TESIS
Que para obtener el grado de
Doctor en Ciencias
Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales
P r e s e n t a
( Orientación en Ecología )
HISTORIA DE VIDA DE
Homalonychus selenopoides
(ARANEAE: HOMALONYCHIDAE) EN EL DESIERTO
DE SONORA
La Paz, Baja California Sur, Agosto de 2011
JOSÉ ANDRÉS ALVARADO CASTRO
COMITÉ TUTORIAL
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez
Directora de Tesis
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)
Dr. Yann Lucien Hénaut Seguin
Co-Tutor
El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)
Dra. Aurora Margarita Breceda Solís Cámara
Co-Tutora
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)
Dra. María del Cármen Blázquez Moreno
Co-Tutora
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR)
Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez
Co-Tutor
COMITÉ REVISOR DE TESIS
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez (CIBNOR) Dr. Yann Lucien Hénaut Seguin (ECOSUR) Dra. Aurora Margarita Breceda Solís Cámara (CIBNOR)
Dra. María del Cármen Blázquez Moreno (CIBNOR) Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez (CIBNOR)
JURADO DE LA DEFENSA DE TESIS
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez (CIBNOR) Dr. Alejandro Manuel Maeda Martínez (CIBNOR)
Dr. Ricardo Rodríguez Estrella (CIBNOR) Dra. Sara Cecilia Díaz Castro (CIBNOR)
Dra. Yolanda Maya Delgado (CIBNOR)
SUPLENTE
RESUMEN
Homalonychus selenopoides Marx, 1891 es una especie de araña endémica de las planicies
costeras del Desierto Sonorense en el estado de Sonora, México y del suroeste de los Estados Unidos de Norteamérica. Aunque la especie fue descrita taxonómicamente hace más de un siglo, nada se sabe acerca de su biología y ecología. El propósito general del presente trabajo fue caracterizar la historia de vida de esta especie; particularmente, su fenología y microhábitat en el campo, y su comportamiento reproductivo, defensivo, y
ciclo de vida en el laboratorio. Estos rasgos fueron comparados con los reportados para H.
theologus para inferir sobre su valor adaptativo. Durante el 2008 se recolectaron 473
especímenes y 67 ovisacos en el sur del Desierto Sonorense, en México. En el campo, el ciclo de vida es anual y la fenología es marcadamente estacional. Los ovisacos, al igual que los reclutas, ocurren en el campo sólo de abril a julio, juveniles todo el año, machos de noviembre a abril y hembras de noviembre a mayo. Se encontró una correlación lineal
negativa entre las temperaturas promedio y la abundancia de adultos (R = -0.9353; P <
0.0001), como un posible indicador de la influencia de la temperatura en el entorno biótico de la región. Se criaron dos lotes de arañas para el estudio de ciclo de vida. Después de la oviposición, las arañuelas de instar II tardan ~50 días en emerger del ovisaco. Los machos maduran después de 8-10 mudas y las hembras después de 9-11 mudas. Los machos
maduraron más rápido (577.3 ± 35.9 días) que las hembras (622 ± 11.6 días) (t = 4.499; P
< 0.0001). El tiempo de desarrollo de los instares ninfales no se incrementó
progresivamente sino que fue irregular, y diferente entre ellos (Lote 1: H = 196.525; P =
0.0000; Lote 2: H = 132.544; P = 0.0000). Las temperaturas promedio del laboratorio y el
porcentaje de mudas por mes estuvieron lineal y positivamente correlacionados (Lote 1: R
= 0.6633; P < 0.005; Lote 2: R = 0.8466; P < 0.0001). Un alto porcentaje de arañas
murieron antes de alcanzar el estado adulto (69.6% en el Lote 1 y 85.9% en el Lote 2); esta mortalidad estuvo asociada principalmente a la muda (69.6% en el Lote 1 y 65.6% en el Lote 2). Una proporción importante de estas muertes se asoció a ataques de larvas de
Tenebrio contra las arañas antes o durante la muda. Las curvas de sobrevivencia resultaron
intermedias entre el Tipo I y el Tipo II de Pearl (1928). La longevidad de machos y hembras recolectados en campo como instares tardíos fue de 82.9 ± 23.8 días y de 481.4 ± 183.5 días, respectivamente. El comportamiento reproductivo fue analizado en el laboratorio, para lo cual se grabó con una cámara infrarroja, principalmente en la noche. La inducción de esperma es de tipo indirecto; los machos tejieron una tela espermática de
aproximadamente 2 cm2 cerca del suelo. Los machos y las hembras elaboran hilos de seda
y arena, como rastros. El comportamiento de cortejo fue intermedio entre los niveles I y II, y la posición de cópula fue de Tipo 3 modificado, donde el macho ata las patas de la hembra con seda antes de copular. El canibalismo sexual puede ocurrir durante o después de la cópula. Las hembras inician la construcción de su ovisaco ~11 días después del copular y lo concluyen en ~15 h, incluyendo la oviposición. La lámina externa del ovisaco contiene arena, y el saco estuvo rodeado por una guarnición de cordones de seda y arena, posiblemente para proteger a los huevos de la desecación y como una barrera contra
parásitos y depredadores. Los juveniles, los subadultos y los adultos exhiben todos los actos del comportamiento de empolvado y enterramiento. Aunque los machos exhiben estos comportamientos, las partículas de suelo no se adhieren a las sedas de su cutícula. El trampeo pitfall fue ineficiente para la recolecta general de individuos de esta especie, pero resultó valioso para indicar su época reproductiva. Esta es una de las pocas especies de arañas que son activas en invierno y que los adultos ocurren y tienen su actividad sexual en este periodo. Su comportamiento reproductivo, defensivo, su ciclo de vida y su fenología le confieren aptitud y especialidad para existir en el Desierto Sonorense.
Palabras clave: Comportamiento reproductivo, ciclo de vida, fenología.
Resumen aprobado por
Dra. María Luisa Jiménez Jiménez Directora de tesis
ABSTRACT
Homalonychus selenopoides Marx, 1891 is an endemic spider species to the coast
plains of the Sonoran Desert. It is distributed from Sonora, México to the southeastern part of the United States. Although this species was described for more than a century, nothing is known about its biology and ecology. The overall purpose of this study was to characterize the life history of this species, particularly its phenology and microhabitat in the field, and its reproductive and defensive behavior and life cycle in
the laboratory. These features were compared with those reported for H. theologus to
infer about its adaptive value. Throughout 2008 we collected 473 spiders and 67 egg sacs at the southern part of the Sonoran Desert in México. In the field the species’ life cycle is annual and its phenology is markedly seasonal. Egg sacs and recruits occur in the field only from April-July, juveniles throughout the year, males from November to April and females from November to May. Average temperature and adult frequency
were negatively correlated (R = -0.9353; P < 0.0001) as a possible indicator of the
temperature influence on the surrounding biotic environment. Two trials of spiders were reared to the life cycle survey. After oviposition, the spiderlings of the second instar took ~50 days to emerge from the egg sac. Males matured after 8-10 molts and females after 9-11 molts. Males matured faster (577.3 ± 35.9 days) than females (622
± 11.6 days) (t = 4.499; P < 0.0001). Development time of the nymph instars did not
increase gradually, but it was irregular and different between them (Trial 1: H =
196.525; P = 0.0000; Trial 2: H = 132.544; P = 0.0000). Lab mean temperature and
monthly molt percentage were lineal and positively correlated (Trial 1: R = 0.6633; P
< 0.005; Trial 2: R = 0.8466; P < 0.0001). A high percentage of spiders died before
maturity (69.6% in Trial 1 and 85.9% in Trial 2), mainly during molting, including
attacks by Tenebrio larvae before or during molting. Survivorship curves were
intermediate between Type I and Type II of Pearl (1928). Longevity of male and females collected in the field as late instars was 82.9 ± 23.8 days and 481.4 ± 183.5 days, respectively. The species’ reproductive behavior was recorded mainly at night with an infrared camera and analyzed in the laboratory. Sperm induction is indirect;
males wove a spermatic web about 2 cm2 in size near the ground. Males and females
make silk threads and sand. Courtship behavior was considered between levels I and II; mating position was Type 3 modified, where the male ties the female’s legs with silk before mating. Sexual cannibalism can take place during or after mating. Females began to spin their egg sac ~11 days after mating and completed it in ~15 h, including oviposition. The outer layer of the egg sac contained sand; the egg sac was surrounded by a garniture of cords of silk and sand, most likely to protect the eggs from desiccation and as a barrier against predators and parasites. Juveniles, sub-adults, and adults show self-burying behavior and self-covering with sand. Although males show these behaviors, their setae do not retain soil particles. Pitfall sampling was inefficient to general collection of these spiders, but it was invaluable to know their reproductive season. This is one of the few spider species that are active in winter, and adults are
also sexually active during this season. Their reproductive and defensive behavior, life cycle and phenology are adaptations to survive and to be a successful spider species in the Sonoran Desert.
