios pueden desencadenar, a su vez, cambios en
la composición y estructura de las comunidades bióticas en el borde, incluyendo cambios en la vegetación que pueden retroalimentar positiva o negativamente aquellos cambios físicos (Didham & Lawton 1999). Finalmente, tanto los cambios microclimáticos como aquellos asociados a la estructura de la vegetación pueden generar variaciones en la cantidad y calidad de la hojarasca que llega al suelo, y todos ellos afectar a las comunidades de detritívoros y descomponedores (Sizer et al., 2000; Schessl et al., 2008).
Ante el creciente avance de la fragmentación, es imprescindible identificar y comprender sus efectos sobre procesos ecosistémicos como la descomposición, que a su vez tiene el potencial de afectar la estructura delas comunidades, otros procesos ecosistémicos y así los bienes que la sociedad obtiene de ellos. Por ejemplo, la disminución en las tasas de descomposición (resultantes de alteraciones de los distintos controles, como se describió arriba), podría disminuir la disponibilidad de nutrientes en el sistema y el contenido de materia orgánica del suelo, afectando negativamente el crecimiento de todas o algunas especies, y quizás favoreciendo el de otras. Estos cambios en la comunidad vegetal y en los nutrientes disponibles podrían afectar directamente las comunidades de descomponedores y detritívoros y algunas de las características del suelo (p.ej. la capacidad de retención de agua; pH). Alternativamente, aumentos en las tasas de descomposición podrían generar los efectos contrarios.
amazónica, los bordes presentaron mayor temperatura y tasas de evapotranspiración, y consecuentemente menor humedad de la hojarasca (Didham & Lawton, 1999). Sin embargo, estos cambios observados por Didham & Lawton (1999) en bosques tropicales no se relacionaron con la descomposición de un sustrato común incubado en los mismos ambientes (Didham, 1998). Otros autores sugirieron que, en los mismos bosques tropicales de la selva amazónica, la descomposición estaría controlada esencialmente por cambios bióticos, vía el efecto de la reducción del área del fragmento sobre la composición vegetal y la calidad de la hojarasca. Así, en fragmentos de la selva amazónica de Brasil, la descomposición de la hojarasca producida en los bordes y en los fragmentos más pequeños (en general proveniente de especies de árboles de bosques secundarios), presentó menor tasa de descomposición, y mayor relación C/N que aquella producida en el interior y en fragmentos más grandes (Vasconcelos & Laurance, 2005). En otros fragmentos de bosques tropicales, pero de Costa Rica, Cuke (2012) halló que la descomposición de la hojarasca de un sustrato común fue menor en fragmentos de bosques en comparación con los bosques continuos. El autor atribuye este patrón a una menor actividad de los macroinvertebrados en los fragmentos, ya que la abundancia de los mismos no fue diferente. Sin embargo, en un estudio posterior en los mismos fragmentos de Costa Rica, Noble (2013) encontró que tanto los cambios microambientales como la presencia de macroinvertebrados no afectaron la descomposición del mismo sustrato común utilizado por Cuke (2012). En este último trabajo también se muestra que la descomposición de la hojarasca incubada en el mismo lugar donde es producida fue mayor en los fragmentos en comparación con los bosques continuos. Noble atribuye estas diferencias a cambios en la calidad de la hojarasca producida, como consecuencia de cambios en la composición de especies vegetales, sin embargo la autora no mide la calidad de hojarasca. Por último, en bosques secos de Australia el área del fragmento no afectó las tasas de descomposición, y la disminución de las tasas de descomposición en los bordes respecto al interior dependió de la orientación cardinal de los bordes (Hastwell & Morris, 2013).
1.6.La fragmentación del hábitat en la provincia de Córdoba
urbanizaciones sobre las zonas serranas Se estima que en la actualidad más del 95 % de este sistema se ha perdido (Zak et al., 2004), y el área de bosques remanente está principalmente representada por un mosaico de fragmentos aislados de bosque y matorral, alternando con áreas urbanas y tierras cultivadas. Estudios previos en la zona de estudio, revelaron efectos de la fragmentación del Bosque Serrano sobre diversos aspectos de la diversidad y del funcionamiento del sistema. Muchos de esos factores podrían tener relevancia para el proceso de descomposición.
