Rev. Latin. Perinat. 17 (1) 2014
RESUMEN
El objetivo fue evaluar la frecuencia e identificar factores de riesgo asociados a la inserción velamentosa del cordón (IVC), así como cuantificar la asociación entre ésta y los resultados perinatales y obstétricos. Como casos se seleccionaron todos los nacimientos con diagnóstico de IVC y como grupo control aquellas pacientes sin dicho diagnóstico. Se recogió información sobre factores de riesgo y resultados perinatales. Para identificar los factores de riesgo y los variables asociados a los efectos perinatales adversos de la IVC se calcularon odds ratio crudas y ajustadas mediante la regresión logística no condicionada. Se concluyó que la IVC tiene una baja incidencia (0,91%). La placenta previa y el embarazo gemelar son factores de riesgo de IVC y ésta aumenta la probabilidad de cesárea, de ingreso del recién nacido en la unidad de cuidados intensivos y se asocia a fetos pequeños para la edad gestacional.
PALABRAS CLAVE:Inserción velamentosa del cordón umbilical; Riesgo perinatal; Riesgo fetal. ABSTRACT
The objective was to evaluate the frequency and identify risk factors associated with velamentous cord insertion (IVC) and to quantify the association between it and obstetric and perinatal outcomes. As all births cases diagnosed with IVC and control group those patients without such a diagnosis were selected. Information on risk factors and perinatal outcomes was collected. To identify risk factors and associated adverse perinatal effects of variables IVC crude odds
ratios were calculated and adjusted by unconditional logistic regression.
It was concluded that IVC has a low incidence (0.91%). Placenta previa and twin pregnancy are risk factors for IVC and this increases the likelihood of cesarean income in newborn intensive care unit and is associated with small for gestational age fetuses. KEYWORDS:Velamentous umbilical cord insertion; Risk perinatal factors; Perinatal outcome.
INTRODUCCIÓN
La inserción velamentosa del cordón umbilical (IVC) es una condición en la cual éste se inserta en las membranas ovulares, entre el amnios y el corion, y no sobre la masa placentaria, existiendo un segmento de longitud variable del mismo que se encuentra desprotegido de la gelatina de Wharton (1,2).
Su incidencia varía entre el 0,1 y el 2,4 % de las gestaciones3 aunque en los embarazos gemelares se ha descrito una incidencia cercana al 15% (4,5) alcanzando hasta un 28% en gestaciones triples (6). Esta condición se ha asociado con complicaciones obstétricas que incluyen el bajo peso al nacer, la prematuridad y las anomalías congénitas (7, 8, 9). Así mismo se relaciona con puntuaciones bajas del índice de Apgar, alteraciones del registro cardiotocográfico y parto mediante cesárea urgente, debido probablemente a la falta de protección de la gelatina de Wharton que hace que los vasos del cordón sean más vulnerables a la compresión y laceración durante las contracciones de parto y los movimientos fetales (10, 11).
En cuanto a los factores de riesgo de IVC, parece
ARTÍCULO ORIGINAL
Inserción velamentosa de cordón: factores de riesgo y
resul-tados perinatales.
Velamentous cord insertion: risk factors and perinatal outcome.
* Dra. Mariña Naveiro Fuentes
* Dra. Rocio Sánchez Ruiz
* Dra. S. Ruíz Durán
* Dra. Virginia Gómez Vázquez
* Dra. Maria Paz Carrillo Badillo
**Dr. Jose Luis Gallo Vallejo
**Dr. Alberto Puertas Prieto
Servicio de Ginecología y Obstetricia. Hospital Universitario Virgen de las Nieves.
existir una asociación entre ésta y la patología placentaria, como la placenta previa o de inserción baja (12). Así mismo se ha observado un aumento de IVC en gestaciones obtenidas por técnicas de reproducción asistida (TRA) (13). Recientemente Räisänen et al (14) observaron una relación entre la IVC y la nuliparidad, la obesidad, el tabaquismo, la placenta previa y la infertilidad.