DEDICATORIA
Con mucho amor a mi Familia.
A mi esposa Sandra, quien ha sabido llevar varios años de abandono.
A mi hija Paty, quien goza de su juventud y enfrenta la incertidumbre de la vida adulta.
A mi hijo Jorge, cuya niñez se me escurrió entre los dedos.
A mi Señora Madre, quien debe estar viéndome orgullosa.
A mis Hermanos, quienes son parte de mi soporte moral.
AGRADECIMIENTOS
Al CIBNOR, por formarme como investigador, el gran anhelo de mi Vida.
A la Dra. Ma. Luisa Jiménez, por haberme aceptado como tesista, por capacitarme, por dirigir atinadamente este trabajo y por concederme su valioso tiempo. Especialmente por su gran apoyo en los momentos difíciles.
A las siguientes Instituciones por su apoyo económico para mi sustento y el de mi Familia; y para mis estancias y traslados a La Paz.
Al Centro de Estudios Superiores del Estado de Sonora (CESUES), por la licencia de tiempo completo, por el sostén económico, y por múltiples apoyos recibidos. Al Consejo nacional de Ciencia y tecnología (CONACYT), por la beca de manutención.
Al proyecto SEMARNAT-CONACYT (23861) a Cargo del Dr. Ricardo Rodríguez Estrella, por los apoyos para traslados y estancias.
A Emma J. Valdez Astorga, Nohemí Noriega Félix, J. Damián Arellano González, y Sylvette L. Vidal Aguilar. Este trabajo no hubiera sido posible sin sus muchas horas de constante dedicación y esfuerzo, en el laboratorio y sobre todo en el campo. A otros estudiantes y compañeros de CESUES que no es posible enlistar aquí. A mi Esposa, Sandra Raquel Sáenz Galindo, por quedarse al cuidado de las arañas durante mis estancias en La Paz.
Al Lic. Carlos Silva Toledo y al M.A. Marco Antonio Gutiérrez, ya que sin su apoyo no hubiera iniciado esta importante etapa de mi vida profesional y personal. A Marco, por todo su apoyo para concluir con éxito este proyecto.
A los Doctores Yann Hénaut Seguin, Aurora Breceda Solís Cámara, María del Cármen Blázquez y Alejandro Maeda Martínez, por ser parte de mi Comité de Tesis, por su tiempo y valiosas observaciones para este escrito.
A los Doctores Ricardo Rodríguez Estrella, Yolanda Maya Delgado y Sara Díaz Castro, por ser parte de mi Jurado de la defensa de tesis; a la Dra. Sara Díaz por sus atenciones durante mi estancia y capacitación.
A mi amigos, los Doctores Alberto Macías Duarte y Michael Bogan; a la Dra. Sara Díaz Castro, al Dr. Enrique Morales Bojórquez, a la Maestra Diana Dorantes, y a Ira Fogel, por su ayuda en la crítica, revisión del idioma y corrección editorial de los artículos a publicar. A Martín Barrón Félix, Sergio Rubio Martínez y Sandra Robles Gil Mestre de CONAGUA, por su útil información meteorológica; a Sergio, por concederme su tiempo. Al personal de Departamento de Posgrado del CIBNOR, por todo su apoyo. Particularmente para la Dra. Elisa Serviere Zaragoza, Lic. Leticia González Rubio y Lic. Osvelia Ibarra Morales. A Horacio Sandoval Gómez del Centro de Cómputo, por sus atenciones.
Al DICTUS de la UNISON, a la Dra. Gloria Irma Ayala Astorga y al Dr. Luis Ángel Medina Juárez, por su hospitalidad y atenciones durante los Seminarios del Posgrado en Biociencias.
ÍNDICE
1. INTRODUCCIÓN 1
2. ANTECEDENTES 3
2.1. Generalidades de la Familia Homalonychidae 3
2.1.1. Descripción Taxonómica y Distribución 4
2.2. Diagnosis y Distribución de Homalonychus selenopoides, Marx 1891 6 2.3. Hábitat 8 2.4. Fenología 9 2.5. Ciclo de Vida 11 2.6. Comportamiento Reproductivo 12 2.6.1. Inducción de Esperma 12 2.6.2. Cortejo 13 2.6.3. Cópula 14
2.6.4. Construcción del Ovisaco y Oviposición 15
2.7. Estrategias de Protección Antidepredadora 16
3. JUSTIFICACIÓN 18
4. OBJETIVOS 19
5. HIPÓTESIS 20
6. MATERIALES Y MÉTODOS 21
6.1. Zonas de Exploración y Recolecta Preliminares 21
6.2. Descripción del Área de Estudio 22
6.3. Trabajo de Campo 24
6.3.1. Trampeo Pitfall 24
6.3.2. Recolecta Manual 26
6.4. Trabajo de Laboratorio 27
6.4.1. Condiciones de Laboratorio y de Cría 27
6.5. Fenología 29
6.6. Ciclo de Vida 30
6.7. Comportamiento Reproductivo 32
6.7.1. Inducción de Esperma 33
6.7.2. Comportamiento de Apareamiento 34
6.7.3. Construcción de Ovisaco y Oviposición 36
6.8. Estrategias de Protección Antidepredadora 37
6.9. Análisis Estadísticos 37
7. RESULTADOS 39
7.1. Sitios de Recolecta y Arañas Recolectadas 39
7.2. Trampeo Pitfall 39
7.3.1. Microhábitat 41
7.3.2. Asociación 44
7.4. Fenología 46
7.5. Ciclo de Vida 52
7.5.1. Duración del Huevo y del Instar I 52
7.5.2. Número de Mudas y Duración de Estadios 54
7.5.3. Mortalidad, Supervivencia y Longevidad 59
7.6. Comportamiento Reproductivo 63
7.6.1. Inducción de Esperma 63
7.6.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras 65
7.6.3. Comportamiento de Apareamiento 67
7.6.3.1. Precópula 68
7.6.3.2. Cópula 69
7.6.3.3. Postcópula 72
7.6.4. Construcción del Ovisaco 74
7.7. Estrategias de Protección Antidepredadora 78
7.7.1. Empolvado y Enterramiento 78
7.7.2. Postura de Patas Pareadas 82
8. DISCUSIÓN 84 8.1. Trampeo Pitfall 84 8.2. Hábitat y Microhábitat 86 8.2.1. Asociación 87 8.3. Fenología 88 8.4. Ciclo de Vida 96 8.5. Comportamiento Reproductivo 103 8.5.1. Inducción de Esperma 103
8.5.2. Elaboración de Rastros por Machos y Hembras 104
8.5.3. Comportamiento de Apareamiento 105
8.5.4. Velo Nupcial 109
8.5.5. Construcción del Ovisaco 111
8.5.6. Implicaciones Filogenéticas del Comportamiento Reproductivo 112
8.6. Estrategias de Protección Antidepredadora 114
8.6.1. Empolvado y Enterramiento 114
8.6.2. Postura de Patas Pareadas 116
9. CONCLUSIONES 117
10. LITERATURA CITADA 119
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Distribución de H. selenopoides (Ì) y H. theologus (|) en
Norte-américa (Tomado de Crews y Hedin, 2006). . . 4
Figura 2. Vista dorsal de Homalonychus sp. (Tomado de Roth, 1984). . . 5
Figura 3. Vista dorsal de epiginios de hembras de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984). . . 6
Figura 4. Vista dorsal y ventral del tarso de un palpo del macho de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984). . . 7
Figura 5. Plano del Estado de Sonora con la localización de las cuatro zonas de exploración para búsqueda de H. selenopoides. En la zona “Norte de Hermosillo” se buscó en un área más extensa. . . 21
Figura 6. Área principal de estudio y recolecta de H. selenopoides en la zona San Carlos. . . 22
Figura 7. Trampa pitfall. . . 25
Figura 8. Trampa pitfall en campo. . . 25
Figura 9. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Soldado. . . 26
Figura 10. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Macapul. . . 26
Figura 11. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en el Cañón de Nacapule. Los transectos estuvieron separados por ~100 m en sentido E-O. . . 26
Figura 12. Acercamiento del terrario de H. selenopoides (macho subadulto con un grillo). . . 28
Figura 13. Composición que incluye un macho adulto (a), una hembra adulta (b) y una hembra subadulta (c) de H. selenopoides (se enmarcan con círculos los pedipalpos del macho y el área genital de las hembras). . . 30
Figura 14. Vista exterior e interior del terrario de cría inicial de arañuelas de H. selenopoides (incluye arañuela de tercer instar). . . 31
1. INTRODUCCIÓN
Los desiertos se caracterizan por extremos de temperatura y humedad, intensa radiación solar y lluvias escasas e irregulares, sin embargo las arañas son en este ambiente un grupo exitoso. Gracias a sus atributos morfofisiológicos se han podido adaptar estas condiciones adversas (Cloudsley-Thompson, 1983). Su gran diversidad y alta densidad sugieren que son un componente clave en estos ecosistemas, sobre todo como reguladores de las poblaciones de insectos; representan 0.9% de la biomasa de todos los animales del desierto, y es mayor que la de las aves (Polis y Yamashita, 1991).