Por ejemplo, la pérdida de área de los fragmentos afectó negativamente la riqueza de especies de árboles, arbustos y hierbas (Cagnolo et al., 2006), la diversidad de micorrizas del suelo (Grilli et al., 2011) y las tasas de herbivoría (Valladares et al., 2006), mientras que afectó positivamente a la abundancia (Moreno et al., 2013), la diversidad y la riqueza de especies de insectos de suelo (Molina et al., 2006). Al mismo tiempo, se encontró que la mayor riqueza y cobertura en el borde de los fragmentos correspondió a pastos (Cagnolo et al., 2006). Por su parte, la diversidad de insectos de suelo también fue mayor en los bordes (Molina et al., 2006), mientras que la herbivoría fue mayor en el interior de los fragmentos (Valladares et al., 2006, Rossetti et al., 2009).
Podríamos preguntarnos entonces si estos cambios en riqueza, diversidad y composición de la vegetación, y de las comunidades de detritívoros y de herbívoros, se traducen en cambios en las tasas de descomposición de fragmentos de distintos tamaños, a través de alteraciones en la calidad de la hojarasca producida, o a través de efectos en las comunidades de descomponedores y detritívoros.
1.7.Objetivo General
Conocer los efectos del área de fragmentos de Bosque Serrano y de la posición (borde/interior) dentro de los mismos, sobre los controles de descomposición de la hojarasca (calidad/cantidad de hojarasca, microambiente y comunidades de organismos detritívoros), la descomposición de la hojarasca en sí y las relaciones entre los distintos controles (Fig. 1.2).
1.8.Objetivos Específicos
Analizar la descomponibilidad de la hojarasca asociada a cambios en la calidad química de la hojarasca (incubada en una cama de descomposición o jardín común) en fragmentos de bosque de Chaco Serrano (Capítulo 2).
Conocer cómo la fragmentación del Bosque Serrano afecta directa e indirectamente las características microambientales del suelo y, a su vez, cómo tales características pueden afectar la descomposición de un sustrato común (Capítulo 3).
Evaluar los efectos del área y del borde, sobre la riqueza, abundancia y composición de las comunidades de invertebrados del suelo en Chaco Serrano fragmentado, y sus consecuencias sobre la descomposición de un sustrato común (Capítulo 4).
Analizar el efecto de la herbivoría y de la posición de origen (borde/interior) en fragmentos de Chaco Serrano, sobre la calidad foliar y la descomponibilidad de hojas de una especie modelo (Capítulo 5).
Figura 1.2. Esquema representativo del objetivo general de la presente Tesis. Para más detalle consultar el texto.
1.9.Materiales y Métodos
1.9.1. Área de Estudio
Esta Tesis se llevó a cabo en la provincia de Córdoba, Departamento de Punilla, sobre el faldeo oriental de las Sierras Chicas, entre los 500 y 600 msnm, en un área correspondiente al distrito serrano de la provincia fitogeográfica chaqueña (31° 4´ a 31° 17´ S y 64° 11´ a 64° 26´ O) (Luti et al. 1979). El clima de la región es templado de tipo monzónico, con temperatura media anual de 17,5 ºC y precipitaciones principalmente concentradas en la estación cálida (octubre-febrero). Las variaciones interanuales de precipitación son además considerables, entre 611 a 1506,5 mm (J. J. Filardo, comunicación personal; Fig. 1.3).
La vegetación característica del área es un bosque bajo y abierto con un estrato arbóreo (8-12 m de altura) dominado por: Prosopis spp., Fagara coco Engl. Celtis enherbergiana y Lithrea molleoides (Vell.) Engl. Existe también un estrato arbustivo
importante así como presencia de hierbas, pastos, numerosas enredaderas y bromeliáceas epífitas (Cabido et al., 1991). Ésta vegetación nativa se halla actualmente restringida a remanentes de bosque de distinta área inmersos en una matriz de cultivo.
mantuvo tan homogéneo cómo fue posible: distancia promedio al fragmento más cercano (884±84 m), tiempo de aislamiento (>30 años), altitud promedio (634±4 msnm) y composición de la matriz (predominantemente soja y maíz en verano y trigo en invierno). Los fragmentos mismos fueron seleccionados a través de imágenes digitales satelitales (Landsat Thematic Mapper) y corroboración en terreno (Fig. 1.4; Fig. 1.5).
2009 2010 2011 2012
E F M A M J J A S O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M J J A 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300 320 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130 140 150 160 Pr eci pit ación (mm) Te mpe ra tur
a (º
C
)
Tabla 1.1. Área y ubicación geográfica (coordenadas) de los 12 remanentes de bosque estudiados. Se incluyen dos sitios (11 y 12) representativos del bosque continuo.