Son escasos los estudios epidemiológicos que buscan identificar marcadores o factores de riesgo así como los que consideran los resultados perinatales en las gestaciones con IVC, por lo que el objetivo del presente estudio fue identificar dichos factores de riesgo. Objetivos secundarios fueron analizar la frecuencia de IVC y evaluar su asociación con resultados perinatales adversos.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se diseñó un estudio observacional retrospectivo con metodología de casos y controles. Como fuente de datos (casos y controles) se utilizó el registro de nacimientos del Hospital Universitario “Virgen de las Nieves” de Granada entre enero de 2009 y julio de 2012, se trata de un hospital de tercer nivel que atiende una media de 4000 partos anuales. Dicho registro recoge todos los nacimientos de fetos de más de 24 semanas de gestación o con peso superior a 500 g.
Se definieron como casos todos aquellos registros que presentaban diagnóstico de IVC, dicho diagnóstico se realiza, una vez finalizado el parto, mediante el examen de la placenta por el personal que lo atiende (matrona o ginecólogo) para identificar alteraciones de la misma o de la inserción del cordón umbilical. En este periodo de 3 años y 7 meses se han identificado 128 casos con criterios de inserción velamentosa del cordón umbilical.
Se ha utilizado como grupo control las 13.999 mujeres de la misma base de datos, cuyo parto tuvo lugar en el mismo periodo de estudio y sin diagnóstico de IVC. Con el fin de evaluar la calidad de los datos e inconsistencias se hizo una doble captura de datos en todos los casos y en una muestra similar de controles, por una parte del Registro de nacimientos del Hospital, y por otra de la historia clínica de la madre y del recién nacido. Los datos fueron recogidos por médicos residentes de forma que desconocían la condición de caso y de control de cada participante. Las variables de estudio fueron aquellas relativas a la madre y a los resultados perinatales. En relación a los posibles factores de riesgo se recogieron la edad
de la madre, paridad, el número de abortos, sexo fetal, número de fetos, la existencia o no de placenta previa o de cesárea anterior. La variable “técnica de reproducción asistida” incluyó a todas las mujeres sometidas a inseminación artificial (IA), fecundación in vitro (FIV) y microinyección espermática intracitoplasmática (ICSI).
Los estados hipertensivos de embarazo (EHE) incluyeron todas las gestantes con cifras de tensión arterial superiores a 140/90 durante la gestación, independientemente de que presentasen o no proteinuria.
Fueron clasificadas como diabéticas todas las gestantes diagnosticadas mediante los criterios del National Diabetes Data Group (15).
Como resultados perinatales se recogieron la edad gestacional, peso fetal, índice de Apgar y pH en sangre de cordón y destino del recién nacido. La estimación de la edad gestacional se realizó en base a la fecha de última regla, a menos que existiese una discrepancia superior a 7 días en la ecografía del primer trimestre. Esta variable permitió la conformación de otras dos, fetos prematuros con edad gestacional inferior a 37 semanas e inferior a 34 semanas.
Se consideraron fetos pequeños para la edad gestacional (PEG), aquellos que en relación a su edad gestacional presentaron un peso inferior al percentil 10 (16).
El índice de Apgar al primer minuto y al quinto minuto se clasificó en dos categorías: bajo cuando su valor fue inferior a 7 y normal cuando fue superior o igual a 7. El pH de cordón se consideró patológico por debajo de 7.10.
La variable destino del recién nacido se dividió en dos categorías, una con recién nacidos que precisaron ingreso en cuidados intensivos (UCI) y otra con aquellos se quedaron con su madre o fueron a cuidados mínimos.
También fueron analizados las variables modo de inicio y finalización del parto. El inicio se clasificó en tres categorías: espontáneo, inducido (con prostaglandinas, oxitocina o ambas) o cesárea electiva. La finalización del parto se categorizó en espontánea, instrumental o cesárea. Dentro de la categoría instrumental se incluyeron todos los partos con finalización mediante ventosa, fórceps o espátulas.
Se hizo un análisis descriptivo de cada variable, utilizando distribuciones de frecuencias absolutas y relativas para las variables categóricas; medias, desviaciones típicas y rangos para las variables
cuantitativas.
Las diferencias entre grupos se evaluaron mediante la prueba Chi-cuadrado para las variables cualitativas; y la t de Student y ANOVA para comparar las variables cuantitativas. El nivel de significación considerado fue, para todos los análisis, de p< 0,05 en un contraste bilateral.