A pesar de su importancia ecológica en estos ecosistemas, el ciclo de vida de las arañas ha sido investigado en relativamente pocas especies (Foelix, 1996). Asimismo ha sido poco estudiada su reproducción, sobre todo en los aspectos del comportamiento de cortejo y apareamiento (Robinson, 1982), componentes medulares de las historias de vida, las que permiten comprender cómo la selección natural moldea las características del ciclo de vida de los organismos, que influyen directamente en su supervivencia y reproducción, y por lo tanto en su adecuación (Benabib, 1993). La descripción de los ciclos de vida de las arañas nos permiten comprender cómo las diferentes etapas de desarrollo están asociadas con las variables ambientales, y los estudios reproductivos son útiles para entender la supervivencia de las poblaciones; además de que son una herramienta de investigación de las relaciones filogenéticas entre las familias y especies de arañas.
En México, la mayoría de los trabajos publicados sobre arañas son estudios de faunística y sistemática (Jiménez, 1996). En Sonora los endemismos de fauna están poco documentados y los estudios sobre artrópodos son escasos, especialmente para
arañas. Coddington et al. (1990) consideran que en Norteamérica hay docenas de
reportado Homalonychus (Jiménez, 1996), que se ha especializado al ambiente
desértico.
La Familia Homalonychidae es endémica del Noroeste de México y Suroeste de los Estados Unidos de Norteamérica, y se distribuye principalmente en el Desierto
Sonorense. Es una familia monotípica con el género Homalonychus Marx, 1891, del
cual se reconocen dos especies, H. theologus Chamberlin, 1924 y H. selenopoides
Marx, 1891. En México, la primera se distribuye en la península de Baja California y
la segunda en las planicies costeras del estado de Sonora. Homalonychus selenopoides
es una especie ampliamente distribuida y se ha recolectado en más de 26 localidades de Sonora y Arizona (Roth, 1984; Crews & Hedin, 2006); lo que podría indicar que es importante en la ecología de los ecosistemas del Desierto Sonorense.
Debido a la ausencia de información sobre los cambios ambientales, factores bióticos y abióticos, y procesos biogeográficos que influyen en la biología de esta especie, conocer su historia de vida es una contribución relevante. En este contexto, con la presente investigación se pretende aportar conocimientos sobre varios aspectos
de la historia de vida de H. selenopoides para entender sus adaptaciones, sentando las
2. ANTECEDENTES
2.1. Generalidades de la Familia Homalonychidae
Los Homalonychidae son arañas errantes, no tejedoras, nocturnas y conspicuas, el macho adulto mide de 6.5 a 9.0 mm y la hembra de 7.0 a 12.8 mm (Roth, 1984). Hay pocos trabajos sobre estas arañas, el de Roth (1984), sobre sistemática y fenología de la familia; el de Vetter y Cokendolpher (2000), sobre biología reproductiva y postura
defensiva de H. theologus; los de Domínguez-Linares (2002) y Domínguez y Jiménez
(2005), sobre fenología, biología reproductiva y comportamiento sexual y críptico de
H. theologus, el de Crews y Hedin (2006), sobre divergencia filogenética de las dos
especies; el de Duncan et al. (2007), sobre convergencia entre los géneros
Homalonychus y Sicarius, relacionado con la morfología de las sedas para la retención
de partículas de suelo, y el de Crews (2009), sobre variación en la morfología genital
de las dos especies de Homalonychus. Otros trabajos previos o posteriores refieren
sólo sobre la ubicación sistemática o filogenética de una o de las dos especies (Simon,
1893; Petrunkevitch, 1923; Coddington y Levi, 1991; Griswold et al., 1999; Miller et
al., 2010).
La posición filogenética de la familia es incierta, Roth (1984) describe los trabajos en los que se ha intentado ubicarla, discute argumentos y la intención de agruparla en una u otra Superfamila y concluye: “es preferible retener a Homalonychidae como una familia separada”. Por su parte, y basándose en biología reproductiva, genitales y otras características, Domínguez y Jiménez (2005) proponen
incluirla en la Superfamilia Lycosoidea. En un estudio molecular reciente, Miller et al.
(2010) encontraron que Homalonychidae está más relacionada con Tengellidae en Zodariioidea, y no en Lycosoidea, pero la ubicación filogenética de estas dos familias fue inconsistente. Crews y Hedin (2006) destacan que una búsqueda filogenética del
además señalan que las particularidades morfológicas y biogeográficas de esta familia sugieren una larga historia de aislamiento filogenético, lo que la hace más interesante.
2.1.1. Descripción Taxonómica y Distribución
La combinación de enditos convergentes y la ausencia de sérrula y de dientes en las uñas tarsales pareadas, separan a Homalonychidae de las otras familias de arañas. La distribución de sus dos especies se proporciona en la Figura 1 y en seguida se abrevia una descripción de la Familia (Roth, 1984).
Figura 1. Distribución de H. selenopoides (Ì) y H. theologus (|) en Norteamérica
(Tomado de Crews y Hedin, 2006).
Cuerpo y patas de las arañas con partículas de suelo adheridas a sedas especiales, excepto en machos adultos. Color del integumento marrón-anaranjado; quelíceros, esternón, partes bucales, clípeo y lados de la región cefálica más obscuras; caparazón
moteado; fémur con cuatro manchas dorsales obscuras y bandas femorales desvanecidas. Integumento del caparazón, apéndices, y opistosoma de las hembras y machos inmaduros cubiertos con setas cortas aserradas o pelos plumosos. Opistosoma y caparazón con manchas de sedas, variables en tamaño, más densas y obscuras sobre las manchas obscuras. Tubérculo anal cubierto con pelos plumosos, opistosoma con pelos similares esparcidos. En machos adultos es similar, pero sin sedas cortas aserradas en el caparazón y patas, excepto cerca de la base del opistosoma. Caparazón con pelos largos plumosos sobre el cuarto basal. Región cefálica del prosoma estrecha, notablemente diferenciada de la región torácica; surco torácico longitudinal profundo. Caparazón redondeado lateralmente (Fig. 2). Ocho ojos en forma de canoa. Hilera anterior procurvada e hilera posterior fuertemente recurvada (Roth, 1984). Clipeo alto. Quelíceros con sedas, pequeños y rectos, libres en la base y con cóndilo lateral notable; márgenes quelicerales lisos; colmillo pequeño, no aserrado. Labio más largo que ancho, truncado en la punta. Enditos cuadrados, oblicuamente truncados, fuertemente convergentes, escópula presente, sérrula ausente. Esternón ligeramente más largo que ancho, truncado anteriormente y estrechado detrás.
Figura 2. Vista dorsal de Homalonychus sp. (Tomado de Roth, 1984).
Patas espinosas, tibia I con tres pares de espinas ventrales grandes, metatarso I con dos pares. Patas de la hembra casi iguales en longitud; en machos I y IV igual, II más cortas y III aún más cortas. Tricobotrias presentes en una sola hilera en la tibia y metatarso. Metatarso y tarso espinosos. Tarsos con dos hileras de tricobotrias. Uñas
pareadas sin dientes, uña media reducida a un lóbulo redondeado. Sedas accesorias pareadas notables, en forma de espátula. Uña palpal de la hembra con tres dientes. Trocánteres partidos, con rápida autotomía en la unión coxa-trocánter. Opistosoma más largo que ancho, ensanchado entre la mitad y el segundo tercio posterior. Lorum del pedicelo con muesca recurvada. Seis hilanderas o hileras contiguas; anteriores romas, las más largas, cilíndricas; hileras posteriores alargadas, cilíndricas, la mitad del diámetro de las anteriores; hileras medias la mitad de longitud y del mismo diámetro que las posteriores. Colulus ausente. Abertura del estigma traqueal en la base de las hileras, pequeño. Epiginio grande, con pieza media prominente (Figs. 3). Genitales internos simples, con dos espermatecas ovales a redondeadas. Pedipalpo del macho simple, patela no modificada, tibia modificada ectodistalmente; cimbio con un proceso distal en la base; bulbo con una gran apófisis media, en forma de banda.