Fragmento Área (ha) Coordenadas
1 0,43 31° 12' 37,65'' S
64° 17' 01,54'' O
2 0,86 31° 12' 58,98'' S
64° 15' 35,27'' O
3 0,92 31° 11' 46,06'' S
64° 17' 0,72'' O
4 1,59 31° 11' 39,95'' S
64° 16' 48,75'' O
5 1,9 31° 12' 22,74'' S
64° 16' 14,50'' O
6 3,6 31° 11' 48,20'' S
64° 16' 14,33'' O
7 4,15 31° 11' 36,20'' S
64° 16' 26,15'' O
8 9,85 31° 12' 59,36'' S
64° 15' 13,23'' O
9 14,3 31° 11' 35,15'' S
64° 16' 06,06'' O
10 21,2 31° 12' 31,49'' S
64° 15' 44,41'' O
11 1000 31° 10' 45,95'' S
64° 15' 34,22'' O
12 1000 31° 10' 43,83'' S
64° 16' 04,13'' O
1.9.2. Recolección de la hojarasca y confección del material
mientras que la malla gruesa permite el acceso de la micro y meso-fauna del suelo al tiempo que previene la colonización por macro-invertebrados (Bradford et al. 2002). Luego de cada período de incubación las muestras fueron recolectadas del campo y transportadas al laboratorio donde se incubaron a -7 ºC hasta su procesamiento. En el caso del experimento de los invertebrados del suelo (Capítulo 4), previo al almacenamiento en frío de la hojarasca, se recolectaron los invertebrados de todas las bolsas utilizando el método de Berlese (Vasconcelos & Laurance, 2005; Paolucci et al., 2012) durante 7 días. Posteriormente al almacenamiento en frío, el contenido de las bolsas incubadas fue limpiado de todo material externo y secado durante 3 días a 60 ºC, tras lo cual se calculó la pérdida de peso seco del material debida a la descomposición (Cornelissen, 1996; Cornelissen et al., 1999). Para estimar el porcentaje de humedad que conserva la hojarasca secada al aire, se tomaron 5 submuestras de esta hojarasca y se las llevó a estufa para determinar peso seco. Esta diferencia se incorporó a los cálculos de pérdida de peso seco como factor de corrección.
1.9.3. Análisis de datos
1.10.Anexo
Caja 1.1. Detalle de Teoría Biogeografías de Islas y sus modificaciones (Basado en Collinge, 1996).
Teoría de Equilibrio de Biografía de Islas (MacArthur & Wilson 1967)
La teoría de equilibrio en biogeografías de islas (TEBI) fue desarrollada originalmente para explicar el patrón de riqueza de especies de aves en islas oceánicas; desde los primeros estudios de biogeografía de islas se observaba una tendencia a que islas más grandes y más cercanas al continente tuvieran mayor número de especies. La TEBI propuesta por MacArthur & Wilson en 1968 se construyó como un modelo de equilibrio dinámico, en el cual la riqueza de especies en una isla es el resultado del balance de las fuerzas opuestas de colonización y extinción de esa isla. Este modelo tiene como supuesto que el área de la isla afecta principalmente a las tasas de extinción (ya que islas pequeñas sostienen poblaciones más pequeñas que son más propensas a la extinción), mientras que la distancia al conteniente afecta a la tasa de colonización (ya que islas más cercanas al continente tienen más posibilidades de recibir propágulos o individuos dispersantes). Como resultado de esas fuerzas opuestas, las islas más grandes y cercanas al continente tendrán mayor riqueza, mientras que las más pequeñas y alejadas tendrán menor riqueza. Otro supuesto del modelo de la TEBI es que todas las especies tienen iguales posibilidades de migración. Finalmente el modelo indica que debido a que la extinción y la colonización están ocurriendo constantemente en las islas, aunque el número de especies producto del balance de esas fuerzas se mantenga relativamente constante, la identidad de las especies en la isla cambiará, y la velocidad de ese cambio se denomina tasa de recambio.
La TEBI tuvo gran aceptación por su claridad y simplicidad, generó mucho entusiasmo por parte de los investigadores, y fundamentalmente motivó el desarrollo de numerosos estudios que la usaban como marco conceptual. Por supuesto, su simpleza también generó numerosas críticas, incluso por parte de los mismos autores que reconocían algunas falencias de este modelo. Entre las críticas se pueden mencionar:
Caja 1.1. Continuación
Interdependencia de la inmigración y la extinción: (Lomolino, Riddle & Brown 2006): El modelo trata la inmigración y la extinción como procesos independientes, sin embargo, se sabe que la llegada (reclutamiento) de individuos adicionales de una especie ya presente en la isla puede rescatar a la población de la especie de la extinción. Así, la cercanía al continente que propicia la migración puede además disminuir la tasa de extinción. De manera similar, islas de área más grande pueden interceptar más exitosamente a los migrantes, y así el tamaño de la isla que afecta la extinción (a través de su afecto en el tamaño poblacional) también afectará la inmigración.
