Composición de hongos agaricales en dos bosques de la Cuenca de Puerto Abeja, Parque Nacional Natural Chiribiquete, Caquetá

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(1)Universidad de los Andes Facultad de Ciencias Departamento de Ciencias Biológicas. Composición de Hongos Agaricales en dos Bosques en la Cuenca de Puerto Abeja, Parque Nacional Natural Chiribiquete, Caquetá.. Ingrid Milena Sánchez Tapia. Bogotá, D. C. 2003.

(2) Universidad de los Andes Facultad de Ciencias Departamento de Ciencias Biológicas. Composición de Hongos Agaricales en dos Bosques en la Cuenca de Puerto Abeja, Parque Nacional Natural Chiribiquete, Caquetá. Trabajo presentado para optar el titulo de Biólogo. Ingrid Milena Sánchez Tapia. Director: Patricio von Hildebrand. Co – Director: Maria Caridad Cepero de García. Co – Director: Jaime Vicente Esteves. Bogotá, D. C. 2003.

(3) RESUMEN. Este estudio buscó diferencias en la frecuencia y composición global de hongos agaricales, así como en tres grupos ecológicos de ellos, en dos bosques de la cuenca de Puerto Abeja, Parque Nacional Natural Chiribiquete, Caquetá.. Se muestrearon los dos bosques (bosque de tierra firme baja y bosque de tierra firme alta) en un periodo de 3 meses, para un total de 7 muestreos. Se establecieron 5 parcelas al azar en cada bosque, cada una con dimensiones de 10 x 10 m.. No se encontraron diferencias significativas en la frecuencia y composición de los agaricales en los dos bosques. Sin embargo pruebas. posteriores. mostraron. una. alta. correlación. entre. la. composición florística, especialmente la que es capaz de establecer relaciones ectomicorrízicas y la composición de agaricales de los dos bosques. Se encontró una correlación menor pero significativa con la estructura del bosque.. La distancia geográfica entre parcelas resultó ser el factor que mejor explica las diferencias en la composición de los agaricales, excepto para el grupo ectomicorrízico, que presenta una estrecha relación con la vegetación..

(4) TABLA DE CONTENIDO. RESUMEN. 1. INDICE DE FIGURAS. 5. INDICE DE TABLAS. 6. INDICE DE ANEXOS. 7. AGRADECIMIENTOS. 9. INTRODUCCION. 10. OBJETIVOS. 12. 1. GENERALES. 12. 2. ESPECÍFICOS. 12. MARCO TEORICO. 13. 1. GENERALIDADES DE LOS AGARICALES. 13. 2. ROL ECOLÓGICO DE LOS AGARICALES. 14. 2.1. RELACIÓN ENTRE LOS AGARICALES Y LA VEGETACIÓN. 15. 2.2. GRUPOS ECOLÓGICOS DE AGARICALES. 16. 2.2.1. Agaricales ectomicorrízicos. 17. 2.2.2. Agaricales saprofíticos. 18. 2.

(5) 3. PATRONES DE DIVERSIDAD DE LOS AGARICALES. 19. 4. OTROS ESTUDIOS RELACIONADOS CON AGARICALES EN COLOMBIA. 23. 5. PARQUE NACIONAL NATURAL CHIRIBIQUETE. 23. 5.1. CLIMA. 24. 5.2. VEGETACIÓN. 25. 5.3. SUELO. 27. METODOS. 31. 1. LUGAR DE MUESTREO. 31. 2. SELECCIÓN DE LAS PARCELAS. 31. 3. MUESTREO. 32. 3.1. MANEJO DE LAS MUESTRAS. 33. 4. TAXONOMÍA. 33. 5. SELECCIÓN DE LOS FACTORES AMBIENTALES. 34. 6. ANÁLISIS ESTADÍSTICO. 35. 6.1. ANÁLISIS DE VARIANZA. 36. 6.2. ANÁLISIS DE SIMILITUD. 36. 6.3. PRUEBAS DE MANTEL. 37. 6.3.1. Prueba simple. 38. 6.3.2. Prueba parcial. 38. RESULTADOS. 39. 1. COMPOSICIÓN DE ESPECIES. 39. 2. ANÁLISIS DE VARIANZA. 40. 3. SIMILITUD ENTRE LOS LUGARES MUESTREADOS DE ACUERDO A LA COMPOSICIÓN DE ESPECIES. 40. 4. RELACIÓN ENTRE COMPOSICIÓN DE ESPECIES Y VARIABLES AMBIENTALES. 43. 3.

(6) ANALISIS DE RESULTADOS. 48. 1. COMPOSICIÓN DE ESPECIES. 48. 2. ANÁLISIS DE VARIANZA DE LOS SITIOS MUESTREADOS. 50. 3. SIMILITUD ENTRE LOS LUGARES MUESTREADOS DE ACUERDO A LA COMPOSICIÓN DE ESPECIES. 51. 4. RELACIÓN ENTRE COMPOSICIÓN DE ESPECIES Y VARIABLES AMBIENTALES. 53. CONCLUSIONES. 59. ANEXOS. 60. BIBLIOGRAFIA. 73. 4.

(7) INDICE DE FIGURAS. Figura 1. PARCELAS ESTABLECIDAS DENTRO DE LA CUENCA DE PUERTO ABEJA. Figura 2. DENDROGRAMA UPGMA GENERADO PARA LA COMPOSICIÓN GENERAL DE AGARICALES DE LOS SITIOS MUESTREADOS, USANDO EL ÍNDICE DE SIMILITUD DE STEINHAUS.. Figura 3. DENDROGRAMA UPGMA GENERADO PARA LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES ECTOMICORRIZICOS DE LOS SITIOS MUESTREADOS, USANDO EL ÍNDICE DE SIMILITUD DE STEINHAUS.. Figura 4. DENDROGRAMA UPGMA GENERADO PARA LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES SAPROFITICOS DE LOS SITIOS MUESTREADOS, USANDO EL ÍNDICE DE SIMILITUD DE STEINHAUS.. Figura 5. DENDROGRAMA UPGMA GENERADO PARA LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES TERRICOLAS DE LOS SITIOS MUESTREADOS, USANDO EL ÍNDICE DE SIMILITUD DE STEINHAUS.. Figura 6. SÍNTESIS DE LAS RELACIONES PRINCIPALES ENTRE CONJUNTOS DE VARIABLES.. 32. 42. 42. 42. 42. 47. 5.

(8) INDICE DE TABLAS. Tabla 1. VARIABLES EDÁFICAS CONSIDERADAS.. 34. Tabla 2. ESTRUCTURA DEL BOSQUE, VARIABLES CONSIDERADAS.. 35. Tabla 3. NUMERO DE ESPECIES DE LOS GRUPOS ECOLÓGICOS DE AGARICALES EN CADA BOSQUE.. Tabla 4. VALORES DE LA PRUEBA DE ANÁLISIS DE VARIANZA DE FRIEDMAN.. Tabla 5. COEFICIENTES (R) Y PROBABILIDAD (P) DE LA PRUEBA DE MANTEL PARA LOS RESULTADOS DE LAS PRUEBAS SIMPLES.. Tabla 6. COEFICIENTES (R) Y PROBABILIDAD (P) DE LA PRUEBA DE MANTEL PARA LOS RESULTADOS DE LAS PRUEBAS PARCIALES.. 39. 40. 45. 46. 6.

(9) INDICE DE ANEXOS. ANEXO 1. 60. AGARICALES ENCONTRADOS EN BOSQUE DE TIERRA FIRME BAJA. 60. ECTOMICORRIZICOS. 60. SAPROFITICOS. 60. TERRICOLAS. 61. AGARICALES ENCONTRADOS EN BOSQUE DE TIERRA FIRME ALTA. 62. ECTOMICORRIZICOS. 62. SAPROFITICOS. 63. TERRICOLAS. 63. ANEXO 2. 65. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN GENERAL DE AGARICALES ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 65. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES ECTOMICORRÍZICOS ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 65. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES SAPROFÍTICOS ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 66. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN DE AGARICALES TERRÍCOLAS ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 66. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE JACCARD, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN FLORÍSTICA ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 66. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE JACCARD, RESPECTO A LA COMPOSICIÓN FLORÍSTICA ECTOMICORRÍZICA ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 67. 7.

(10) COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LA ESTRUCTURA DEL BOSQUE ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 67. COEFICIENTES DE SIMILITUD DE STEINHAUS, RESPECTO A LAS CARACTERÍSTICAS EDÁFICAS ENTRE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 68. COEFICIENTES DE DISTANCIA EUCLIDIANA, RESPECTO A LA DISTANCIA GEOGRÁFICA ENTRE PARCELAS DE LOS SITIOS MUESTREADOS.. 68. ANEXO 3. 69. FAMILIAS DE PLANTAS CAPACES DE ESTABLECER RELACIONES ECTOMICORRÍZICAS. 69. ASOCIACIONES TÍPICAS. 69. ASOCIACIONES ATÍPICAS. 69. ANEXO 4. 70. TABLAS DE FRECUENCIA DE LOS AGARICALES ECTOMICORRÍZICOS ENCONTRADOS EN LOS SITIOS MUESTREADOS.. 70. TABLAS DE FRECUENCIA DE LOS AGARICALES SAPROFÍTICOS ENCONTRADOS EN LOS SITIOS MUESTREADOS.. 70. TABLAS DE FRECUENCIA DE LOS AGARICALES TERRÍCOLAS ENCONTRADOS EN LOS SITIOS MUESTREADOS.. 72. 8.