Figura 3. Vista dorsal de epiginios de hembras de H.
selenopoides (Tomado de Roth, 1984).
2.2.Diagnosis y Distribución de Homalonychus selenopoides, Marx 1891
Hembra. Longitud total 8.6 mm, longitud del caparazón 4.5 mm, ancho 3.7 mm; anchura de la hilera posterior de ojos 1.2 mm. Razón de ojos AME/ALE/PME/PLE= 6/5/6/6. Clipeo más ancho que el diámetro de la AME (20/6). Razón caparazón/patela-tibia 155. Longitud de la patela-tibia I y IV 7.0 mm y 7.3 mm. Con espinas de 0.25 mm de longitud o más. Epiginio polimórfico (Fig. 3), con pieza media triangular doblada, redonda a puntiaguda distalmente, tan larga como a 1.3 veces más larga que ancha;
láminas laterales esclerotizadas con fosas más o menos notables. Aberturas a la espermateca en forma de corte. Espermateca del epiginio interno globular (Roth, 1984).
Macho. Similar a la hembra, región cefálica más pequeña, caparazón más ancho, patas más largas con espinas dorsales más largas. Longitud total 7.7 mm, longitud del caparazón 3.4 mm, anchura 3.0 mm; hilera posterior de ojos 1.2 mm. Razón caparazón/patela-tibia 230. Longitud de patela I y IV 7.8 mm. Opistosoma similar al de la hembra, tan largo como el caparazón. Pedipalpo: tibia esculpida distalmente con una carina meso-dorsal lisa, diente ventral y proceso ectal truncado en forma de cincel ancho dentados distalmente; base del cimbio con un corto tubérculo dorsal romo. Embolo alargado, casi tan largo como la apófisis media; conductor grande, casi dos veces más largo que ancho (Fig. 4).
Figura 4. Vista dorsal y ventral del palpo de un macho de H. selenopoides (Tomado de Roth, 1984).
La especie se distribuye en el sureste del condado Nye en Nevada y en el condado Inyo en California, sureste de Arizona, desde el área de Phoenix y oeste de Tucson hasta el Río Colorado, y en el extremo este del Condado Imperial de California, y al sur, a lo largo de la planicie costera de Sonora, hasta Guaymas e Isla Tiburón (Roth, 1984) (Fig. 1), incluyendo Isla Patos (Crews, 2009).
2.3. Hábitat
Como la vegetación puede ser clasificada en estratos o zonas verticales (Duffey, 1966) y cada zona tiene su microclima, varios nichos para refugio y una amplia gama de presas, entonces con frecuencia hay una “estratificación” vertical en los hábitats que usan las diferentes especies de arañas (Toft, 1976, 1978). De acuerdo con Gertsch (1979), Roth (1984), Vetter y Cokendolpher (2000) y Domínguez-Linares (2002), las especies de Homalonychidae tienen su hábitat en el “estrato de suelo”, al igual que otras especies de arañas errantes, como muchas Gnaphosidae, Clubionidae (Gertsch, 1979) y Lycosidae.
Además de los factores bióticos, las adaptaciones ecológicas a los factores abióticos también influencian la distribución local de las especies del desierto (Polis y Yamashita, 1991). Los factores edáficos son un ejemplo, ya que muchas especies de escorpiones y arañas del desierto están limitadas a cierto tipo de sustrato; las especies psammofílicas ocurren solamente en arena, ya que no pueden excavar en suelos más
duros (Polis et al., 1986; Polis, 1990). Tal es el caso de Homalonychus, que ubica su
microhábitat en arena fina o suelo fino, bajo piedras, madera o detritos (Chamberlin, 1924; Gertsch, 1979; Roth, 1984; Vetter y Cokendolpher, 2000). Domínguez-Linares
(2002) encontró que el 94% de los especímenes recolectados de H. theologus estuvo
bajo cardones (Pachycereus pringlei) caídos y en degradación. En el 84% de los
refugios revisados encontró un solo individuo de esta especie y el 81% no estuvieron compartidos con ninguna otra especie.
La información sobre el hábitat de las arañas errantes es relativamente escasa, pero algunos trabajos sobre Lycósidos en ambientes desérticos pueden ser útiles como referencia. Por ejemplo, Shook (1978) encontró que en el Desierto Sonorense los
límites del territorio de Lycosa carolinensis son determinados por cambios en el
desecación y contra algunos depredadores, al igual que en Homalonychus. Por su parte
Fernández-Montraveta et al. (1991), trabajaron con Lycosa tarentula en una área de
suelo arenoso, pobre en agua y vegetación. Encontraron que los refugios de los subadultos muestran una distribución inestable en el tiempo, mientras que los de los adultos son más estables, tendiendo a agruparse en ambos casos. Esto es parcialmente
similar a Homalonychus, ya que Crews y Hedin (2006) sugieren que las hembras
adultas de Homalonychus son relativamente sedentarias, mientras que los machos y
juveniles son más errantes; por su parte, Jiménez (com. pers.) sugiere que H. theologus
se distribuye en los manchones de vegetación.
2.4. Fenología
El concepto fenología es definido como el estudio de los fenómenos periódicos de los seres vivos y sus relaciones con las condiciones ambientales como luz, temperatura, humedad (Torres-Ruiz, 1995), entre otros. Ordinariamente se interpreta como los cambios estacionales en la composición de una población (Jackson, 1978), durante el año (o más). Se han propuesto diferentes tipos o patrones de ciclos de vida o fenología; por ejemplo, están los trabajos de Juberthie (1954), Tretzel (1954), Toft (1976), Schaefer (1977) y Aitchison (1984). Estas propuestas se han basado en diferentes criterios de categorización como son: duración del ciclo, estadio en el que la hibernación ocurre, picos estacionales de actividad, período reproductivo o estacionalidad de los adultos.
Uno de los dos patrones más seguidos actualmente en los estudios de fenología es el de Schaefer (1977), que considera cinco tipos de ciclos de vida: I, Especies Euricrónicas, que hibernan en diferentes estadios; II, Especies Estenocrónicas, que se reproducen en primavera y verano y que hibernan como inmaduros; III, Especies Estenocrónicas, que se reproducen en otoño e hibernan en la etapa de huevo; IV,
Especies Diplocrónicas, que pasan el invierno principalmente como adultos y se reproducen en primavera, y V, Especies Activas en invierno (Winter-active). El otro criterio más seguido es el de Aitchison (1984), quien propone sólo tres patrones estándar de fenología: 1, Euricrónica, con adultos presentes en todas las estaciones y con el periodo reproductivo fijo o no fijo durante el año; 2, Estenocrónica, con adultos presentes en cierta época del año (primavera, verano, otoño); y 3, Maduros en invierno (Winter-mature), con reproducción ocurriendo a bajas temperaturas. Aunque la mayoría de las especies de arañas en latitudes templadas son anuales (Levy, 1970; Dondale, 1977), los ciclos de vida de muchas especies de latitudes más norteñas requieren más de un año, y son entonces bienales (Zimmermann y Spence, 1998). Pero entre los ciclos de vida anual y bienal puede haber especies intermedias; incluso ocurren permutaciones entre estas dos categorías. Hay especies cuya duración del ciclo de vida dependerá de la localización geográfica. Incluso entre las especies bienales de Lycósidos pueden variar las etapas de desarrollo que ocurren en las diferentes épocas del año (Shook, 1978; Miller y Miller, 1987; Buddle, 2000). Adicionalmente, individuos de una población pueden extender significativamente su ciclo de vida según las condiciones ambientales (Pickavance, 2001).
Respecto a Homalonychus, Roth (1984) menciona en general que los juveniles se
recolectaron todo el año, las hembras de diciembre a junio; los machos en abril, y ambos sexos en octubre, atribuyendo esto a la preferencia de los recolectores más que
a la distribución temporal de las arañas. La fenología de H. theologus fue propuesta
por Domínguez-Linares (2002), con los machos presentes de septiembre a noviembre y de marzo a mayo; y las hembras durante todo el año con dos temporadas reproductivas, coincidiendo con la presencia de los machos. La oviposición es de noviembre a enero y de abril a junio; los juveniles están presentes todo el año; y los subadultos de octubre a diciembre y de febrero a junio. Crews y Hedin (2006) reportan recolectas de
especímenes de H. selenopoides en 26 sitios del Desierto Sonorense, pero no
tiene la referencia de Roth (1984), de recolectas de hembras y machos de H. selenopoides en diciembre y abril, respectivamente.