Evaluación del aislamiento efectivo de la isla: Aun siendo el mar una barrera relativamente homogénea, existen factores (como las corrientes marinas, la circulación de los vientos, la dirección de las tormentas más importantes e incluso la formación de puentes de tierra en tiempo geológico) que pueden haber favorecido o desfavorecido la migración. Es decir que pueden existir dificultades en la determinación del grado de aislamiento efectivo y en la homogeneidad de ese aislamiento en distintas islas.
Caja 1.2. Detalle de la Teoría de Metapoblaciones y Metacomunidades (Basado en Collinge, 1996; Hanski & Gilpin 1991).
Teoría de Metapoblaciones (Levins 1969)
El desarrollo de la teoría de metapoblaciones (TMP) fue contemporáneo al desarrollo de la TEBI, aunque surgió de otra inquietud ecológica. Hacia finales de la década del 60, Levins, ecólogo matemático, fue consultado por un grupo de entomólogos aplicados cuyo problema a resolver necesitaba de un abordaje ecológico. Los entomólogos querían saber cuál era la mejor manera de introducir poblaciones de insectos como agentes de control biológico (predadores o parasitoides) para controlar efectivamente las poblaciones de insectos plaga en cultivos agrícolas. Levins reconoció que los insectos plagas que atacan los cultivos se mueven en una amplia área geográfica, y que cualquier estrategia de manejo para el control biológico debería requerir múltiples poblaciones de estos agentes de control biológico. En su formulación matemática incluyó la extinción de poblaciones locales, luego de experimentar un breve tiempo de migración y recolonización desde otras poblaciones. Sí las poblaciones se definen como un conjunto de individuos de una misma especie, con un ciclo de vida determinado, que interactúan en un espacio y tiempo determinado, las metapoblaciones son un conjunto de poblaciones que interactúan en un espacio y tiempo determinado, con un ciclo de vida determinado. El concepto de metapoblación está ligado con el proceso de recambio poblacional, es decir, con el balance de dos fuerzas opuestas de extinción y colonización de una nueva población: la extinción de poblaciones locales (el conjunto de individuos que habita un mismo parche) y el establecimiento de una nueva población en parches vacíos por organismos dispersores provenientes de otra población existente. Así, esta teoría plantea que las poblaciones locales de organismos experimentan tasas de colonización y extinción periódica, pero la metapoblación persiste indefinidamente si las tasas de extinción están balanceadas con las tasas de colonización.
Este modelo tiene como supuesto que todos los parches de vegetación son iguales en tamaño, aislamiento y calidad y que cada parche de vegetación tiene la misma probabilidad de experimentar extinción y recolonización. Sin embargo, estos supuestos raramente se cumplen en la naturaleza, y así, con el transcurso de los años se fueron planteando modificaciones a la teoría clásica de Levin. Entre ellas podemos mencionar:
Caja 1.2. Continuación.
Además, se incorporó el concepto de metapoblaciones fuente-sumidero. Una población fuente es aquella que experimenta altas tasas de crecimiento y que es fuente de dispersores. Por otra parte, las poblaciones sumidero son aquellas que experimentan bajas tasas de crecimiento y que sustentan sólo por inmigración desde otras poblaciones fuentes.
A pesar de la importante contribución de la TMP, estuvo prácticamente encapsulada por más de 20 años. Recién a los comienzo de 1980 se empezó a utilizar como marco teórico.