(11) AGRADECIMIENTOS. A la Fundación Puerto Rastrojo, especialmente a Patricio von Hildebrand, Juan F. Phillips y Javier Cajiao.. Al laboratorio de hongos y líquenes de la Universidad de Antioquia. A la Dra. Esperanza Franco, Carlos López, Betty Vásquez y Andrés Gómez.. A Jaime Estevez.. A la Dra. Maria Caridad Cepero de Garcia.. A Mónica Castillo, Silverio García (Meche), Alfredo Andoke (Cuña), Miguel Román, Daniel Rey (Cacho), Gladis Andoke y Alpidio Márquez.. A mi familia y mis amigos.. 9.

(12) INTRODUCCION. La Fundación Puerto Rastrojo ha estado desarrollando estudios sobre las características y la dinámica del bosque, en la región de Chiribiquete. Dentro del interés de identificar organismos (especies vegetales, aves, insectos) y parámetros abióticos (variables edáficas, distancia geográfica, variables climáticas, características fisiográficas) que buscan establecer diferencias entre tipos de bosque (FPR, 1999), cobra interés el estudio de los hongos agaricales.. En efecto los agaricales interactúan con plantas y animales, además de tener un papel importante en los procesos de descomposición dentro del bosque (Arnolds, 1981; Alexopoulos, 1996). Es de especial interés la relación simbiótica (ectomicorrizas) que estos hongos pueden establecer con la vegetación.. Esta relación específica, se ha. observado y estudiado en varios ecosistemas alrededor del mundo, sin embargo pocos estudios de este tipo se han llevado a cabo en bosques húmedos tropicales (Lodge, et al. 1995; Ovrevo, 1996; Franco et al. 2000).. Se ha visto también, que la relación entre hongos agaricales y. plantas es lo suficientemente estrecha como para permitir que estos hongos lleguen a ser buenos indicadores de la similitud entre comunidades vegetales y del tipo de descomposición que ocurre en estas (Arnolds, 1981).. 10.

(13) En este estudio se busca contestar las siguientes preguntas: ¿Existe diferencia entre los sitios muestreados respecto a su frecuencia y composición de Hongos Agaricales?, ¿Puede encontrase alguna relación entre la composición de especies de agaricales y la composición florística en los bosques muestreados?,. ¿Hay relación entre las. especies vegetales capaces de establecer relaciones ectomicorrízicas y. las especies de agaricales encontradas o solo con aquellos. agaricales capaces de establecer este tipo de relaciones?, ¿Existe alguna relación entre la estructura del bosque, las características edáficas y la distancia geográfica entre parcelas y la composición de especies de agaricales en los sitios muestreados?.. 11.

(14) OBJETIVOS. 1. Generales. •. Determinar. si. Agaricales de. existen. diferencias. en. la. composición. de. dos bosques de tierra firme, ubicados en la. cuenca de Puerto Abeja.. 2. Específicos. •. Establecer si existe relación entre la composición florística y la composición de Agaricales en los bosques muestreados.. •. Encontrar cuáles de los factores ambientales tenidos en cuenta pueden influenciar la composición observada de Agaricales.. 12.

(15) MARCO TEORICO. 1. Generalidades de los Agaricales. Los Agaricales son hongos pertenecientes al phyllum Basidiomycota, el cual incluye todos los hongos que producen esporas sexuales al exterior de los basidios. Los Agaricales son el orden más extenso de este phyllum, con 15 familias y 297 géneros, caracterizados por producir cuerpos fructíferos carnosos y conspicuos con himenóforos compuestos de lamelas que descargan sus esporas de forma violenta. Los basidiocarpos se producen a partir del micelio secundario que a su vez es formado por interacciones entre las hifas del micelio primario. El micelio secundario crece bajo el suelo desde un punto central y se extiende. de. manera. circular,. cubriendo. en. ocasiones. grandes. extensiones. Cuando se dan las condiciones ambientales propicias, este micelio combina sus hifas formando cuerpos fructíferos sobre el suelo y dando comienzo a la esporulación. La formación de los basidiocarpos responde a diferentes factores, genéticos y ambientales, muchos de los cuales. aun. atmosférica. se desconocen es. el. factor. (Alexopoulos, más. importante. 1996).. La humedad. influenciando. la. diferenciación y orientación de las hifas del basidiocarpo durante la temporada de crecimiento, aunque la luz y la temperatura parecen jugar un papel importante, siendo los valores óptimos 80 – 98% de humedad relativa, y 10 – 30 ْ C. (Bridge – Cooke, 1979).. La. 13.

(16) periodicidad. de. la esporulación. condiciones. climáticas,. pero. depende. las. principalmente. condiciones. óptimas. de. las. varían. dependiendo de la especie. Los Agaricales dependen de sustratos orgánicos, por lo cual establecen relaciones de tipo parasítico, simbiótico y saprofítico; entre ellas la más común es la formación de ectomicorrizas, relación de tipo simbiótico. Debido a estas interacciones, los hongos Agaricales juegan un papel importante dentro de los ecosistemas.. 2. Rol ecológico de los Agaricales. Los Agaricales interactúan de forma directa o indirecta con numerosos organismos del ecosistema cuya supervivencia depende de estos hongos:. ya. como. alimento. para. organismos. como. bacterias,. invertebrados y mamíferos pequeños, ya como controladores biológicos de algunos de estos (Moore – Landecker, 1982). Respecto a su rol saprofítico, la mayoría de estos hongos son capaces de desdoblar sustratos complejos como lignina y celulosa, produciendo compuestos más sencillos que pueden ser utilizados por otros organismos (Alexopoulos, 1996); además, la descomposición de estos materiales mejora la textura del suelo y evita su compactación, lo cual podría disminuir la productividad del ecosistema (Arnolds, 1981). Respecto a las asociaciones micorrízicas, estas son responsables de proveer minerales, reguladores de crecimiento y protección contra patógenos, mejorando la supervivencia de las plantas con las que interactúan. 14.

(17) Arnolds, 1981; Alexopoulos, 1996).. La relación micotrófica entre. agaricales e invertebrados es amplia: estos se alimentan tanto del micelio como de los basidiocarpos, que proveen buenas cantidades de nitrógeno. y. fósforo. (Alexopoulos,. 1996);. esta. asociación. ha. evolucionado en el caso de algunos insectos sociales como hormigas (familia Attinae) al punto de que estos “cultivan” cierta especie de hongo para que intervenga en la descomposición del material vegetal de. su. predilección. y. sea. mas. fácilmente. utilizado. por. ellos. (Alexopoulos, 1996).. 2.1. Relación entre los agaricales y la vegetación. Varios estudios sobre pastizales han concluido que la composición de agaricales es buen indicador del grado de similitud entre comunidades (Arnolds, E., 1981); así mismo, la diversidad y abundancia de estos en diferentes comunidades vegetales, puede ser un indicador ecológico del tipo de descomposición que ocurre. Existen tres aproximaciones para describir la relación entre agaricales y plantas: 1. Los agaricales constituyen unidades estructurales y funcionales independientes. de. las. unidades. florísticas,. dado. que. la. explotación del hábitat es diferente; sin embargo, estos hongos son dependientes de la vegetación y por tanto no son una comunidad separada. 2. El estatus de las comunidades fúngicas depende del tipo de asociación que establecen con la vegetación, siendo algunos. 15.

(18) grupos completamente dependientes, como los micorrízicos o los saprofíticos que dependen de materia orgánica vegetal, mientras que. otros. como. los. coprófilos. pueden. ser. vistos. como. comunidades independientes. 3. Los. macromicetes. forman. comunidades. totalmente. independientes de la vegetación, dado que son dependientes de sustratos orgánicos e independientes de la luz. Además se ha observado que la distribución de las comunidades fúngicas no siempre coincide con la de las especies vegetales (Darimont, 1973 en Arnolds, 1981).. 2.2. Grupos ecológicos de agaricales. Se pueden diferenciar diferentes grupos ecológicos de agaricales con base en la clase de sustrato que es explotado: materia orgánica del suelo, plantas herbáceas, musgo o arbustos, varias partes arbóreas y productos animales como estiércol. Otra clasificación puede hacerse con base. en la explotación del hábitat: parasíticos, saprofíticos o. simbióticos. Sin embargo en algunos casos es difícil establecer el tipo de explotación del hábitat, como en el caso de los terrestres, que subsisten a partir de la materia orgánica de la capa de humus del suelo pero pueden ser saprofíticos o ectomicorrízicos de forma facultativa.. 16.