2.5. Ciclo de Vida
La ontogenia de las arañas incluye tres periodos principales: el embrionario (huevo fertilizado hasta el desarrollo en forma de araña), el larval (pre-larva y larva incapaces de alimentarse), y el ninfo-imaginal (ninfas o juveniles autosuficientes) (Foelix, 1996). Dentro del ovisaco ocurre la oviposición, la eclosión del huevo, el primer instar
(estadio móvil en H. selenopoides, dato no publicado), y la primer muda verdadera al
segundo instar. Del ovisaco emerge el segundo instar (estadio móvil y autosuficiente); siguen varios instares o instares ninfales, entre correspondientes series de mudas. Finalmente, con la última muda la araña alcanza el estado adulto, sexualmente maduro (Foelix, 1996). Sin embargo, la descripción del desarrollo embrionario en arañas es algo confuso porque los autores utilizan diferentes términos para los estadios embrionarios, como son: prelarva, larva, pullus, postpullus, preninfa, ninfa, etc. (Foelix, 1996). Hay tendencia para definir emergencia (la abertura de las membranas del huevo) como el final del periodo embrionario. Los siguientes estadios inmóviles (1-3) son llamados postembrionarios o fetales, hasta que la primera “verdadera” muda ocurre, en la cual una piel con extremidades es desprendida. Los siguientes 5-10 estadios son entonces juveniles (ninfas) y tienen apariencia de arañas en miniatura, difieren principalmente por su incremento en tamaño. El crecimiento de las arañas ocurre sólo durante la muda y el número de mudas depende del tamaño final del cuerpo. Los machos maduran con una o dos mudas menos que las hembras (Foelix, 1996). Muchas especies de arañas tejedoras y cursoriales presentan un número variable de mudas para madurar (Hallas, 1989), aunque Domínguez-Linares (2002) reporta un
número fijo de mudas para la madurez en H. theologus, nueve mudas para los machos
La mayoría de las arañas de regiones templadas viven sólo un año, algunas pueden vivir dos, pero las grandes tarántulas pueden vivir más de 20 años (Foelix,
1996). Roth (1984) menciona que los adultos de Homalonychus viven al menos dos
años, mientras que Crews y Hedin (2006) observaron que las arañas de este género requieren más de tres años para llegar a adulto y que las hembras adultas viven al
menos dos años. Domínguez-Linares (2002) propuso que el tiempo de desarrollo de H.
theologus es de dos años en machos y 2.5 años en hembras; que los machos maduros
viven 2.5 meses en laboratorio y las hembras de uno a dos años. Algunos Lycósidos
como Lycosa carolinensis (Shook, 1978), Geolycosa turricola (Miller y Miller, 1987),
Pardosa moesta y Pardosa mackenziana (Buddle, 2000) y otras cuatro especies de Pardosa (Pickavance, 2001) tienen ciclo de vida de duración similar; es decir, de dos
años o bienal. Otro aspecto ligado al ciclo de vida de las arañas es la fuerza selectiva que se ejerce sobre ellas, de tal forma que ubicándolas en los extremos, hay especies
de arañas oportunistas, fugaces o estrategas-r y especies en equilibrio, estables o
estrategas-K (Cloudsley-Thompson, 1983). Domínguez-Linares (2002) propuso que H. theologus es un estratega-K.
2.6. Comportamiento Reproductivo
El comportamiento sexual de las arañas incluye llenado de pedipalpos o “inducción de esperma”, cortejo y cópula (Gertsch, 1979; Foelix, 1996). Aunque la construcción del ovisaco y la oviposición no son de tipo sexual, son eventos reproductivos.
2.6.1.Inducción de Esperma
Los machos de las arañas no tienen órganos copuladores, sino que los pedipalpos han sido modificados para transferir el esperma (Foelix, 1996). Antes de buscar a una hembra el macho carga sus pedipalpos con esperma. Primero teje una pequeña tela y
deposita en ella una gota de esperma, luego se mueve y a través del lado contrario de la tela, o por contacto directo con la gota de esperma, el macho “carga” alternadamente sus pedipalpos (Foelix, 1996). Domínguez-Linares (2002) no observó la inducción de
esperma en H. theologus, pero lo infirió por la presencia de pequeñas telarañas
triangulares, en los contenedores y porque después ocurrieron las cópulas entre
machos y hembras. En Sicarius peruensis, araña de Sudamérica con algunos hábitos
similares a Homalonychus, el macho teje una red de tres hilos en forma de “Y”, en
cuyo centro prepara una pequeña tela en la que deposita una gota de esperma y luego carga sus pedipalpos con éste. Se sugiere que los hilos son comidos por los machos después de usarlos y que pueden “recargar” después de la cópula (Levi, 1967). No es indispensable que el macho cargue los pedipalpos con esperma para iniciar el cortejo,
Costa (1998) selló con cera el gonóporo de machos de Lycosa malitiosa y estos
continuaron con el comportamiento sexual específico ante las hembras.
2.6.2. Cortejo
El cortejo incluye patrones conductuales preparatorios para el apareamiento. En las arañas el cortejo es muy importante para que los machos no sean identificados como presa (Foelix, 1996). Como las especies han desarrollado su propio cortejo, los comportamientos han sido agrupados en tres categorías o niveles. El primer nivel requiere contacto directo entre el macho y la hembra; en el segundo la hembra emite feromonas para estimular el cortejo del macho; y en el tercero se postula un
reconocimiento visual de la hembra por el macho (Platnick, 1971). El cortejo de H.
theologus es intermedio entre los niveles I y II e inicia con el acercamiento del macho
a la hembra, éste tamborilea alternadamente con sus pedipalpos en el sustrato caminando hacia ella e intentando montarla; si es receptiva se continua con la cópula, si es agresiva, aquel exhibe otro patrón de cortejo (Domínguez-Linares, 2002;
en la arena, pero en este último género el macho localiza a la hembra y la desentierra. Ambos individuos se aproximan de frente hasta tocarse los prosomas, el macho toca suavemente el dorso del opistosoma de ésta con sus patas y con un rápido movimiento la voltea de espalda para copular (Levi, 1967).
2.6.3. Cópula
Durante la cópula, el pedipalpo del macho es insertado en la abertura genital de la hembra y el esperma se deposita en el receptáculo seminal de ella (Foelix, 1996). El comportamiento de cópula y su diversidad fue revisado y estudiado por Gerhardt en 151 especies de arañas, incluidas en 102 géneros y 38 Familias. Esto, desde una perspectiva comparativa, desde 1911 hasta 1933 (Foelix, 1996; Huber, 1998). La gran variación en las posiciones de cópula se reducen a tres o cuatro tipos básicos: El Tipo 1 es característico de las arañas errantes “primitivas”, donde el macho se aproxima a la hembra de frente, ésta levanta su prosoma, y el macho inserta uno o ambos pedipalpos en la abertura genital de ella. El Tipo 2 es común en arañas tejedoras, la posición es similar a la del Tipo 1, pero la pareja se coloca en la red colgando “patas arriba”. El Tipo 3 ocurre entre las arañas errantes “modernas” como Lycosidae y Pisauridae, donde el macho trepa de frente sobre el prosoma de la hembra y alcanza su opistosoma desde arriba para insertar uno u otro de los pedipalpos (Foelix, 1996).
En H. theologus, la posición de cópula parece ser una modificación del Tipo 3.
Después que la hembra es receptiva, el macho se coloca frente a ella y trepa a su dorso, tamborilea con los pedipalpos en el prosoma y con los dos primeros pares de patas en el opistosoma de la misma. La hembra no se mueve y el macho teje un “velo nupcial”, atando con seda las patas de la hembra. Sobre ella, el macho se inclina hacia uno u otro lado, introduciéndole uno de sus pedipalpos en el orificio genital; al término el macho se aleja. Después la hembra se libera de su atadura levantando sus
apéndices (Domínguez y Jiménez, 2005). La posición de cópula de H. theologus es
similar a la de Ancylometes bogotensis (Pisauridae) (Merrett, 1988).