Teoría de Metacomunidades (Leibold et al., 2004)
CAPÍTULO 2
Calidad química y patrones de caída de
la hojarasca en fragmentos de bosque
2.1. Introducción
2.1.1. La calidad y cantidad de la hojarasca y su efecto regulador en la descomposición
La influencia de la calidad foliar en la descomposición y sus consecuencias para la fertilidad del suelo han sido reconocidas desde las primeras etapas de la agricultura experimental (Heal et al., 1997). Si bien a escala global el clima ha sido indicado por muchos estudios como el principal determinante de la descomposición, la calidad química de la hojarasca ejerce uno de los controles más directos a escala local (Capítulo 1, Lavelle et al., 1993; Couteaux et al., 1995; Cornelissen, 1996; Cadish & Giller, 1997; Zhang et al.,
2008). En las últimas décadas, y teniendo en cuenta que la descomposición es un proceso clave en el funcionamiento ecosistémico, muchos estudios se han dedicado a analizar sus mecanismos y a encontrar caracteres que puedan predecir sus variaciones (Cadisch & Giller, 1997; Cornwell et al., 2008; Freschet et al., 2012). A lo largo de los años se han probado numerosos índices de calidad foliar como recurso para descomponedores y detritívoros, la mayoría de ellos referidos a la composición química inicial de las hojas senescentes. Por ejemplo, una mayor concentración de N (Taylor et al., 1989; Aber et al., 1990) o N y compuestos solubles (Berg & Ekbohm, 1991), así como una menor concentración de lignina (Meentemeyer, 1978; Berendse et al., 1987), una menor concentración de lignina + celulosa (Aber et al., 1990), se han asociado con tasas de descomposición más altas. Sin embargo, la mayor parte de estas relaciones se han analizado en floras templadas y en grupos de especies con características físicas y químicas similares (Gillon et al., 1999). En contraste, estudios en regiones mediterráneas (Gallardo & Merino, 1993; Gillon et al., 1994) y en ecosistemas áridos y semiáridos (Perez Harguindeguy et al., 2000) mostraron que caracteres estructurales como dureza, espesor y masa foliar específica (área/peso seco) también podrían ser indicadores útiles de las tasas de descomposición (p. ej. menor dureza ha sido asociada con tasas de descomposición más bajas). Hoy en día, una de las principales inquietudes es comprender cómo el cambio ambiental global, a través de los cambios que induce en la identidad y atributos foliares de las especies vegetales dominantes de los ecosistemas, puede afectar el proceso de descomposición (Corwell et al., 2008).
físico-químicas como la temperatura, humedad y pH del suelo (Sayer, 2006). Un reciente meta-análisis indica que el aporte de hojarasca fue más importante para la amortiguación de las fluctuaciones de la temperatura y humedad del suelo, en pastizales que en bosques subtropicales (Xun et al., 2013). Además, una disminución en el aporte de hojarasca puede afectar negativamente la descomposición al disminuir la población de descomponedores y reducir los nutrientes disponibles en el suelo (Sayer et al., 2006), o al reducir la abundancia y biomasa de invertebrados de suelo (Ashford et al., 2013).
Es decir, tanto cambios en la calidad química de la hojarasca como en su cantidad pueden afectar los nutrientes disponibles en el suelo (Ehrenfeld et al., 2005 y bibliografía allí citada, ver también Capítulo 3 de esta Tesis). Finalmente, los cambios microambientales generados por las variaciones en la cantidad de hojarasca, así como los cambios en los nutrientes disponibles en el suelo generados por cambios en calidad y cantidad de hojarasca, pueden afectar la estructura (riqueza taxonómica y funcional, abundancia, etc.) y actividad de los organismos descomponedores y detritívoros (Cadish & Giller, 1997; Wardle, 2006; Strickland et al., 2009) y, consecuentemente, la descomposición.
2.1.2. La calidad química, cantidad y descomponibilidad de hojarasca en bosques
fragmentados
hojarasca que llega al suelo y si esto a su vez se traduce, o no, en cambios en la descomposición.
Se sabe que no todas las especies vegetales son igualmente susceptibles a la reducción del hábitat o la posición dentro del fragmento (más cercana o más lejana al borde). Por ejemplo, diferentes formas de crecimiento como árboles, hierbas, gramíneas, enredaderas, por ejemplo, pueden diferir en algunas de estas características y así dominar o ver reducida su abundancia en fragmentos de distintos tamaño o en distintas posiciones dentro de ellos (Cagnolo et al., 2006; Rodríguez-Loinaz et al., 2012). Por ejemplo, en bosques tropicales, la abundancia de gramíneas fue mayor en los bordes en comparación con el interior de los fragmentos (Laurance et al., 2002). En general, las gramíneas producen hojarasca con alta concentración de celulosa y hemicelulosa, y menor concentración de nitrógeno, comparadas con las dicotiledóneas herbáceas y los árboles, y por consiguiente, se descomponen más lentamente que éstos (Cornelissen et al., 1999; Pérez-Harguindeguy et al., 2000; Cornwell et al., 2008). Así, el cambio en abundancia de una u otra forma de crecimiento podría afectar la calidad de la hojarasca que llega al suelo (Prescott et al., 2010).