(19) 2.2.1. Agaricales ectomicorrízicos. Las micorrizas son asociaciones entre las hifas de algunos hongos y las raíces. de. algunas. probablemente. todas. plantas. las. El. 80%. de. gimnospermas,. las. angiospermas. establecen. y. relaciones. micorrízicas; el 10% de las angiospermas lo hacen de forma facultativa. Las plantas que establecen esta asociación simbiótica en algún punto de su ciclo de vida adquieren una ventaja competitiva y reproductiva dentro de la comunidad, dado que (1) aumentan el área fisiológica activa del sistema radicular; (2) se aumenta la habilidad de la planta para adquirir agua y minerales como nitrógeno, fósforo, potasio y calcio del suelo; (3) hay incremento en la tolerancia de la planta a la sequía, alta temperatura del suelo, alta acidez del suelo causada por altos niveles de metales como azufre, manganeso y aluminio; (4) obtienen protección contra hongos patógenos y nematodos; (5) se inducen relaciones hormonales que permiten que las raíces colonizadas permanezca fisiológicamente activas por más tiempo que las que no lo son; (6) los hongos ectomicorrízicos producen sideróforos que enlazan el hierro y lo mantienen en un estado que es disponible para la planta (Alexopoulos, 1996, Arnolds, 1981). A cambio los hongos reciben carbohidratos y vitaminas de la planta. Los agaricales establecen relaciones micorrízicas de tipo ectomicorrízico, ya que las hifas no. 17.

(20) penetran las células radiculares, sino que forman un manto alrededor de los ápices radiculares que varía desde una capa floja a una capa parenquimatosa. Esta capa se extiende hasta las primeras capas de la corteza, y la raíz cambia morfológicamente suspendiendo la formación de pelos radiculares. (Alexopoulos, 1996). En términos generales, por su papel regulatorio en la adquisición de recursos, las asociaciones micorrízicas regulan parcialmente la estructura y distribución de las comunidades vegetales. En el anexo 3 se encuentran la lista de las familias de plantas y la lista de. familias. de. agaricales. que. más. frecuentemente. establecen. relaciones ectomicorrízicas.. 2.2.2. Agaricales saprofíticos. Estos hongos se alimentan de materiales orgánicos sin vida.. El. sustrato es, en este caso, material vegetal que provee polisacáridos, ácidos. orgánicos,. lignina,. hidrocarburos. aromáticos. y. alifáticos,. azucares, alcoholes, aminoácidos, purinas, lípidos, proteínas y ácidos nucleicos. En un bosque húmedo tropical el peso de las hojas y ramas que caen anualmente por hectárea es de cerca de 10 toneladas (Stiling, 1999). De no ser por los organismos descomponedores llegaría hasta de 60 toneladas (Boddy, et al. 1988).. A través de este proceso los. descomponedores garantizan que los nutrientes esenciales vuelvan a entrar al sistema y de este modo puedan ser utilizados por otros organismos (Boddy, et al. 1988). Los agaricales son capaces de usar la. 18.

(21) madera como sustrato, y pueden ser diferenciados por el tipo de descomposición que llevan a cabo; los que solo son capaces de remover los carbohidratos estructurales (celulosa y hemicelulosa) y los que atacan principalmente la lignina y una pequeña parte de carbohidratos estructurales. reciben. el. nombre. de. Estos dos tipos de descomposición pudrición. café. respectivamente. (More-Landecker, 1982).. y. pudrición. blanca,. Los principales factores. microclimáticos que influyen sobre los agaricales capaces de atacar madera son: la temperatura, la humedad, la composición gaseosa y el pH (Boddy, et al. 1988). Además de la descomposición de la madera, los agaricales también son capaces de usar hojarasca como sustrato; en este caso, el micelio forma rizomorfos o cordones de hifas, que ayudan a estabilizar el suelo del bosque y evitan la erosión por las lluvias fuertes en pendientes pronunciadas; adecuadamente reducen el cociente C:N y producen un sustrato que puede ser usado por animales de suelo y otros hongos (Arnolds, 1981).. 3. Patrones de diversidad de los Agaricales. Los Agaricales son un grupo diverso, con un estimado de 80.000 especies alrededor del mundo. Aunque el neotrópico está catalogado como una zona mas biodiversa. que África, dado que hay mas. diversidad de plantas hospederas en este, los hongos en muchos bosques húmedos tropicales nunca han sido investigados y en ocasiones entre el 20 – 40% de las especies no están descritas,. a. 19.

(22) diferencia de la situación de Gran Bretaña y Europa, donde la micota agárica es ampliamente conocida (Lodge, et al. 1995). En el caso de los trópicos asiáticos no se han hecho estudios que permitan buenas comparaciones (Lodge, et al. 1995). Los resultados de algunos micólogos que han trabajado en ambos hemisferios sugieren que muchos grupos fúngicos alcanzan su máxima diversidad en bosques tropicales y. subtropicales y que los hongos son especialmente. diversos en los neotrópicos. (Lodge & Cantrell, 1995). Las áreas que se mencionan mas frecuentemente como poseedoras de muchas especies desconocidas son bosques húmedos en islas, montañas tropicales, grandes cuencas de ríos tropicales en Australia, Nueva Zelanda, Nueva Guinea, Sulawesi, Los Andes y algunas partes de África y Sur África, especialmente el Congo y las cuencas de los ríos amazónicos.. Estas áreas incluyen numerosos centros de endemismo. para plantas, por lo que se sugiere que a pesar de las diferencias en los mecanismos de dispersión e incompatibilidad sexual, las fuerzas que gobiernan el aislamiento y la especiación de hongos y plantas creciendo en los mismos lugares deben ser similares. (Lodge, et al. 1995). Se ha observado que la diversidad general es mayor en los trópicos cuando hay precipitación intermedia y que los Agaricales y algunos grupos de heterobasidiomycetes. son más diversos en altas. latitudes y elevaciones. En general, en los basidiomycetes la diversidad es más alta a latitudes bajas, pero varia dependiendo de la familia o género; en los neotrópicos se ha encontrado un patrón de alta diversidad entre los Agaricales, ya que. hay muchas especies. 20.

(23) asociadas con jardines de hormigas; se ha observado que la diversidad es mayor en Sur América subtropical y disminuye hacia el norte a través de centro América y Norte América (Lodge, et al. 1995). Respecto a las familias de Agaricales, la familia Cortinariaceae es más diversa a latitudes medias o altas en los hemisferios sur y norte (Horak 1979, Moser & Horak 1975 en Lodge, et al. 1995), mientras que las familias Tricholomataceae y Agaricaceae parecen ser más diversas en los trópicos (Dennis 1970 en Lodge, et al. 1995). De este mismo modo, la familia Cortinariaceae es más diversa a elevaciones medias y altas (especialmente. en. latitudes. tropicales). mientras. que. a. bajas. elevaciones es más diversa la familia Tricholomataceae. Algunos micólogos llegaron al consenso de que la diversidad de agaricales era mayor a elevaciones altas que bajas e bosques montanos neotrópicales (Halling y Mueller 1995 en Lodge, et al. 1995). La diversidad de la mayoría de grupos de basidiomycetes (excluyendo los agaricales marasmioides) parece estar relacionada con la cantidad anual de lluvia, siendo la diversidad general de hongos mayor en áreas lluviosas (Lodge, et al. 1995).. Sin embargo, familias como Tricholomataceae,. Cortinariaceae, y hongos asociados con hormigas parecen ser más diversos. bajo regimenes intermedios de lluvias.. generales, la diversidad. En términos. de hongos en un área geográfica particular. parece estar fuertemente correlacionada con la diversidad de hábitats y ecosistemas, pero esto no es una regla, ya que en ciertas familias adaptadas a condiciones secas o desecación periódica, como los agaricales marasmioides, la diversidad de especies esta menos. 21.

(24) relacionada con la diversidad de ecosistemas o hábitats (Lodge, et al. 1995). Un factor importante determinando la diversidad de los Agaricales puede ser la abundancia de recursos, ya que en este orden hay muchas familias que son principalmente descomponedoras. Las familias Cortinariaceae y Entolomataceae muestran un patrón invertido de diversidad, mientras que la primera es más diversa en zonas como Sur América subtropical y temperada, no lo es en zonas como Nueva Zelanda, Australia y Nueva Guinea, donde la familia Entolomataceae si lo es; la familia Tricholomataceae por su parte, parece tener especies únicas en la cuenca amazónica occidental. En una escala global, Europa tiene la menor diversidad de Agaricales ectomicorrízicos (Hawksworth, 1993) y de muchos otros grupos de hongos, mientras que esta tiende a ser mas alta en los trópicos, lo cual puede ser causado por la gran diversidad de plantas hospederas e invertebrados en los trópicos. Otros factores mas inherentes a la biología de estos hongos que podrían estar involucrados en los patrones de distribución observados, son sus potenciales de colonización limitados y la interesterilidad, es decir, la baja probabilidad de aterrizar lo suficientemente cerca de un mating type opuesto. Esto puede favorecer la colonización de islas o hábitats isleños por estructuras vegetativas o asexuales, lo cual guía a efecto fundador aumentado, aislamiento reproductivo y a largo plazo especiación. (Lodge, et al. 1995).. 22.