2.6.4. Construcción del Ovisaco y Oviposición
Los huevos de las arañas nunca están directamente expuestos al ambiente porque están protegidos por seda. En el caso más simple, sólo hay unos cuantos hilos alrededor de la masa de huevos. Sin embargo un ovisaco típico consiste de una lámina basal y de una lámina de cubierta, que encierran y protegen la masa de huevos (Foelix, 1996). La cubierta externa tiene consistencia de papel fuerte y es la más importante para protección (Hieber, 1985). Algunas arañas adicionan a la superficie externa del ovisaco una masa de seda enmarañada incorporando partículas de suelo, de vegetación o de restos de presas (Nørgaard, 1956), lo que sirve como barrera mecánica contra parásitos (moscas y avispas) y como aislante térmico contra fluctuaciones de
temperatura (Hieber, 1985). En Sicarius, la construcción del ovisaco dura cuatro días,
la hembra elabora la base y paredes del saco sobre el nivel del suelo, pagándolo a un sustrato firme, agrega arena a la pared externa del ovisaco y una vez que los huevos son puestos, éste es cubierto con arena; atribuido como protección contra el calor del desierto (Levi y Levi, 1969). El número de huevos puestos por las diferentes especies de arañas es muy variable, puede ser desde uno, dos, o muy pocos huevos en las arañas pequeñas, hasta 3000 en las especies más grandes; en algunas ocasiones hay buena correlación entre el tamaño de las arañas y el número de huevos puestos (Gertsch, 1979).
Por ejemplo, en Mecicobothrium thorelli se encontró relación entre el tamaño de la
hembra y el número de huevos, que estuvo entre 23 y 33 (Costa y Pérez-Miles, 1998).
El proceso de construcción del ovisaco y la oviposición dura dos días en H.
theologus (Domínguez y Jiménez, 2005). La hembra inicia formando una lámina de
arena que elabora con sus hileras para formar el saco. En la parte inferior de éste, ella deja una abertura para seguir cubriendo con seda el interior y para depositar los huevos. Vetter y Cokendolpher (2000) describen los ovisacos elaborados por dos
hembras de H. theologus recolectadas en California; sugieren que la seda y arena que
los cubre ayuda en el control de la temperatura y humedad, así como para camuflaje contra depredadores o parásitos. La mayoría de las especies de arañas producen ovisacos a intervalos de una semana, pero la elaboración de tres o cuatro ovisacos es
raro. El número de huevos encontrados en los ovisacos de H. theologus varió de cero a
29 (Vetter y Cokendolpher, 2000 y Domínguez y Jiménez, 2005).
2.7. Estrategias de Protección Antidepredadora
La depredación es una gran fuerza selectiva en muchas poblaciones animales; en respuesta a tal presión las especies presa han desarrollado mecanismos sensoriales y respuestas conductuales que incrementan su probabilidad de supervivencia (Endler, 1991). En las arañas estos recursos antidepredadores se agrupan en dos tipos: las defensas primarias, que operan en presencia o ausencia del depredador, reducen la posibilidad de encuentro. Estas defensas incluyen la anacoresis, fenología, cripsis, similitud protectora, espinas, coloración de advertencia, mimetismo, capullos, refugios y otros relacionados con la telaraña. Las defensas secundarias operan cuando el depredador ha encontrado a la presa, disminuyendo la posibilidad de éxito en la captura, incluyen la huida, dejarse caer al suelo, cambio de color, tanatosis, vibración de la telaraña, autotomía, venenos y fluidos defensivos, sedas urticantes, sonidos de advertencia y posturas amenazantes (Cloudsley-Thompson, 1995).
Para Homalonychus se reportan las siguientes defensas primarias: se empolva y
semientierra en el suelo (Roth, 1984), funcionando como camuflaje contra depredadores y también como termorregulación en el desierto. Particularmente, el
empolvado ocurre porque las partículas de suelo se adhieren intermolecularmente a
fibras flexibles o pelecillos (“hairlettes”) que salen del eje de las sedas (Duncan et al.,
2007). Las hembras también agregan arena a su ovisaco, dándole la misma protección, además de evitar desecación. Como defensas secundarias, presentan autotomía de patas al ser sujetadas o autopsalysis (Sarmiento, 2000). Cuando son hostigadas, estas arañas asumen una “postura de patas pareadas”; ponen las patas rígidas, quedando los dos primeros pares juntos hacia adelante y los dos últimos pares hacia atrás, pareciendo tener cuatro patas o estar en posición de “X” (Domínguez y Jiménez, 2005; Vetter y Cokendolpher, 2000). Estos dos últimos autores sugieren que así la araña parece espinas de cacto secas, donde comúnmente se les encuentra.
3.
JUSTIFICACIÓNLas arañas son muy importantes como depredadores de artrópodos, y por lo tanto en el flujo de nutrientes en las cadenas tróficas del desierto, donde los recursos son escasos (Polis y Yamashita, 1991). H. selenopoides es más importante en este sentido, porque es de las pocas especies de arañas que tienen actividad en invierno, cuando los recursos son más escasos.
Dadas sus características biológicas y ecológicas, las dos especies que integran al
género Homalonychus tienen su distribución restringida al Desierto Sonorense, y sólo
existen en esta parte del mundo, por lo que son biogeográfica (Crews y Hedin, 2006) y
ecológicamente importantes. A pesar de esto y de su extensa distribución, H.
selenopoides fue descrita hace más de un siglo y poco se sabe acerca de su biología,
comportamiento y ecología.
La fenología, comportamiento y ecología de H. selenopoides le confiere aptitud
para prosperar en el desierto de Sonora, pero si el clima de la región cambia, este éxito podría ser afectado. Estas arañas han sido modelo para estudiar especiación (Crews y
Hedin, 2006) y especialización (Duncan et al., 2007), y pueden también ser útiles para
estudiar el efecto del cambio climático. El estudiar la fenología, ciclo de vida, comportamiento reproductivo y comportamientos anti depredadores de esta especie emblemática, ayudará a comprender el porqué de su especialización y éxito en el desierto.
El área de estudio de recolecta y trabajo con H. selenopoides está incluida dentro
de un polígono propuesto como nueva Área Natural Protegida (“Sierra del Aguaje, Bahía de San Francisco e Isla San Pedro Nolasco y sus Aguas Aledañas”) (Gallo-Reynoso y González Martínez, 2003), lo que hace que esta especie sea de mayor interés para su estudio.
4.
OBJETIVOS
General:
Estudiar y caracterizar la historia de vida de una población de Homalonychus
selenopoides en el Desierto Sonorense.
Específicos:
1. Caracterizar el hábitat y el microhábitat de una población de H. selenopoides en el
campo.
2. Caracterizar la fenología de una población de H. selenopoides en campo e
identificar factores ambientales que la influencian.
3. Caracterizar las etapas del ciclo de vida de H. selenopoides y definir su duración en
condiciones de laboratorio.
4. Caracterizar el comportamiento de inducción de esperma, cortejo, cópula y
construcción de oviposaco de H. selenopoides en condiciones de laboratorio.
5. Comparar la fenología, el ciclo de vida y el comportamiento reproductivo de H.
selenopoides con aquellos reportados para H. theologus, para conocer las posibles
diferencias e inferir sobre el valor adaptativo de estos rasgos de la historia de vida de ambas especies.
5. HIPÓTESIS
Si H. selenopoides es una araña cursorial “moderna”, entonces su ciclo de vida y su
comportamiento reproductivo corresponderán a los patrones generales observados en otras especies de arañas cursoriales.
Si H. selenopoides y H. theologus tuvieron su origen en un proceso de alopatría, y
ambas se desarrollan en el desierto entonces se espera que no presenten diferencias en la fenología y en el comportamiento reproductivo.
MATERIALES Y MÉTODOS
6.1. Zonas de Exploración y Recolecta Preliminares
De octubre a diciembre del 2007 se exploraron tres zonas en el Estado de Sonora para búsqueda de la especie a estudiar, denominadas “Norte de Hermosillo”, “El Molinito”, ambas cercanas a la Ciudad de Hermosillo, y “San Carlos”, cercana a la Ciudad de San Carlos, Nuevo Guaymas (Fig. 5). Esto, con el antecedente de algunas recolectas del 2002 al 2007 y un reporte de Crews y Hedin (2006). En cada una de las dos primeras zonas se exploraron cuatro sitios. En la zona “San Carlos” se visitaron 20 sitios, uno ubicado al este de la Ciudad de San Carlos, dos en el Estero el Soldado, dos en el Cañón de Nacapule y 15 a lo largo del Arroyo el Macapul, estableciéndose este último como principal zona de estudio y recolecta. En enero del 2008 se efectuó una búsqueda complementaria en el paraje “El Sahuaral”, ubicado al noreste de la ciudad de Guaymas (Fig. 5).