Dentro de los árboles, por su parte, se ha postulado que en la selva amazónica los fragmentos pequeños están dominados por especies pioneras, que son más resistentes a la mayor exposición al viento que sufren estos fragmentos, en comparación con los fragmentos de mayor tamaño (Laurance, 2004, Laurance et al., 2006; Tabarelli et al. 2010). Esas especies pioneras destinan una mayor proporción de los recursos al crecimiento y una menor proporción a las defensas (Coley et al., 1985, 1988). Como resultado de lo anterior, la hojarasca producida por las especies pioneras tiene baja relación C/N, bajo contenido de compuestos recalcitrantes como la lignina y, consecuentemente, se descompone más rápidamente (Xuluc-Tolosa et al., 2003). Las especies de crecimiento lento, por su lado, que suelen dominar en los fragmentos de mayor tamaño (o en el interior de los fragmentos en general) invierten sus recursos en defensas, como fenoles y lignina y por lo tanto, pueden poseer tasas de descomposición más bajas (Coley, 1988).
condiciones predominantes como alta temperatura y alta intensidad lumínica (Saunders, 1991; Chen et al., 1999) pueden inducir en las hojas un incremento en el contenido de C en general y de fenoles en particular, una disminución en el contenido de N, así como hojas más duras y gruesas (Barber & Marquis, 2011). Esos atributos foliares pueden persistir en la hojarasca y afectar su descomposición (Cornelissen et al., 1999; Pérez-Harguindeguy et al., 2000).
Todos los cambios en la composición de la vegetación descriptos hasta aquí, también pueden afectar la cantidad de hojarasca que llega al suelo. Existe evidencia de que en fragmentos de bosques tropicales templados, la cantidad de biomasa vegetal no difirió entre fragmentos pequeños y fragmentos de mayor tamaño, a pesar de que la productividad primaria neta y la densidad de árboles se vieron afectados (Billings & Gaydess, 2008). Por otra parte, en otro bosque tropical pero de la selva amazónica se observó una mayor producción de hojarasca en el borde en comparación al interior (Vasconcelos & Luizão, 2004), la cual fue atribuida a la elevada tasa de reclutamiento, principalmente de especies pioneras, así como también a las condiciones microambientales del borde (p.ej. mayor influencia del viento y mayor aridez) en esos bordes, pese a lo cual no se encontraron cambios significativos en la calidad de la hojarasca. Acerca de la evidencia disponible respecto de la calidad de la hojarasca que llega al suelo en fragmentos de bosque y su subsecuente descomponibilidad, el presente trabajo adquiere gran relevancia ya que es el único estudio a nivel mundial que analiza los cambios en calidad química de la hojarasca producida en fragmentos de bosque y evalúa si estos cambios en calidad se traducen o no en cambios en descomponibilidad de la hojarasca (ver Vasconcelos & Laurance, 2005; Noble, 2013).
2.2. Hipótesis Específica
Tanto el área de los fragmentos como la posición dentro de los mismos pueden generar cambios en la composición de la vegetación y cambios intraespecíficos en los atributos foliares y de la planta en general. Luego, estos cambios en la vegetación afectarían la calidad (y descomponibilidad) y la cantidad de la hojarasca que llega al suelo.
hojarasca con mayor contenido de celulosa y de hemicelulosa y menor contenido de nitrógeno. Como consecuencia de estos atributos, se espera menor descomponibilidad de la hojarasca proveniente del borde en comparación con aquella proveniente del interior. Debido a que los fragmentos pequeños se hallan dominados por hábitat de borde, se espera que en ellos el contenido de celulosa y hemicelulosa sea mayor, mientras que el nitrógeno mostrará el patrón opuesto. En consecuencia, también se espera que la descomponibilidad sea menor al disminuir el tamaño de los fragmentos.
Con respecto al aporte de hojarasca, no existen estudios previos que reporten cambios en la vegetación que indiquen cambios significativos en la densidad de biomasa total de la vegetación, por esto se espera que no haya cambios en el aporte total de hojarasca.
2.3. Objetivo General
El objetivo general de este capítulo es analizar cómo dos componentes de la fragmentación (el tamaño de los fragmentos y el hábitat de borde) en fragmentos de bosque Chaqueño Serrano, afectan la calidad, cantidad y descomponibilidad de la hojarasca producida en ellos.
2.4. Objetivos Específicos
Analizar la calidad de la hojarasca producida en relación al área del fragmento y a la posición borde/interior en términos de: N, C, C/N, L, Cel, Hemicel y LCH.