(25) 4. Otros estudios relacionados con Agaricales en Colombia La mayoría de los esfuerzos de muestreo en Colombia se han concentrado. en. bosque. de. roble. de. la. zona Andina,. en. los. departamentos de Boyacá, Cundinamarca, Antioquia, Cauca y Valle; estos estudios se han centrado principalmente en taxonomía y hay pocos estudios que involucren la ecología de los Agaricales en otros ecosistemas colombianos. En orden cronológico, estos son algunos autores que han contribuido a ampliar el conocimiento de la riqueza de agaricales en Colombia: Overholts (1930), Singer (1963, 1964, 1965, 1970, 1971, 1973, 1976, 1982, 1986), Dennis (1970), Guzmán et al. (1978, 1989, 1994), Pulido (1983), Halling & Ovrebo (1987), Guzmán (1983, 1986), Mueller & Singer (1988), Pineda et al. (1988), Saldarriaga et al. (1988), Boeckhout & Pulido (1989), Velásquez et al. (1989), Halling (1989, 1992, 1993, 1996), Singer, et al. (1990), Horak & Halling (1991), Tulloss et al. (1992), Franco-Molano (1993, 1994, 1999), Mueller & Halling. (1995), Franco-Molano & Uribe (2000),. Franco-Molano, et al. (2000), Aldana & Franco-Molano (2001).. 5. Parque Nacional Natural Chiribiquete. Este parque se estableció en el año de 1989, por medio de la resolución ejecutiva 120. Su objetivo, según el decreto ley 2811 de 1974 es “conservar los valores sobresalientes de fauna y flora, perpetuar en estado natural muestras de comunidades bióticas,. 23.

(26) regiones fisiográfica, unidades biogeográficas, recursos genéticos y especies silvestres amenazadas de extinción y proteger ejemplares de fenómenos. naturales,. culturales,. históricos. y. otros. de. interés. internacional para contribuir a la preservación del patrimonio común de la humanidad” (Peñuela & von Hildebrand, 1999). El parque cuenta con una extensión de 12.800 Km. cuadrados, siendo el más extenso del país; sus límites son, el río Tunia o Macaya al nororiente, el quebradón Gunaré y el río Cuñaré hasta su unión con el río Mesay, al oriente, el limite sur va a lo largo del río Mesay hasta la cabecera del río Guadinita o la Tagüita, el caño de los Huitotos y el río Tajisa al occidente, el rió Yaya-Ayaya y el río Ajaju al noroccidente. El parque Chiribiquete se caracteriza por su diversidad de paisajes, desde planicies bajas cubiertas por selvas densas, hasta cerros rocosos (tepuyes) cubiertos de bosques bajos, desde aguas claras hasta aguas de color ámbar oscuro (Peñuela & von Hildebrand, 1999).. 5.1. Clima. Según la clasificación climática que Neyra y Luis (1996 en Peñuela & von Hildebrand, 1999) desarrollaron, basados en características altitudinales y de relieve de la cuenca del Amazónica Colombiana, el P.N.N. Chiribiquete pertenece a la zona III, caracterizada por: clima calido, con una temperatura media anual entre 24.5 y 26 ْ C; húmedo a muy húmedo, con humedad relativa anual entre 86% - 87%; con una estación seca bien definida entre los meses de diciembre y febrero, la. 24.

(27) precipitación media anual esta entre 2.500 – 3.000 mm. El brillo solar anual varia entre 1.300 y 1.700 horas al año y la evaporación entre 1.000 y 1.300 mm anuales. El viento presenta velocidades bajas, en las mañana la velocidad promedio varia entre 1.0 y 2.4 m/s y en la noche lo hace entre 0.4 – 0.8 m/s. (Duivenvoorden & Lips, 1993).. 5.2. Vegetación. Dentro del P.N.N. Chiribiquete se distinguen 10 tipos generales de vegetación: los rebalses, canaguchales y sabanas de Lagenocarpus, son formaciones vegetales que se inundan esporádicamente o permanecen de este modo; los primeros solo se inundan esporádicamente, están dominados. por. las. familias. Lecithidaceae,. Euphorbiaceae. y. Chrisobalanaceae; los dos últimos permanecen inundados casi todo el año, los canaguchales están dominados por asociaciones de la palma. Mauritiella. aculeata. y. Mauritia. flexuosa,. y. las. sabanas. de. Lagenocarpus están dominadas por la Cyperaceae Lagenocarpus. savanensis, junto con otras especies de poca altura como la ya mencionada palma Mauritiella aculeata, Wallacea insignis y Byrsonyma. cf. ciliata. Los bosques de planicie, los bosques de coluviones y los bosques de Bonnetia hacen parte de la vegetación de tierra firme, se desarrollan sobre suelos bien drenados y son florísticamente más diversos que los anteriores, los primeros están dominados por las familias Leguminosae, Sapotaceae, Euphorbiaceae, Lecythidaceae, Moraceae y Burseraceae, se encuentran entre los rebalses y los. 25.

(28) bosques adyacentes a las mesas; en los segundos predominan las familias Sapotaceae, Apocynaceae, Leguminosae y Arecaceae, están entre los bosques de planicie y los bosques de zonas rocosas;. por. ultimo, los bosques de Bonnetia se desarrollan sobre zonas rocosas y están dominados por las especies Bonnetia martiana Maguire y. Sefenelfederopsis chiribiquetensis. Las sabanas de Croton y Bonnetia, las sabanas de Vellozia phantasmagorica, las sabanas de Navia GarcíaBarrigae y los bosque de galería, son tipos de vegetación que se presentan sobre superficies rocosas y planas en la cima de las mesetas; las primeras están dominadas por especies arbustivas como. Croton sp., Gongylolepis martiana y Clusia chiribiquetensis asociadas con. Euraceae nitida Mart., Pochota coriaceae. y Tepuianthus. savannensis Maguire & Steyerm; las segundas como su nombre lo indica, están dominadas por Vellozia phantasmagorica y se encuentran sobre suelos rocosos con acumulaciones de arena; las terceras son plantas sin un sistema radicular especializado que crecen sobre roca desnuda, por ultimo, en los bosques de galería, se encuentran especies como Clathrotropis macrocarpa, Eschweilera punctata, Mauritiella. aculeata, helechos y ciperáceas, estos son bosques de transición entre los bosques de Bonnetia y las formaciones arbustivas (Peñuela & von Hildebrand, 1999).. 26.

(29) 5.3. Suelo. Los suelos del P.N.N. Chiribiquete pueden dividirse según su drenaje y presencia. de. podzolisación,. en. suelos. imperfectamente. a. bien. drenados, suelos escasamente a muy escasamente drenados y suelos podzolisados; según sus características químicas pueden dividirse en 9. (Duivenvoorden & Lips, 1993). Los suelos bien drenados pueden dividirse a su vez en los que se encuentran en lo planos de inundación y los de tierra firme. 1. Suelos bien drenados de planos inundables: de acuerdo a sus características químicas, se pueden distinguir 3 tipos de suelo: a. Suelos bien drenados, inundables y ricos: en el epipedon son moderadamente ácidos (pH 4.0 – 5.4) y en el subsuelo son. casi. neutros. relativamente. altos. (pH de. 5.6. –. calcio,. 6.8).. Tienen. magnesio. y. niveles fósforo. disponibles, los niveles de potasio y sodio intercambiables son relativamente bajos. Las reservas de nitrógeno y carbono están en un nivel relativamente bajo comparados con otros suelos del área. b. Suelos. bien. drenados,. inundables. y. moderadamente. pobres: en el epipedon son muy ácidos (pH 3.9 – 4.5) y en el subsuelo son moderadamente ácidos (pH 4.7 – 5.3), debido a altas concentraciones de aluminio. Tienen niveles bajos de calcio, magnesio y fósforo disponibles, así como de potasio y sodio. Los niveles de nitrógeno y carbono son. 27.

(30) relativamente altos comparados con otros planos de inundación. El porcentaje de hierro libre varia entre 2 – 3%. c.. Suelos bien drenados, inundables y pobres: en el epipedon son muy ácidos (pH 4.1 – 4.8) y en el subsuelo son ácidos (pH 4.6 – 4.9). Tienen los niveles más bajos de calcio, magnesio, fósforo, potasio y sodio, entre los suelos inundables del amazonas. Los niveles de nitrógeno y carbono son relativamente bajos.. 2. Suelos bien drenados de tierra firme: se encuentran en las terrazas de los ríos, y se caracterizan por la presencia de un horizonte B rojizo y arcilloso, en general son pobres, respecto a sus características químicas, pueden dividirse en Ali-Acrisols y Acri-Ferralsols: a) Ali-Acrisols: son suelos muy ácidos a moderadamente ácidos en el epidedon (pH 3.8 – 5.3) y en el subsuelo (pH 4.5 – 5.2). Los niveles de bases intercambiables como Ca, Mg, K, Na y el potasio disponible son bajos. En el horizonte B2 hay entre 2.3 – 5.1% de hierro libre. Las reservas de carbono y nitrógeno son relativamente altas. b) Acri-Ferralsols: son suelos desde muy ácidos a ácidos en el epidedon (pH 3.7 – 4.6) y desde ácidos hasta moderadamente ácidos en el subsuelo (pH 4.5 – 5.3). Los niveles de bases intercambiables como Ca, Mg, K, Na y el. 28.

(31) potasio disponible son muy bajos. El porcentaje de carbono en el epidedon es inferior respecto al de los AliAcrisols. Los niveles de hierro libre en el horizonte B2 van desde 2.3 – 0.7%.. Los suelos mal drenados están tanto en planos de inundación como en tierra firme: 1. Suelos mal drenados en planos de inundación: se encuentran en basines y depresiones entre los orillares, se caracterizan por su atmósfera reductiva y acidez debida a la presencia de hierro, pueden dividirse en moderadamente ricos y pobres. a) Suelos mal drenados y moderadamente ricos: el pH de la fase mineral es más ácido que en suelos bien drenados (4.6 a 0 – 20 cm. y 5.0 a 50 – 100 cm.). El calcio y el magnesio se encuentran en concentraciones altas, el porcentaje de carbono en la fase mineral es relativamente alto. b) Suelos mal drenados y pobres: el pH de la fase mineral es ácido (4.5 – 4.8 a 0 – 20 cm. y 4.7 -4.8 a 50 – 100 cm.). Las. bases. intercambiables. y. el. fósforo. disponible. presentan niveles bajos. El porcentaje de carbono de la fase mineral es más alto que el de los suelos bien drenados de las mismas zonas.. 29.