Figura 5. Plano del Estado de Sonora con la localización de las cuatro zonas de exploración para búsqueda de H. selenopoides. En la zona “Norte de Hermosillo” se
6.2. Descripción del Área de Estudio
La zona principal de recolecta se localiza al norte de la Ciudad de San Carlos, que se
ubica entre los 27°59′00″ N, 111°02′16″ O y los 28°01′12″ N, 111°03′23″ O;
particularmente a lo largo del lecho y talud del arroyo intermitente El Macapul y área aledaña (en lo sucesivo El Macapul), incluyendo la entrada al Cañón de Nacapule. Este arroyo proviene del Cañón de Nacapule, en el extremo sur de la Sierra el Aguaje (Fig. 6), localizada en el Desierto Sonorense, en la Subdivisión “Costa Central del Golfo” (Shreve y Wiggins, 1964). El clima es desértico, y según la clasificación de Köppen modificado por García (1973) es del subtipo Muy Secos Semicálidos (BWhw(x’)), cálido en verano y fresco en invierno. La temperatura media anual es de 22 a 24 °C. La precipitación anual varía de 75 a 200 mm, dividida en verano e invierno en ~90% y ~10%, respectivamente (García, 1973; INEGI, 1999).
Figura 6. Área principal de estudio y recolecta de H.
La vegetación es del tipo matorral desértico con Bursera y Jatropha como
elementos florísticos dominantes (INEGI, 1984). El tipo de vegetación es Matorral
sarcocaule con Croten sp., Hyptis sp., Krameria sp.; con Asociación: Bursera spp. y
Jatropha cuneata. En el estrato de 3 metros se encuentran: Bursera spp. (Torote), Fouquieria splendens (Ocotillo) y Machaerocereus gymmosus. En el estrato de 1.70
metros: Jatropha cuneata, Jatropha cardiophylla y Ruellia californica. En el estrato
de 0.80 metros: Krameria grayi, Viguieria sp., Croton sp. y Encelia farinosa (rama
blanca). En el estrato de 0.15 metros: Aristida sp. (Dirección General de Geografía del
Territorio Nacional, 1981).
La zona de estudio se ubica fifográficamente en la Provincia II Llanura Sonorense, en la Subprovincia 2 Sierras y Llanuras Sonorenses con Bajadas con Lomeríos (INEGI, 2002). La fisiografía está formada por lomeríos altos, cerriles, laderas y escarpados, de topografía compleja, con pendientes de 30 a más del 65%, el relieve es excesivo y se encuentra en altitudes que varían de 50 a 150 m. Los suelos
son de textura gruesa y fase gravosa (INEGI, 2002), de formación in-situ y de
profundidad somera (menores de 25 cm). Hay áreas donde el suelo no existe o se encuentra en bolsas entre las piedras y rocas, estas últimas al descubierto, con escaso proceso de formación de suelo. La pedregosidad varía de 15 a 35%; la rocosidad es de 20 a 40%, con áreas donde es mayor del 70% (COTECOCA, 1986). El lecho del Arroyo el Macapul es casi enteramente de rocas, grava y arena.
También se recolectaron varias arañas cerca del Estero El Soldado (en lo
sucesivo El Soldado) (27°59′59″ N, 110°59′33″ O), localizado al Este de San Carlos.
Otras pocas arañas se recolectaron en el club campestre El Molinito (en lo sucesivo El
Molinito) (29°16′24″ N, 110°38′19″ O), localizado al Noreste de Hermosillo, en otra
La información meteorológica usada para analizar la información de campo sobre fenología fue obtenida de la Estación # 76256 de CONAGUA (Observatorio “La
Bola”), localizado en Empalme, Sonora (27°57′50″ N, 110°48′30″ O), a 23 km al ESE
del principal sitio de estudio. Los estudios de laboratorio, separación de muestras y la examinación de las arañas se efectuaron en el Laboratorio de Recursos Naturales del Centro de Estudios Superiores del Estado de Sonora, en Hermosillo, Sonora, México.
6.3. Trabajo de Campo
Para cumplir con los objetivos del estudio, de octubre del 2007 a noviembre del 2008 se efectuaron en total 46 salidas de campo con actividades de exploración, recolecta
con trampas de tipo pitfall (“de caída”) y recolecta manual diurna de individuos de H.
selenopoides.
6.3.1. Trampeo Pitfall
Para el estudio de la fenología, en cada uno de los sitios El Soldado, El Macapul y Cañón de Nacapule se colocaron diez trampas pitfall. Las trampas se construyeron con botellas de refresco desechables de plástico de 2 L, cortadas en su parte superior, la que se utilizó como embudo. Dentro de la botella cortada se colocó un recipiente conteniendo una mezcla 4:1 de etilenglicol (anticongelante para autos) y agua
(modificado de Schmidt et al., 2006) como agente letal y conservador. Se agregó una
pizca de detergente para romper la tensión superficial del líquido (Topping y Luff, 1995). El recipiente externo midió 18 cm de alto y 11 cm de diámetro. A este recipiente y al depósito con la mezcla, se les hicieron agujeros de drenado para desagüe en caso de lluvias. Todo el conjunto se enterró a ras de suelo en el campo y se colocó un tejado de madera de 20 × 20 cm apoyado sobre piedras pequeñas (Figuras 7 y 8).
Figura 7. Trampa pitfall. Figura 8. Trampa pitfall en campo.
Las trampas se colocaron a lo largo de dos transectos de 100 metros en cada sitio, con 5 trampas por transecto. Debido a la geografía y la vegetación, los transectos quedaron en diferente arreglo en cada sitio, como se ilustra en las Figuras 9, 10 y 11. Durante 13 meses se trampeó simultáneamente en los tres sitios. En cada mes de trampeo, las trampas fueron activadas durante 14 días, se recogió el material recolectado y las trampas fueron inactivadas durante los siguientes 14 días, y así sucesivamente. Las muestras fueron transportadas al laboratorio, donde fueron lavadas y colocadas en etanol al 80%. Dos días después, los especímenes fueron cambiados a etanol al 75%.
Figura 9. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Soldado.
Figura 10. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en El Macapul.
Figura 11. Croquis del arreglo de las trampas pitfall en el Cañón de Nacapule. Los transectos estuvieron separados por ~100 m en sentido E-O.
6.3.2. Recolecta Manual
Para los estudios de comportamiento y de ciclo de vida, se efectuaron recolectas manuales de arañas vivas. Estas mismas arañas, más los ovisacos encontrados, fueron utilizadas también para el estudio de fenología. Con excepción de una, todas las recolectas fueron diurnas y participaron en la mayoría de los casos tres o cuatro recolectores, ocasionalmente cinco recolectores. Las arañas adultas y las inmaduras fueron recolectadas debajo de piedras, boñigas (excremento seco de bovinos), madera,
ladrillos y cartón. Los ovisacos fueron encontrados bajo rocas y boñigas. Se capturó a las arañas empujándolas hacia un bote o vaso de plástico y fueron depositadas individualmente en botes de plástico de 65 ml y numeradas progresivamente. Se anotó el tipo de refugio, sus medidas, tipo de sustrato, otra fauna bajo el refugio, presencia de conespecíficos y artrópodos presa de las arañas. En algunas ocasiones no se registró
toda la información, por lo que los “n total” para cada caso, por ejemplo, tipo de
refugio, tipo de sustrato, número de conespecíficos o heteroespecíficos por refugio, podrán variar. Se registró la información de varias arañas que fueron liberadas de innmediato; igualmente se registraron algunas arañas que no fueron capturadas, pero fueron vistas de cerca y pudo identificarse su etapa de desarrollo. Todas las arañas fueron contabilizadas. Las arañas fueron transportadas al laboratorio al final del día.
Varios machos y hembras fueron preservados en etanol al 75% y depositados en la Colección Aracnológica y Entomológica del CIBNOR en La Paz, B.C.S. México, como especímenes de prueba.
6.4. Trabajo de laboratorio
6.4.1. Condiciones de Laboratorio y de Cría
Las arañas se mantuvieron en un cuarto de cría de 3 × 3 m bajo condiciones semicontroladas, con un fotoperiodo natural. La temperatura y la humedad relativa promedios se indican en la Tabla I. Durante los meses más fríos, de diciembre a febrero del 2008 y hasta el 2010, la temperatura fue mantenida con un calefactor eléctrico. Se mantuvieron 18 charolas con agua en el cuarto de cría como fuente de
Tabla I. Promedio y rango de valores de temperatura y humedad relativa registrados en el laboratorio durante los estudios de H. selenopoides.