Para identificar los factores que se asocian a la IVC se calcularon odds ratio cruda (ORc) y ajustadas (ORa) mediante modelo de regresión logística no condicionada. Para cada factor de riesgo potencial se diseñó un modelo logístico específico en el que, además del mismo, se incluyeron otras variables que, a partir de los resultados del análisis crudo y de la bibliografía consultada, pudieran comportarse como factores de confusión. Para todas las estimaciones se calculó su intervalo de confianza del 95% (IC95%) También se utilizó un modelo logístico para identificar factores asociados a los efectos perinatales adversos seleccionando las variables independientes, también aquí se incluyeron en el modelo todas aquellas variables que según el conocimiento actual puede actuar como factores de confusión.
Para el análisis de los datos se utilizó el programa estadístico SPSS 15.0.
RESULTADOS
Del total de 14.127 gestantes incluidas en el Registro de Nacimientos del Hospital Universitario “Virgen de las Nieves” de Granada, 128 presentaron inserción velamentosa del cordón umbilical; por lo que la frecuencia fue de 0,91% (I.C.95%: 0,75-1,1) para el
conjunto de todos los partos, del 0,8% (IC95% 0,66-0,97) en gestantes simples y del 2,6% (I.C.95%: 1,38-3,84) en embarazo gemelar.
La distribución de los posibles factores de riesgo de IVC entre los casos y controles se presenta en la Tabla 1. El embarazo gemelar, la placenta previa y el someterse a técnicas de reproducción asistida
se asociaron significativamente con la presencia de IVC. La frecuencia de IVC es superior en gestaciones gemelares, gestantes con TRA y con placenta previa. En la Tabla 2 se exponen las estimaciones de odds ratio cruda (ORc) y odd ratio ajustada (ORa) para los posibles factores de riesgo, se evidencia que tras el análisis ajustado solamente el parto gemelar y la placenta previa permanece como factor asociado a la
TABLA 1
Comparación de factores de riesgo reproductivos asociados a inserción velamentosa del cordón
TRA: Técnicas de reproducción asistida. EHE: Estados hipertensivos del embarazo. P.Previa: Placenta previa. CA: cesárea anterior.
Edad Media±DS >35años Multípara Nulípara Abortos 0 1 >2 Gemelar TRA EHE P.Previa CA Diabetes Sexo Varón Mujer Mujeres con IVC (n=128) 31,5 ± 5,61 40 (33,1%) 61 (47,7%) 67 (52,3%) 98 (76,6%) 17 (13,3%) 13 (10,2%) 19 (14,8%) 14 (10,9%) 6 (4,7%) 3 (2%) 13 (10,2%) 7 (5,5%) 60 (46,9%) 68 (53,1%) Mujeres con inserción normal (n=13.999) 30,62 ± 5,71 3466 (25,9%) 7.133 (51,1%) 6.819 (48,9%) 10.283 (73,5%) 2.735 (19,5%) 974 (7%) 708 (5,1%) 537 (3,8%) 534 (3,8%) 51 (0,4%) 1.270 (9,1%) 765 (5,5%) 7149 (51,1%) 6847 (48,9%) p 0,09 0,07 0,43 0,1 <0,001 <0,001 0,6 0,01 0,67 0,99 0,63 TABLA 2
Factores de riesgo asociados a inserción velamentosa del cordón. Análisis de regresión logística múltiple
RN: recién nacido. TRA: Técnicas de reproducción asistida. EHE:Estados hipertensivos del embarazo. P.Previa: Placenta previa. Ajustado por edad, paridad, estados hipertensivos del embarazo, diabetes, técnicas de reproducción asistida, placenta previa, gestación gemelar y sexo.