(32) 2. Suelos. mal. drenados. de. tierra. firme:. estos. suelos. son. principalmente pantanos inundados por lluvias, muy ácidos debido a la presencia de ácidos orgánicos y pobres.. Los suelos podzolisados, son suelos arenosos saturados de agua, con baja capacidad de retención de humedad. Es común que se formen complejos de aluminio, hierro y materia orgánica. En general son extremadamente pobres y muy ácidos. Los valore de pH van desde 2.4 – 4.2 en el epidedon y desde 4.3 -4.4 en el subsuelo. Los niveles de bases intercambiables y los de carbono son muy bajos.. 30.

(33) METODOS. 1. Lugar de muestreo El muestreo se llevó a cabo. en la cuenca de la estación biológica. Puerto Abeja, ubicada sobre el río Mesay, con coordenadas geográficas 0ْْ. 04’ 27’’ N - 72ْ. 27’ 05’’ W; frente al limite sur del P.N.N.. Chiribiquete. (Figura 1).. 2. Selección de las parcelas. Las parcelas fueron establecidas usando un mapa de la cuenca de Puerto Abeja, el cual se cuadriculó, y se escogieron 10 cuadrantes utilizando una tabla de números al azar; estos representaban la zona general de muestreo, dentro de los cuales se establecieron las parcelas. Las dimensiones de las 10 parcelas fueron 10 x 10 m, con subdivisiones de 2 x 2 m.; todas estaban ubicadas en bosque de tierra firme, 5 parcelas en bosque de tierra firme baja y 5 en bosque de tierra firme alta: la ubicación de estas se realizo teniendo en cuenta los limites establecidos con base en la homogeneidad y representatividad de la vegetación.. 31.

(34) 1.. Parcelas establecidas dentro de la cuenca de Puerto Abeja. Figura 1. 3. Muestreo. Se hicieron 7 muestreos, durante los meses Febrero, Marzo y Abril de 2002, se llevaron a cabo 2 muestreos por mes (con espacio de 1 semana entre ellos), excepto en Abril, mes en que se realizaron 3 muestreos (los muestreos 2 y 3 fueron continuos). Se colectaron los cuerpos fructíferos presentes dentro de cada parcela en cada muestreo. Solo se colectaron cuerpos fructíferos con diámetro del píleo mayor o igual a 1 cm. y que estuvieran en buen estado, es. 32.

(35) decir que el píleo, himenóforo y estípite estuvieran completos y conservaran su textura original.. 3.1. Manejo de las muestras. Los. agaricales. posteriormente. colectados. se. describieron. macroscópicamente,. se secaron y almacenaron por separado en bolsas. plásticas herméticas con sílica gel; de este modo se conservaron aptos para el trabajo de microscopía.. 4. Taxonomía. La determinación taxonómica se realizo siguiendo la metodología descrita por Singer (1975a) y Pegler (1983) teniendo en cuenta caracteres microscópicos, macroscópicos y el hábito de crecimiento. Las. descripciones. macroscópicas. se. hicieron. inmediatamente después de colectar los especimenes.. en. campo,. Los caracteres. microscópicos se obtuvieron en el laboratorio de hongos y líquenes de la Universidad de Antioquia.. Se usaron las claves taxonómicas en. Pegler (1983) para la determinación taxonómica definitiva.. 33.

(36) 5. Selección de los factores ambientales. Se trabajó la composición florística así como algunos factores ambientales para saber si influencian el desarrollo y la distribución de los agaricales. Los factores que se tuvieron en cuenta fueron las características edáficas (ver tabla 1) y la estructura del bosque (ver tabla 2). La composición florística se trabajó como todas las especies vegetales presentes en los sitios de muestreo y también se trabajó un subgrupo conformado por las especies vegetales reportadas en la literatura como capaces de establecer relaciones ectomicorrízicas. Se tuvo en cuenta la distancia geográfica entre los sitios de muestreo como una de las variables que podría explicar las diferencias entre parcelas, estas se obtuvieron por medio de un geo-posicionador satelital. Los datos de composición florística, factores ambientales y distancias geográfica entre parcelas fueron proporcionados por la Fundación Puerto Rastrojo.. Tabla 1. Variables edáficas consideradas. Espesor A Prof. Efect. A % ARENA A % LIMOS A % ARCILLA A %CA PA pH A Al A HUM % A CCC A BT A. 34.

(37) Ca A Mg A KA Na A Espesor B Prof. Efect. B % ARENA B % LIMOS B % ARCILLA B %CB PB pH B Al B HUM % B CCC B BT B Ca B Mg B KB Na B Tabla 2. Estructura del bosque, variables consideradas.. Rangos de altura Rangos diamétricos Área basal. 6. Análisis estadístico Se trabajó con matrices de distancia, con datos de composición de especies tanto de agaricales como de plantas, así como con datos de las variables ambientales consideradas.. Las matrices de especies. fúngicas y vegetales usadas, son matrices con datos categóricos; frecuencias en el caso de los agaricales y presencia – ausencia en el. 35.

(38) caso de las especies vegetales. Las matrices de los factores ambientales contienen datos cuantitativos.. 6.1. Análisis de Varianza. Se trabajó bajo el diseño experimental de bloques completamente al azar, con la prueba no paramétrica de Friedman (1937, 1940).. La. hipótesis nula es que no hay diferencias en la frecuencia de cada especie en los 10 sitios muestreados. Se asumió independencia entre las especies de agaricales. Los análisis se obtuvieron con el programa estadístico SPSS 11.0.. 6.2. Análisis de Similitud Se usó el índice de similitud de Steinhaus para agrupar los sitios según su composición de agaricales.. Se escogió este índice por ser una. medida consistente de similitud cuando se cuenta con datos de frecuencias, da el mismo peso a especies poco frecuentes y a especies muy frecuentes. De esta forma se calculó la distancia entre sitios, con el fin de comparar cada par de parcelas en cuanto a su composición de especies de agaricales.. Se analizaron las matrices (composición. general de agaricales, agaricales ectomicorrízicos, saprofíticos y terrícolas) y se obtuvieron dendrogramas usando análisis jerárquico aglomerativo, y el algoritmo UPGMA (Unweighted arithmetic average,. 36.

(39) Sneath & Sokal, 1973). De esta forma se obtuvieron dendrogramas de acuerdo a la similitud mas alta entre sitios. El análisis se llevo a cabo con el programa R-package 4.0 (Legendre & Vaudor, 1991).. 6.3. Pruebas de Mantel. Se aplicó una serie de pruebas de Mantel para saber que grado de correlación existe entre la composición florística, las características edáficas, la estructura del bosque, la distancia geográfica entre parcelas y la composición de agaricales observada, teniendo en cuenta la autocorrelación de estas variables y la intercorrelación entre ellas. Lo anterior con el fin de encontrar en qué medida los factores ambientales considerados pueden explicar las diferencias en la composición de agaricales encontrada en las parcelas. Para las matrices de composición de agaricales se usó el índice de similitud de Steinhaus. Para las matrices de vegetación, se usó el coeficiente de similitud de Jaccard, por ser apropiado para datos binarios del tipo presencia – ausencia. Para las matrices de características edáficas y de estructura del bosque se usó el coeficiente de similitud de Steinhaus, por ser apropiado para datos cuantitativos. A la matriz de distancia geográfica se le aplico el coeficiente de distancia euclidiana, por ser adecuado para datos cuantitativos que son dimensionalmente homogéneos.. 37.

(40) 6.3.1. Prueba simple Se hicieron pruebas usando 2 matrices en todos los casos, se correlacionó la matriz de composición de agaricales y sus subgrupos con. las. variables. ambientales. consideradas;. así. mismo,. se. correlacionaron las variables ambientales entre ellas. Las pruebas se realizaron con el programa programa R-package 4.0 (Legendre & Vaudor, 1991).. 6.3.2. Prueba parcial Se hicieron pruebas que involucraron tres matrices con el objetivo de probar la correlación entre la matriz de composición de agaricales (y sus subgrupos) con una segunda matriz de datos de un factor ambiental; mientras se controla el efecto de una tercera matriz con datos de un factor ambiental diferente, de este modo se aísla el efecto del segundo factor. Se realizó el mismo procedimiento con la composición floristica.. Para esta prueba se usó el programa R-. package 4.0 (Legendre & Vaudor, 1991).. 38.