Periodo Temperatura (°C) Rango Humedad relativa (%) Rango dic 2007-feb 2008 17.5 14-22 54.7 45-65 dic 2008-feb 2011 22.7 16.5-26 44.5 29-65 mar 2008-may 2011 25.6 20-30.5 40 27-60 jun 2008-ago 2010 27.6 22.5-33.5 41.2 28-66 sep 2008-nov 2010 25.5 21.5-29.5 45.2 30-67
Desde octubre de 2007 hasta agosto de 2011 las arañas fueron mantenidas individualmente en frascos transparentes de plástico de 500 ml (diámetro de la base 7 cm), con 1 cm de suelo arenoso del sitio de recolecta y un tapón de refresco con algodón y agua, como bebedero (Fig. 12). Cada frasco fue tapado con una tela de malla fina. Sólo los primeros cinco meses las arañas fueron alimentadas con pequeños grillos
(Gryllidae) y cucarachas (Blattella sp.) recolectados en casas habitación.
Figura 12. Acercamiento del terrario de H.
Subsecuentemente fueron alimentadas con larvas del escarabajo Tenebrio sp.
(Domínguez y Jiménez, 2005) por su fácil cría en laboratorio; agregando semanalmente
cinco o seis larvas a cada araña. Las larvas y los adultos de Tenebrio fueron alimentados
con una mezcla seca de harina integral-salvado-pan blanco molido (1:1:1) y croquetas para perro; se les agregó rebanadas de manzana dos veces por semana como suministro de agua (y otros). Las arañas fueron revisadas diariamente para detectar exuvias (mudas) o muertes y dar seguimiento a su desarrollo y supervivencia.
6.5. Fenología
Para el estudio de fenología se realizaron 43 días de recolecta, de noviembre de 2007 a
noviembre de 2008. Para determinar la frecuencia de cada estadio de vida de H.
selenopoides durante el año, se efectuaron de tres a cinco días de recolecta manual por
mes, capturándose y/o registrándose arañas y ovisacos. Simultáneamente se efectuó el trampeo pitfall en el área de estudio.
Se identificaron los siguientes estadios de desarrollo de los especímenes recolectados: reclutas, juveniles, subadultos, y adultos. No fue posible determinar mediante los métodos tradicionales indirectos (Toft, 1976; Davis y Coyle, 2001) el instar de los juveniles en cada mes del año, porque se requiere de numerosos individuos. Las recolectas de juveniles por mes fueron escasas (16 juveniles por mes en promedio) no obstante el esfuerzo de búsqueda y el trampeo simultáneamente realizados. Entonces, con base en la morfología externa, el estadio de desarrollo de las arañas fue determinado de manera directa en dos vías. Primero, se identificó el estadio de la araña inmediatamente después de capturarla o trampearla. Segundo, los juveniles fueron criados en el laboratorio y se contaron las mudas (detectando las exuvias), desde que fueron recolectadas hasta que alcanzaron el estado subadulto o el estado adulto. Los reclutas fueron identificados por su tamaño, los machos subadultos por los
tarsos dilatados de los pedipalpos, las hembras subadultas, cuando muertas, por la presencia de los lóbulos epiginiales, los cuales aunque poco desarrollados, son microscópicamente visibles, las hembras adultas por su cuerpo robusto y epiginio esclerosado (Fig. 13 a), y los machos adultos por su color amarillento, cutícula no empolvada, tarso del pedipalpo engrosado y con escleritos, patas delgadas y muy largas (Fig. 13, b) y opistosoma pequeño (Foelix, 1996; Roth, 1984). Como los lóbulos epiginiales son difíciles de ver en las hembras subadultas vivas, porque están empolvadas (Fig. 13, c), éstas fueron criadas hasta que llegaron al estado adulto, o si murieron antes fueron revisadas al microscopio. Integrando la información del estadio de desarrollo de las arañas criadas en el laboratorio con la información del estadio
identificado en campo, fue posible describir la fenología de H. selenopoides.
Figura 13. Composición que incluye un macho adulto (a), una hembra adulta (b) y una hembra subadulta (c) de H. selenopoides (se enmarcan con círculos los pedipalpos del
macho y el área genital de las hembras).
6.6. Ciclo de Vida
De las arañas recolectadas en el campo y mantenidas en el laboratorio se obtuvo información acerca de su longevidad. De las hembras de estas mismas arañas se obtuvieron ovisacos para iniciar en el laboratorio el estudio de ciclo de vida.
Adicionalmente, se obtuvieron notas acerca del desarrollo de los huevos y de las arañuelas del instar I, observados en un ovisaco con su interior expuesto a la vista.
Se criaron dos lotes de arañuelas para estudiar el ciclo de vida. Para el primer lote, en junio de 2008 se colocaron individualmente 52 arañuelas de instar II en vasitos de plástico semitransparente de 33 ml (diámetro de la base 2.9 cm), estas arañas tuvieron de siete a nueve días de edad de haber emergido de cinco ovisacos obtenidos en el laboratorio. Los recipientes tuvieron ~0.3 g de arena y se les colocó un pedazo de popote relleno con algodón y agua como bebedero (Fig. 14).
Figura 14. Vista exterior e interior del terrario de cría inicial de arañuelas de H. selenopoides (incluye arañuela de tercer instar).
Al siguiente día y después semanalmente, se agregaron cinco larvas de Tenebrio
de ~¾ del tamaño de las arañas como alimento. Para el segundo lote, en septiembre del 2008 se inició la cría de otras 70 arañuelas de instar II de uno a 24 horas de edad de haber emergido de otros cinco ovisacos obtenidos en el laboratorio. Las condiciones de cría fueron las mismas que en el lote anterior. El suministro de larvas fue simultáneo para ambos lotes y las larvas tuvieron el mismo tamaño entre sí. Cuando las arañas de
ambos lotes estuvieron en su instar VII-VIII, fueron cambiadas a los frascos de 500 ml descritos previamente. Para estimar la duración de los instares, se consideraron todas las arañas criadas, incluyendo aquellas que murieron accidentalmente. El opistosoma
de varios juveniles muertos fue consumido por larvas de Tenebrio, no siendo posible
sexarlos morfológicamente. Los machos que tuvieron más mudas para llegar a subadultos alcanzaron este estadio en su instar IX, entonces se identificaron como hembras a los juveniles que llegaron al instar X sexualmente indiferenciados (morfológicamente). Las mudas o muertes fueron registradas y las exuvias y los cadáveres fueron removidos, y preservados en seco y en etanol al 75%, respectivamente. Las arañas fueron revisadas diariamente hasta agosto del 2011, cuando alcanzaron la madurez sexual o murieron.
Se elaboró una tabla de vida para cada lote del estudio de ciclo de vida en el laboratorio. Los parámetros, definiciones y las fórmulas se aplicaron siguiendo a Krebs (1978). Las muertes ocurridas durante la ecdisis fueron asignadas al estadio previo a la muda; si las muertes ocurrieron al menos un día después de la muda, esas muertes fueron asignadas al siguiente estadio. Cinco arañas del lote 1 y tres arañas del lote 2, que murieron accidentalmente, no fueron consideradas en las tablas, ni en los análisis de mortalidad y supervivencia.
6.7. Comportamiento Reproductivo
Para esta parte del estudio, entre octubre del 2007 y abril del 2008 se efectuaron las primeras 17 recolectas diurnas, con tres a cuatro participantes. Durante este periodo se capturaron 186 arañas vivas, adultas e inmaduras, las que fueron llevadas al laboratorio. Durante este periodo, el cuarto de cría se mantuvo con un fotoperiodo natural, 18 a 28°C de temperatura y 36 a 60% de humedad relativa. El cortejo y la cópula fueron observados en este local, pero la inducción de esperma y la construcción
de ovisacos se efectuaron en otro sitio. Los comportamientos de las arañas fueron observados principalmente durante la noche y fueron registrados con una videocámara digital Sony© DCR-TRV 280 de 8 mm, equipada para grabar con luz infrarroja. Las grabaciones fueron analizadas posteriormente.
6.7.1. Inducción de Esperma
Para describir los comportamientos de construcción de la tela espermática y el de de carga de semen, se colocaron individualmente cinco machos criados en el laboratorio y 2 machos recolectados en campo en botes de plástico transparente de 1750 ml (13 cm de diámetro), con arena fina a un nivel de 2.5 cm. Se colocó una pequeña piedra plana para fijación de la tela espermática, un cartón arqueado como refugio y un pequeño contenedor con algodón y agua (Fig. 15).
Figura 15. Terrarios para observar la inducción de esperma en machos adultos de H. selenopoides.