Analizar la dinámica temporal del aporte de hojarasca y su composición en fragmentos de bosque del Chaco Serrano.
Analizar la descomponibilidad de la hojarasca producida en distintos fragmentos (y en distintas posiciones dentro de esos fragmentos) a partir de su incubación en una cama de descomposición o jardín común.
2.5. Materiales y Métodos
2.5.1. Descripción los fragmentos estudiados
Para evaluar la calidad de la hojarasca se recolectó la hojarasca producida in situ en 10 fragmentos de Chaco Serrano seleccionados, así como del borde e interior (posiciones) de los mismos. De los 12 fragmentos descriptos en la Introducción (Fig. 1.5; Tabla 1.1), no se utilizaron un fragmento pequeño (1,9 ha) y un fragmento mediano (14,3 ha). Para más detalle ver Anexo 2.1 (Fig. A.2.1 y Tabla A.2.1) donde se especifican los fragmentos en los cuales se evaluó la calidad de la hojarasca. Por otra parte, para la medición del aporte de hojarasca se realizó en el interior de los fragmentos solamente y sólo en algunos de ellos debido al intenso esfuerzo de muestreo requerido. En el Anexo 2.1 (Fig. A.2.2 y Tabla A.2.2) se detallan los fragmentos en los cuales se evaluó el aporte de la hojarasca.
En estos fragmentos del Chaco Serrano existe evidencia de que la pérdida de área de los fragmentos afectó negativamente la riqueza de especies de árboles, arbustos y hierbas, aunque no se evaluaron los efectos de la reducción del área en la abundancia de cada uno de estos grupos funcionales (Cagnolo et al., 2006). Sin embargo, este trabajo observó que la cobertura de las especies comunes (cobertura > 0,1 % por sitio) disminuyó a medida que se redujo el área del fragmento. En relación a la posición dentro del fragmento, se observó que el grupo con mayor cobertura y una tendencia a mayor riqueza en el borde de los fragmentos fue el de los graminoides (Cagnolo et al., 2006). Además, existe evidencia de que una especie de arbusto perenne (Croton lachnostachyus) presentó mayor contenido de C y N foliar en el borde respecto al interior de los fragmentos (Rossetti et al., 2014).
2.5.2. Calidad de la hojarasca
libre de cenizas (Gallardo & Merino 1993). También se consideró el contenido de fibras como la suma de L, Cel y Hemicel (LCH %) y la relación C/N como el cociente entre contenido de C y N.
2.5.3. Aporte de la hojarasca
Para determinar el aporte de hojarasca se utilizaron trampas de caída de “voile” de 50x50 cm, sostenidos por cuatro estacas de 50 cm de altura y sujetadas centralmente al suelo mediante un elástico, para evitar pérdida de hojarasca. Se colocaron 12 trampas de caída de hojarasca en cada uno de los fragmentos seleccionados y las mismas se mantuvieron durante el período de mayor aporte de hojarasca en el sistema. Las trampas se colocaron en marzo y fueron retiradas en los meses de abril, mayo, junio y agosto. La hojarasca de cada recolección se llevó al laboratorio en bolsas de papel. Se pesó la hojarasca total aportada y también se separaron las distintas fracciones: hojas, ramas>1cm, ramas<1cm, frutos y flores.
2.5.4. Descomponibilidad de la hojarasca
Con la hojarasca recolectada tal cual se detalla en el punto 2.5.1.2 se llenaron bolsitas de descomposición de 20 x 24 cm (1 mm de malla en la parte superior, 0,3 mm en la parte inferior) con 1 ± 0,02 g de hojarasca. Las bolsitas de descomposición se incubaron conjuntamente durante el período estival 2009 en una cama de descomposición común (10 fragmentos x 2 posiciones x 3 tiempos x 3 réplicas; ver Anexo 2.1a). La cama de descomposición común se realizó en un cuadrado de 4 m x 3 m en uno de los bosques continuos. Para ello, se removieron los 5 primeros cm del suelo y se rellenó con una mezcla de suelos provenientes de todos los fragmentos y posiciones. La descomposición de las muestras incubadas bajo las mismas condiciones climáticas y un mismo tipo de suelo mixto, es un indicador de la descomponibilidad de la hojarasca debido a la calidad del material incubado (Cornelissen, 1996; Cornelissen & Thompson 1997; Cornelissen et al., 1999; Berg & Laskowski 2005; Pérez-Harguindeguy et al., 2013). Luego de cada
descomponibilidad a los 180 días de incubación ya que el patrón de las tres fechas fue similar. Adicionalmente, para corregir la contaminación de la hojarasca por el suelo que pudiera haber ingresado a las bolsitas, se determinó el porcentaje de peso seco libre de cenizas de la hojarasca de cada bolsita. Para ello se incineró el material limpio a 550 °C por 4 h (Harmon & Lajtha, 1999). La pérdida de peso seco se calculó entonces como la diferencia entre peso seco inicial libre de cenizas y peso seco final libre de cenizas.