(41) RESULTADOS. 1. Composición de especies Durante los 3 meses de muestreo, se encontraron 103 especies (24 especies y 79 morfoespecies) de hongos agaricales, dentro de 28 géneros en 6 familias. Este grupo se dividió según su rol ecológico en tres. subgrupos:. saprofíticos,. ectomicorrízicos. y. terrícolas.. Se. encontraron 85 especies en bosque de tierra firme baja y 64 especies en bosque de tierra firme alta. Entre estas, 39 se encontraron exclusivamente en bosque de tierra firme baja y 18 exclusivamente en bosque de tierra firme alta. En el anexo 1 se puede encontrar la lista de especies pertenecientes a cada grupo ecológico.. La familia. dominante en todos los sitios fue la familia Tricholomataceae, con un total de 62 especies; seguida de la familia Entolomataceae, con 21 especies.. Tabla 3. 3. Numero de especies de los grupos ecológicos de agaricales en cada bosque. Tipo de Bosque. Ectomicorrízicos. Saprofíticos. Terrícolas. Total. a. b. a. b. a. b. a. b. TFB. 9. 7. 50. 21. 26. 11. 85. 39. TFA. 10. 8. 31. 3. 22. 7. 64. 18. Total. 17. 53. 33. 103. a. Numero total de especies b. Especies encontradas exclusivamente en este bosque.. 39.

(42) 2. Análisis de Varianza. La frecuencia de aparición de agaricales en las diferentes parcelas de muestreo se incluye en el anexo 4.. No se encontraron diferencias. significativas (α < 0.05, α < 0.01 ) en las frecuencias de los agaricales entre ninguno de los 10 sitios muestreados ya sea al considerarlos globalmente o por grupo ecológico (tabla 5).. Tabla 5. 5. Valores de la prueba de análisis de varianza de Friedman.. G.L.. X2(0.05). *. X2(0.01) *. X2. Composición General Ectomicorrízicos Ectomicorrízicos. 102. 126.574. 138.134. 26.593. 17. 27.587. 33.409. 5.255. Saprofíticos. 53. 70.993. 79.843. 41.491. Terrícolas. 33. 47.400. 54.776. 6.206. * Valor critico de X2. 3. Similitud entre los lugares muestreados de acuerdo a la composición de especies. La similitud entre parcelas se analizó con base en la frecuencia de las especies (Anexo 4).. El resultado, con respecto a la composición. general de agaricales sugiere que se pueden diferenciar 2 grupos principales dentro de los sitios (Fig. 2), con un coeficiente de similitud de 0.45. Los sitios 1 al 5 aparecen en un grupo y los sitios 6 al 10 en. 40.

(43) otro. Este agrupamiento coincide con la ubicación de las parcelas en los bosques, ya que las parcelas 1 a la 5 se encontraban en bosque de tierra firme baja, mientras que las parcelas 1 a la 6 estaban ubicadas dentro del bosque de tierra firme alta. Dentro de estos dos grupos se pueden observar 2 agrupamientos. Dentro el grupo 1, los sitios 1, 2 y 3 están separados de los sitios 4 y 5; estos 2 últimos presentan el coeficiente de similitud más alto entre todos los sitios (0.8714). Dentro del grupo 2, el sitio 6 se separa de los sitios restantes. Aunque en el dendrograma (Fig. 2) se aprecian estos agrupamientos, los porcentajes de similitud entre los sitios (Anexo 2) tienden a ser altos, por ejemplo, los sitios 1 y 9 que presentan la mayor diferencia, son 45% similares. Se realizó el mismo procedimiento con los tres grupos ecológicos de agaricales estudiados. En el caso de los Agaricales ectomicorrízicos, el dendrograma (Fig. 3) muestra los mismos 2 grandes grupos que se aprecian en la figura 1, con la diferencia de que los sitios 6 y 10 son los que presentan el coeficiente de similitud mas alto (0.9333) y el sitio 7 es el que se encuentran mas lejos del resto de sitios.. El. dendrograma obtenido para los agaricales saprofíticos (Fig. 4), muestra los mismos dos grandes grupos.. La diferencia (respecto a la. composición general) es que los sitios 3 y 4 son los más cercanos dentro del primer grupo, y los sitios 7 y 8 son los más cercanos dentro del segundo grupo, ambos con un coeficiente de similitud de 0.81. El análisis de similitud para los Agaricales terrícolas (Figura 5) muestra el mismo agrupamiento que se obtiene con todas las especies de agaricales, la única diferencia es que el sitio mas alejado es el sitio 8, pero aun así sigue siendo el mas cercano al sitio 9. Los valores de similitud para todos los casos, se encuentran en el Anexo 2..

(44) Figura 2. Dendrograma UPGMA generado para la composición general de agaricales de los sitios muestreados, usando el índice de similitud de Steinhaus.. Figura 3. Dendrograma UPGMA generado para la composición de agaricales ectomicorrízicos de los sitios muestreados, usando el índice de similitud de Steinhaus.. Figura 4. Dendrograma UPGMA generado para la composición de agaricales saprofíticos de los sitios muestreados, usando el índice de similitud de Steinhaus.. Figura 5. Dendrograma UPGMA generado para la composición de agaricales terricolas de los sitios muestreados, usando el índice de similitud de Steinhaus.. 42.

(45) 4. Relación entre composición de especies y variables ambientales. Las. pruebas. de. Mantel mostraron. el. efecto de las. variables. ambientales y la distancia geográfica sobre la composición de agaricales.. Los resultados de las pruebas simples (Tabla 5), indican. que la variable más importante influenciando la composición general de agaricales, así como la composición de agaricales ectomicorrízicos y terrícolas, es la composición florística (Mantel r entre 0.73 – 0.77, p <0.002), especialmente la que establece relaciones ectomicorrízicas (Mantel r. entre 0.76 – 0.80, p <0.002); seguida de la distancia. geográfica entre sitios muestreados (Mantel r entre -0.54 y -0.67, p <0.003). En el caso de los agaricales saprofíticos, el factor que muestra correlación mas alta es la distancia geográfica entre parcelas (Mantel r. -0.83, p <0.001), seguido de la composición florística. La. estructura del bosque muestra una correlación menor pero significativa (α < 0.05 ) para estos grupos (Mantel r entre 0.33 y 0.48, p <0.03); excepto para los agaricales ectomicorrízicos, que no muestran correlación con la estructura del bosque. Las características edáficas muestran correlación positiva con la composición de todos los grupos de agaricales, (Mantel r entre 0.33 y 0.43, p <0.02).. Las únicas. variables que mostraron correlación entre ellas son la composición florística y la distancia geográfica entre parcelas (Mantel r = -0.665, p <0.01). Las pruebas parciales (Tabla 6) mostraron el efecto de cada variable dado que cada una tiene estructura espacial, y que puede existir intercorrelación entre ellas; de este modo se encontró que las. 43.

(46) características edáficas sin el efecto de la distancia geográfica, no están. significativamente. correlacionadas. con. la. composición. agaricales. (Mantel r entre -0.0002 y -0.009, p <0.46).. de. De hecho,. cuando se remueve el efecto de la distancia geográfica en las otras relaciones probadas (agaricales vs. vegetación y agaricales vs. estructura) la correlación disminuye en todos los casos, pero sigue siendo. significativa. (α. <. 0.05),. excepto. para. los. agaricales. ectomicorrízicos, los cuales no presentan correlación ni con la estructura del bosque ni con la distancia geográfica entre parcelas. La composición. florística. sigue. mostrando. correlación. positiva. significativa con la composición de agaricales al remover el efecto de la estructura del bosque, las características edáficas y la distancia geográfica entre parcelas; sin embargo solo se aprecia una diferencia grande en el (r) cuando se remueve el efecto de la distancia geográfica entre parcelas. Lo mismo ocurre con la relación entre la estructura del bosque y la composición de agaricales, excepto para los agaricales ectomicorrízicos, como ya se mencionó. Al remover el efecto de la distancia geográfica entre parcelas de la relación entre la composición florística y los otros factores probados (estructura del bosque y características edáficas), se ve que no hay correlación significativa (α < 0.05) en ninguno de los casos (Mantel r entre 0.5 y 0.12, p <0. 33). Ver los valores (r) y (p) de las pruebas de Mantel simples en la tabla 5 y parciales en la tabla 6. En la figura 6 se presenta una síntesis de los factores correlacionados con cada grupo de agaricales según la magnitud de su correlación.. 44.

(47) * Tabla 5. 5. Coeficientes (r) y probabilidad (p) de la prueba de Mantel ( α < 0.05) para los resultados de las pruebas simples. A: Composición general de agaricales. A1: composición de agaricales ectomicorrízicos. A2: composición de agaricales saprofíticos. A3: composición de agaricales terrícolas. B: composición florística. B1: composición de vegetación ectomicorrízica. C: estructura del bosque. D: características edáficas. E: distancia geográfica.. Matriz. r. p. AB. 0.754890. 0.0010*. A1B. 0.734669. 0.002*. A2B. 0.651258. 0.001*. A3B. 0.770002. 0.002. AB1. 0.768576. 0.001*. A1B 1. 0.765492. 0.001. A2B 1. 0.673837. 0.001*. A3B 1. 0.800227. 0.002*. AC. 0.478539. 0.008*. A1C. 0.253528. 0.0590. A2C. 0.328877. 0.030. A3C. 0.455829. 0.0070*. AD. 0.368027. 0.0390*. A1D. 0.329052. 0.0450. A2D. 0.545833. 0.003*. A3D. 0.455282. 0.0210*. AE. -0.6306. 0.0030*. A1E. -0.5378. 0.004*. A2E. -0.8280. 0.0010*. A3E. -0.6693. 0.001. BC. 0.126049. 0.1720. B1C. 0.139178. 0.1420. BD. 0.587935. 0.0100. B1D. 0.564261. 0.000121. BE. -0.6613. 0.0010. *. B1E. -0.6657. 0.0010. *. CD. 0.063397. 0344520. CE. -0.1385. 0.1950. DE. -0.6531. 0.0040. *. *. *. *. *. * *. *. 45.