P.Previa Gemelar Edad >35años TRA Sexo-RN EHE Paridad Diabetes OR cruda 6,564 3,272 1,413 3,079 1,183 1,240 0,87 1,001 IC (95%) 2,02-21,31 2,00-5,36 0,966-2,068 1,76- 5,40 0,835-1,677 0,544-2,827 0,614-1,233 0466-2,152 OR ajustada 5,147 2,532 1,301 1,63 1,012 0,911 0,901 0,949 IC (95%) 1,54- 17,23 1,38- 4,66 0,89-1,84 0,80- 3,33 0,801-1,831 0,356-2,191 0,614-1,321 0,437-2,054 TABLA 3
Comparación de las características obstétricas y resultados perinatales
en mujeres con IVC e inserción normal de cordón umbilical
UCI: ingreso en Unidad de Cuidados Intensivos. PEG: pequeño para edad gestacional
Comienzo Espontaneo Inducido Cesárea Finalización Espontáneo Instrumental Cesárea UCI Peso fetal Media ± DS Fetos PEG Edad gestacional Media(días) ± DS <37 semanas <34 semanas pHav <7,1 Apgar al 1º minuto <7 Apgar al 5º minuto <7 Mujeres con IVC (n=128) 66 (51,6%) 43 (33,6%) 19 (14,8%) 67 (52,3%) 11 (8,6%) 50 (39,1%) 27 (21,1%) 2.801,12 ± 793,23 19 (15,2%) 267,67 ± 23,61 26 (20,3%) 14 (10,9%) 2 (2%) 18 (14,1%) 3 (2,3%) Mujeres con inserción normal (n=13.999) 8.921 (63,7%) 4.200 (30,0%) 876 (6,3%) 8.663 (61,9%) 2.397 (17,1%) 2.937 (21,0%) 832 (6%) 3.167,27 ± 576,09 983 (7,1%) 274,79 ± 19,97 1278 (9,2%) 431 (3,1%) 465 (4%) 863 (6%) 181 (1,3%) p <0,001 <0,5 0,38 <0,001 <0,001 <0,05 <0,05 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 0,3 <0,001 0,3
IVC con una ORa de 2,5 (IC 95%: 1,4-4,7) y 5,1 (IC 95%: 1,5-17,2) respectivamente.
Las características obstétricas y resultados perinatales de pacientes con IVC en comparación con la población de referencia se exhiben en la Tabla 3. En las primeras la realización de una cesárea es significativamente más frecuente, tanto en la decisión de iniciar el parto como en la forma de finalizarlo; el 39,1% de gestantes con IVC finalizan mediante cesárea, mientras que el 21% con inserción normal de cordón umbilical lo hacen de dicho modo.
También los resultados perinatales de los recién nacidos de gestantes con IVC son diferentes, con mayor número de ingresos en UCI (21,1% frente a 6%) y más fetos prematuros (10,9% menores de 34 semanas frente a 3,1%). Así mismo los fetos con IVC presentaron un peso significativamente inferior con una diferencia media de 360gr. El índice de Apgar al primer minuto también fue significativamente más bajo en el grupo de estudio.
En la Tabla 4 se presentan las OR crudas y ajustadas de los resultados perinatales. Solamente los ingresos
en UCI y los fetos PEG permanecen en el modelo tras realizar el ajuste mediante regresión logística. Los recién nacidos de gestaciones con IVC ingresan en UCI con una frecuencia (2,7) superior que los nacidos de gestaciones sin IVC. Así mismo los RN con IVC tienen el doble de riesgo de ser fetos pequeños para edad gestacional. No existieron diferencias en la edad gestacional, el índice de Apgar al primer y quinto minuto ni el pH arterial en sangre de cordón.
DISCUSIÓN
La frecuencia de inserción velamentosa de cordón encontrada en la población estudiada es acorde con la publicada por otros autores que la sitúan entre el 0,1%
y el 2,4% en gestaciones simples y hasta 10 veces más frecuente en gestaciones múltiples (3,4,6,14). Los resultados del presente estudio aportan evidencias de que la placenta previa y el embarazo gemelar son variables asociadas a un mayor riesgo de presentar una IVC, tal y como confirman otros autores (8,14). La placenta previa, aunque con una frecuencia de presentación baja, (el 0,4% en gestaciones con inserción normal de cordón umbilical y 2,3% en gestaciones con IVC) es el factor que muestra una asociación más potente con la IVC. Se postula que la implantación primaria en la zona inferior del útero, que presenta peor vascularización, pueda ser el factor causal de la IVC. En dicho caso, la placenta se ve obligada a migrar hacia una zona con mejor nutrición, siendo la IVC un cambio adaptativo que intenta contrarrestar dicha pobre placentación, lo que explica la asociación entre placenta previa y la IVC (17,18,19).
También el embarazo gemelar se muestra como un factor que presenta una asociación independiente para la aparición de IVC, situación descrita por Uyanwah-Akporm y Fox20 que sitúan la frecuencia de presentación de IVC en un 9% en los embarazos gemelares frente a un 1% en los demás embarazos. Probablemente el trofotropismo o lucha por el espacio de cada territorio placentario, sea el causante de la mayor frecuencia de IVC en placentas de gestaciones gemelares (4).