2.5.5. Análisis de datos
Para analizar el aporte de hojarasca en función del área del fragmento se utilizaron dos modelos lineales. En el modelo 1 se consideró como variable respuesta el aporte total acumulado desde abril a agosto, y como efecto fijo el área del fragmento. Cómo la vegetación de nuestro sistema de estudio se caracteriza por presentar especies con fenologías de caída de hojarasca cronológicamente separadas, y a fin de detectar posibles patrones en relación al área del fragmento, que se podrían enmascarar al analizar el patrón anual, se empleó el modelo 2 donde se consideró separadamente el aporte acumulado al principio de la época de caída (abril-mayo) y el aporte acumulado hacia el final de la época de caída (junio-agosto) como variables respuestas, y como efectos fijos el área del fragmento, el tiempo. Se evaluó la interacción entre los efectos fijos.
Para analizar la relación entre las características químicas de la hojarasca y el área de los fragmentos de bosque se utilizaron regresiones simples, considerando sólo los valores del interior de los fragmentos. Por otra parte, para analizar si estas variables diferían entre las posiciones (borde/interior) se realizaron Test t apareados. Las variables que se estudiaron fueron: C (%), N (%), relación C/N, L (%), Cel (%), Hemicel (%) y LCH (%). Además se calculó el coeficiente de variación (CV), para estimar el grado de variabilidad en los atributos de calidad química a través de todos los fragmentos, como el cociente entre la desviación estándar y la media muestral expresado en porcentaje. Valores altos de CV indican gran variabilidad en los valores de la variable medida, mientras que valores bajos de CV indican escasa variabilidad.
mientras que, la posición (borde/interior) y el área del fragmento se consideraron efectos fijos. Se evaluaron también las interacciones entre los efectos fijos, y las interacciones no significativas fueron removidas a fin de obtener el modelo más parsimonioso.
2.6. Resultados
2.6.1. Calidad química de la hojarasca
La hojarasca proveniente de los fragmentos de mayor tamaño presentó mayor contenido de lignina (Fig. 2.1; Tabla 2.1, CVLig=24,30). El resto de los atributos foliares no
mostró asociación con el área (Fig. 2.1; Tabla 2.1). En relación con la posición, sólo el contenido de celulosa fue un 2 % mayor en la hojarasca proveniente del borde (17,51±0,48; media±ES; CVCel=11,02) en comparación con el interior (15,66± 0,53) (Figura
2.2; Tabla 2.2). El resto de los atributos foliares fueron similares para la hojarasca proveniente de las dos posiciones (Figura 2.2; Tabla 2.2).
Tabla 2.1. Resultados de regresión lineal para los atributos foliares de la hojarasca analizados con relación al área (ha) de 10 fragmentos de Bosque Chaqueño Serrano. En negrita se indican asociaciones significativas (p<0,05).
Variable F R2 p Rango
Carbono (%) 0,04 0,005 0,84 38,79-43,83
Nitrógeno (%) 0,33 0,04 0,58 1,56-2,67
Relación C/N (%) 0,21 0,03 0,65 14,83-25,78
Lignina (%) 6,03 0,43 0,04 7,10-15,20
Celulosa (%) 0,01 0,0006 0,94 13,50-20,80
Hemicelulosa (% 0,31 0,04 0,59 0-2,10
Tabla 2.2. Atributos foliares de la hojarasca recolectada (Media ±ES) en relación a posición dentro del fragmento (borde/interior). Letras diferentes en la misma fila indican diferencias significativas entre las posiciones según los resultados de Test -t apareado (p<0,05). En negrita se indican diferencias significativas (p<0,05).
Variable Borde Interior
Carbono (%) 40,6± 0,41a 41,6± 0,5ª
Nitrógeno (%) 2,08±0,12 a 2,07± 0,08a
Relación C/N 20±1,09a 20,4±0,9 a
Lignina (%) 9,7±0,81 a 10,71±0,75 a
Celulosa (%) 17,51±0,48 a 15,66± 0,53 b
Hemicelulosa (%) 0,5± 0,2a 0,61±0,24 a