(48) Tabla 6. Coeficientes (r) y probabilidad (p) de la prueba de Mantel (* α < 0.05) para los resultados de las parciales. Para la explicación de los nombres de las matrices ver leyenda de tabla 5.. Matriz. r. p. AB│C. 0.797383. 0.0010. A1B│C. 0.732287. 0.0030*. A2B│C. 0.650915. 0.001. A3B│C AB│D A1B│D. 0.806988 0.715981 0.708515. Matriz *. *. ………………………. r. p. A3C│E. 0.493471. 0.0060. AD│E. -0.0746. 0.3370. A1D│E. -0.0348. 0.4640. 0.0030. *. A2D│E. 0.011662. 0.4030. 0.0010. *. A3D│E. 0.032148. 0.3800. 0.0010. *. AE│B. -0.2671. 0.0520. *. A1E│B. -0.0102. 0.2189. *. A2B│D. 0.487392. 0.0010. A3B│D. 0.697472. 0.0040*. A2E│B. -0.6981. 0.0010*. AB│E. 0.580349. 0.0040*. A3E│B. -0.3345. 0.0240*. A1B│E. 0.599307. 0.0050*. AE│ B1. -0.2446. 0.0740. A2B│E. 0.246487. 0.0460*. A1E│ B1. -0.0588. 0.2900. A3B│E. 0.587415. 0.0060. *. A2E│ B1. -0.6882. 0.0010*. AB1│C. 0.812932. 0.0010*. A3E│ B1. -0.3052. 0.0300*. A1B 1│C. 0.762288. 0.0010. AE│C. -0.6489. 0.0030. A2B 1│C. 0.671596. 0.0010*. A1E│C. -0.5247. 0.0040*. A3B 1│C. 0.835922. 0.0020*. A2E│C. -0.8366. 0.0010*. AB1│D. 0.737052. 0.0020. *. A3E│C. -0.6876. 0.0010. A1B 1│D. 0.743721. 0.0010*. AE│D. -0.5542. 0.0040*. A2B 1│D. 0.528858. 0.0080*. A1E│D. -0.4516. 0.0060*. A3B 1│D. 0.739155. 0.0040*. A2E│D. -0.7432. 0.0010*. AB1│E. 0.610658. 0.0040*. A3E│D. -0.5517. 0.0030*. A1B 1│E. 0.647674. 0.0020*. BC│D. 0.109969. 0.2130. 0.293015. 0.0300. *. BC│E. 0.063527. 0.2950. 0.0060. *. BD│E. 0.274620. 0.0660. *. B1C│D. 0.122551. 0.1620. A2B 1│E A3B 1│E. 0.639386. *. AC│D. 0.490554. 0.0080. A1C│D. 0.246485. 0.0650. A2C│D. 0.351913. *. *. B1C│E. 0.063527. 0.2950. 0.0250. *. B1D│E. 0.229060. 0.0780. BE│C. -0.6553. 0.0010*. B1E│C. -0.6591. 0.0010. *. BE│D. -0.4526. 0.0020. *. B1E│D. -0.4753. 0.0010*. CD│E. -0.0361. 0.4090. A3C│D. 0.480516. 0.0060. *. AC│E. 0.508937. 0.0070. *. A1C│E. 0.214409. 0.080. A2C│E. 0.385705. 0.0180*. *. 46.

(49) Figura 6 6. Síntesis de las relaciones principales entre conjuntos de variables. Los valores en las flechas son los valores (r) obtenidos en las pruebas parciales de Mantel. Para la explicación de los símbolos ver leyenda de tabla 5.. A.. B. 0.51. 0.58 r= 0.51. r = -0.63 -0.66 -0.45. 0.60 0.58 r= 0.51. 0.61 r = 0.61. -0.63. r = -0.63 -0.66 -0.45. r = -0.66 -0.66 -0.47. 0.61 r0.65 = 0.61. -0.54 -0.63. r = -0.66 -0.66 -0.47. D.. C. 0.39 0.39 0.58 0.25 r= 0.51. -0.66 -0.45. r = -0.63. 0.50 0.61 0.29 r = 0.61. -0.83 -0.69 -0.70 -0.63. r = -0.66 -0.66 -0.45. 0.58 r 0.59 = 0.51. -0.66 -0.45. r = -0.63. 0.61 r =0.64 0.61. -0.31 -0.67 -0.63. r = -0.66 -0.66 -0.47.

(50) ANALISIS DE RESULTADOS. 1. Composición de especies. En términos generales puede verse que el bosque de tierra firme baja presenta una mayor riqueza que el bosque de tierra firme alta, con cerca de 24% más especies; sin embargo, del total de especies reportadas, cerca de la mitad son exclusivas de alguno de los dos bosques.. Esta diferencia en la riqueza de los dos tipos de bosque. puede deberse a la mayor riqueza de especies vegetales que presenta el bosque de tierra firme baja (Phillips, et al. 2002a), lo que permite la ocurrencia de un mayor número de hospederos potenciales; de hecho este bosque contiene 14.3% de especies vegetales ectomicorrízicas, mientras que el bosque de tierra firme alta contiene 8.5% (Phillips, et al. 2002a). La familia más frecuente en los dos tipos de bosque es la familia Tricholomataceae, la cual contiene principalmente géneros saprofíticos.. Este es el grupo ecológico de agaricales con mayor. número de especies en los dos bosques, aunque esto es más notorio en el bosque de tierra firme baja (TFB).. Es probable que este bosque. contenga más biomasa que el de tierra firme alta (TFA) (Área basal en TFB 4.0 m2/0.1 Ha. vs. 2.0 m2/0.1 Ha en TFA; producción anual de. hojarasca en TFB 715.5 g/m2 vs. 579.3 g/m2 en TFA) (Phillips, et al. 2002 b,c), lo cual ofrece mayor cantidad de recursos. para los. agaricales saprofiticos, favoreciendo la coexistencia de un número 48.

(51) mayor de especies de estos, (Huston, 1994 en Lodge, et al. 1995); además, algunos descomponedores son género específicos y la mayor riqueza en géneros corresponde al bosque de tierra firme baja (ca. 175 en TFB vs. ca. 75 en TFA, Phillips, et al. 2002).. La familia. Entolomataceae familia con gran número de géneros ectomicorrízicos y terrícolas, es la segunda más frecuente, con un número similar de especies de agaricales ectomicorrízicos y terrícolas en los dos bosques. Es notorio, sin embargo, el número inesperadamente bajo de especies de estos grupos que se encontraron durante el muestreo, pues en otros estudios llevados a cabo en Colombia y otras zonas neotrópicales,. se. ha. encontrado. un. alto. numero. de. especies. ectomicorrízicas (Lodge, et al. 1995; Ovrevo, 1996; Caro, 2000; Matallana, et al. 2002; Boeckhaut, et al. 1989; Franco et al. 2000). Debido a que los muestreos se han desarrollado principalmente en bosques de roble y páramos de la zona andina, existe muy poca información sobre las relaciones ectomicorrízicas en los bosques húmedos tropicales.. Es probable que muchas de las especies que. hemos clasificado como terrícolas sean especies ectomicorrízicas que aun no se han reportado, y que varias de las especies saprofíticas puedan ser facultativamente ectomicorrízicas. Dado que los hongos ectomicorrízicos muestran diferentes rangos de hospederos (Arnolds, 1981), es posible que los hongos de este tipo tengan rangos más amplios en las zonas bajas que los que presentan en robledales (Keizer & Arnolds, 1995), por lo cual se encuentra un menor número de este tipo de especies en el presente muestreo. Un aspecto importante que se debe tener en cuenta, es que los robledales han sido extensamente. 49.

(52) estudiados en esta materia y los muestreos que se han llevado a cabo en estos ecosistemas han sido bastante extensos y continuados (Lodge, et al. 1995; Ovrevo, 1996; Caro, 2000; Matallana, et al. 2002; Boeckhaut, et al. 1989; Franco et al. 2000); teniendo en cuenta que la fructificación de muchos agaricales es periódica (muchas veces anual), la probabilidad de haber colectado en este estudio apenas una fracción de la micota de estos bosques, es considerable. Se necesitan muestreos más extensos para obtener un número de especies de agaricales más aproximado a la realidad y más comparable con los inventarios de otras zonas mas estudiadas. A pesar de lo anterior, es evidente la gran diversidad de agaricales que se encuentra en los bosques de tierra firme de la Amazonía, ya que en un muestreo relativamente corto como este se encontraron 103 morfoespecies en 28. géneros,. comparado con. estudios similares realizados en. robledales colombianos (con una doble intensidad de muestreo), donde se ha encontrado un máximo de 47 morfoespecies en 17 géneros (Caro, 2000; Machado y Matallana, 2002).. 2. Análisis de Varianza de los sitios muestreados. La prueba realizada indica que no hay diferencia en la frecuencia de agaricales entre los sitios muestreados al analizarlos globalmente o por grupos ecológicos. A partir de esto podemos decir que los agaricales como grupo general y como grupos ecológicos son generalistas y se encuentran en cualquier lugar donde puedan obtener sustratos. 50.

(53) adecuados para su desarrollo. Sin embargo sabemos que existe cierta especificidad entre los agaricales y el tipo de sustrato vegetal que pueden desdoblar (saprofíticos), así como entre plantas y agaricales capaces de establecer relaciones ectomicorrízicas (Boddy, et al. 1988). Además, se ha visto que la especificidad de los agaricales saprofíticos y ectomicorrízicos no es estricta, en muchos casos es familia – específica (Lodge & Cantrell, 1995). De este modo, puede suceder que una misma especie se encuentre en dos bosques diferentes, asociada a diferentes géneros o especies de una misma familia.. Para encontrar. diferencias en la composición de agaricales en estos casos, tendría que llevarse a cabo un muestreo más detallado, con anotaciones de campo acerca del género y especie de la planta que sirve de sustrato o está asociada al hongo colectado. A pesar que las diferencias encontradas no son significativas, estas existen a nivel de especies como se observó a través de los análisis de similitud.. 3. Similitud entre los lugares muestreados de acuerdo a la composición de especies. A pesar que en la figura 2 se aprecia un agrupamiento que separa las parcelas ubicadas en los diferentes tipos de bosque, vemos según los coeficientes de Steinhaus (anexo 2) que la similitud entre ellas sigue siendo alta. Aunque ya se mencionó que el bosque de tierra firme baja es relativamente más rico en especies que el de tierra firme alta, al ver la composición general detalladamente, no se encuentra una disimilitud. 51.

(54) alta, los dos sitios comparten un gran número de especies. Lo mismo ocurre en el caso de los agaricales saprofíticos y terrícolas. No es el caso de los agaricales ectomicorrízicos, donde los coeficientes de similitud entre los dos grupos obtenidos son menores (entre 0.13 y 0.5).. La relación más estrecha de este grupo de agaricales. vegetación hace que la. con la. variación entre sitios con diferencias de. composición florística sea mayor.. También. puede verse que, en. cuanto a la composición de agaricales general, ectomicorrízicos y terrícolas, las parcelas 4 y 5 están separadas de las otras parcelas ubicadas en bosque de tierra firme baja. Estas 2 parcelas presentaban algunas diferencias en cuanto a composición florística,. con una. abundancia mayor de las familias Burseraceae y Euphorbiaceae (Phillips,. et. al.. 2002b). considerando. que,. los. agaricales. ectomicorrízicos se ven influenciados por los cambios en la vegetación, esto explicaría que se encuentran diferencias entre los sitios, así sean pequeñas.. El que se de el mismo agrupamiento en los agaricales. terrícolas, puede indicar que muchos de ellos pueden ser capaces de establecer relaciones ectomicorrízicas de forma facultativa aunque no estén reportados en la literatura como especies ectomicorrízicas. En el caso de los agaricales saprofíticos, existe una relativa uniformidad en su distribución en todos los lugares muestreados; esto puede deberse a que estos hongos no tienen una especificidad de sustrato estricta y pueden desarrollarse en lugares donde encuentren hojarasca y madera muerta disponible (Boddy, et al. 1988), todos los sitios muestreados llenaban estas condiciones.. A partir de esto se puede. pensar que este grupo de agaricales se encuentra mas condicionado. 52.

(55) por la cantidad de sustrato disponible que por la calidad y/o composición del sustrato.. 4. Relación entre composición de especies y variables ambientales. A través de las pruebas parciales de Mantel, se puede ver que la variable que mejor explica la distribución diferencial de los grupos de agaricales es la composición florística, más específicamente la composición florística ectomicorrízica (Fig. 6a), excepto para los agaricales saprofíticos, donde la variable que mejor lo hace es la distancia geográfica entre parcelas, seguida de la estructura del bosque (Fig.. 6b).. La composición. florística. mantuvo. una correlación. significativa (α < 0.05) cuando se removieron los otros factores (r entre 0.29 y 0.65), esto quiere decir que las parcelas con composición florística similar también albergan una composición de agaricales similar. Los dos bosques que se muestrearon difieren principalmente en cuanto a su composición florística (Phillips, et al. 2002a) y vemos en los dendrogramas que las parcelas se distribuyen básicamente en 2 grupos; el primer grupo contiene todas las parcelas ubicadas en el bosque de tierra firme baja y el segundo, todas las ubicadas en bosque de tierra firme alta. De este modo podemos ver que los agaricales son sensibles a los cambios en la composición. de la vegetación,. especialmente el grupo de los ectomicorrízicos; ya sea porque son sustrato – específicos en cierto grado (saprofíticos) o por las relaciones ectomicorrízicas que establecen con las plantas. Además, la correlación. que. muestra. la. vegetación. ectomicorrízica. con. la. 53.

(56) composición general de agaricales, así como con sus subgrupos es un poco más alta que la que muestra la composición florística total (Fig 6a, b, c, d). Esto sugiere que en los tres grupos ecológicos de agaricales, se. encuentran. ectomicorrízicas. hongos de. forma. capaces facultativa,. de los. establecer cuales. no. relaciones han. sido. reportados aún como hongos ectomicorrízicos; maxime si se tiene en cuenta que los bosques húmedos tropicales albergan una gran diversidad potencial de agaricales ectomicorrízicos que no ha sido documentada (Lodgel et al. 1995).. La distancia geográfica entre parcelas está correlacionada con la composición. de. los. grupos. saprofíticos. y. terrícolas,. siendo. especialmente alta para los primeros (Mantel r = 0.7432) (Fig. 5c). De esto podemos decir que las parcelas mas alejadas entre ellas son las que más difieren en su composición de agaricales saprofíticos y terrícolas; dado que el micelio subterráneo se extiende por varios metros en el bosque (Alexopoulos, 1996), la probabilidad de encontrar cuerpos fructíferos del mismo tipo en dos sitios, aumenta entre más cercanos sean estos sitios.. Esta afirmación ayuda a explicar el. agrupamiento que se ve en los dendrogramas (Fig. 4 y 5), ya que las parcelas 1, 2, 3, 4 y 5 estaban cerca entre ellas y distanciadas de las parcelas 6, 7, 8, 9 y 10 que a su vez son cercanas entre ellas. En el dendrograma obtenido para los agaricales saprofíticos (Fig. 4) se observa que los sitios más similares corresponden a los que estaban ubicados más cerca, y viceversa.. La correlación mas alta para los. agaricales terrícolas fue con la composición florística ectomicorrízica,. 54.

(57) aún así, la estructura del bosque y la distancia geográfica entre parcelas juegan un papel importante en las diferencias observadas (Fig. 5d).. El último de los factores que mostró correlación con la composición de agaricales al remover el efecto de la distancia geográfica, fue la estructura del bosque.. Las parcelas con una estructura similar. albergan una composición de agaricales similar.. La estructura del. bosque no esta correlacionada significativamente con la composición florística, así que la correlación con la composición de agaricales puede producirse debido a que los agaricales se adaptan a las condiciones microclimáticas. que producen. las diferencias en los rangos. diamétricos, rangos de altura y área basal (cantidad de luz recibida, humedad a nivel del suelo, cantidad de sustrato utilizable). Por ejemplo, los hongos que. solo pueden fructificar con una buena intensidad. lumínica, no se encuentran el lugares donde el dosel es muy cerrado, y esto tiende a suceder en los lugares donde los rangos de altura y diamétricos. de. ectomicorrízicos. los. árboles. no. mostraron. son. mayores.. correlación. Los. agaricales. significativa. con. la. estructura del bosque; estos hongos están bien adaptados a vivir bajo esta relación simbiótica, así que es probable que se desarrollen donde se encuentre su planta hospedera sin que otros factores como la estructura del bosque, las características edáficas o la distancia geográfica entre parcelas afecten su frecuencia de modo significativo. No se encontró información sobre las preferencias microclimáticas de los agaricales; sin embargo en este estudio se encuentra una. 55.

(58) correlación. significativa. entre. la. estructura. del. bosque. y. la. composición de agaricales, por lo que vale la pena llevar a cabo estudios mas específicos sobre el tema para conocer mejor la biología de estos hongos.. Respecto a las características edáficas, se puede ver que los agaricales no son muy sensibles a los cambios de espesor, textura, pH, contenido de macro y microelementos de los estratos A y B del suelo. Es posible que sean más sensibles a los cambio en la concentración de nitrógeno biodisponible, pero estas variables no se midieron. Por ejemplo, se ha visto que la forma de nitrógeno que es mejor asimilada por los agaricales es el amonio y los aminoácidos vegetales (Boddy, et al. 1988).. En resumen, los agaricales ectomicorrízicos mostraron una correlación alta con la composición florística (Fig. 5b), sin embargo su composición en los dos bosques muestreados no presentan diferencia significativa. Esto refleja que la relación simbiótica hongo – planta, por ser familia – específica. (Arnolds,. 1981),. le. da. al. hongo. flexibilidad. para. desarrollarse en lugares con diferencias en composición florística; de modo que su condición ectomicorrízica no limita su distribución, pues el hongo es capaz de asociarse a diferentes géneros y especies.. Los agaricales. terrícolas muestran. mayor correlación. con. la. composición florística ectomicorrízica, sin embargo la estructura del bosque y distancia geográfica entre las parcelas (en su orden) también. 56.