Las técnicas de reproducción asistida, asociadas significativamente a la IVC en el análisis bivariante, no permanecen en el modelo logístico tras el ajuste, lo que nos indica que están siendo confundidas por otras variables como la edad y el parto gemelar. Al construir modelos con cada uno de los posibles factores de confusión por separado el que más contribuyó a disminuir la estimación cruda fue la variable TRA, que se asocia significativamente con el parto gemelar y con la tendencia a incrementar la frecuencia de IVC, por lo que podríamos considerarlo como un factor de confusión. Por otro lado a la hora de evaluar el riesgo de dicha variable no descartamos cometer un sesgo de clasificación, puesto que en ocasiones las pacientes pueden ocultar dicho dato en la anamnesis.
El número de abortos, los estados hipertensivos del embarazo, la diabetes gestacional o la cesárea anterior no se comportan como factores independientes asociados a la presentación de IVC, como también informa el estudio previo de Räisänen (14).
Los trabajos de Räisänen et al. y Eddleman et al.
TABLA 4
Resultados perinatales en mujeres con IVC e inserción normal de cordón umbilical. Análisis de regresión
logística múltiple
UCI: ingreso en Unidad de Cuidados Intensivos. PEG: pequeño para edad gestacional.
Ajustado por edad, paridad, técnicas de reproducción asistida, estados hipertensivos del embarazo, placenta previa, gestación gemelar, sexo, edad gestacional, peso, modo de finalización del parto ORcruda 4,22 2,53 3,85 2,36 0,49 2,56 1,83 UCI <37 semanas <34 semanas PEG pHav<7,1 Apgar 1 Apgar 5 IC 95% 2,74-6,49 1,64-3,91 2,19-6,77 1,44-3,85 0,12-1,97 1,55-4,24 0,58-5,80 OR ajustada 2,78 0,90 0,91 2,08 0,43 0,97 0,61 IC 95% 1,11-6,94 0,38-2,14 0,34-2,44 1,18-3,67 0,10-1,86 0,79-1,20 0,20-2,25
(8,14) proponen la nuliparidad como un factor asociado a una frecuencia mayor de IVC. Si bien en el presente estudio se observa que las gestantes nulíparas presentan una frecuencia superior a las multíparas, ésta relación no alcanza niveles de significación estadística.
Con respecto a los resultados perinatales, este estudio confirma una mayor frecuencia de resultados adversos tanto en el desarrollo del parto como en el recién nacido en las mujeres gestantes con IVC, asociación también encontrada en los estudios de Eddleman et al. y Heinonen etal (8, 19).
En relación con el modo de inicio de parto, las gestantes del grupo de estudio, lo inician con mayor frecuencia de manera inducida o bien mediante cesárea electiva. Es posible que la asociación de la IVC con patología fetal condicione a los obstetras para una finalización precoz del embarazo bien mediante un parto inducido o directamente una cesárea.
La finalización del parto es significativamente distinta en dichas gestantes, encontrando una frecuencia de cesáreas para finalizar el parto en gestantes con IVC del 39,1% mientras que en aquellas con inserción normal de cordón la frecuencia es del 21%. Se postula que la frecuencia tan elevada de cesáreas en gestantes con IVC se debe probablemente a alteraciones del bienestar fetal durante el parto, ya que la falta de protección de la gelatina de Wharton en la inserción umbilical produce alteraciones de la frecuencia cardiaca fetal con las contracciones y los movimientos fetales, tal y como han demostrado Hasegawa et al (10,11).
Así mismo, la IVC prácticamente triplica el riesgo de que el recién nacido ingrese en la unidad de cuidados intensivos. En ausencia de otras variables que justifiquen dicho aumento, se podría plantear que el peso fetal, significativamente más bajo en el grupo de estudio (media de 360 g), con una incidencia superior de fetos pequeños para edad gestacional en dichas gestantes (15,2% frente a 3,9%) podría ser la razón de dicho incremento de ingresos en la UCI. Se ha propuesto (8,14,19) que la IVC ocasiona una pobre placentación con disminución de la vascularización e insuficiente masa placentaria, lo cual explicaría el bajo peso al nacer y otras alteraciones como la prematuridad y los peores resultados perinatales. Entre las posibles limitaciones del estudio debemos considerar, como en cualquier estudio retrospectivo, la validez de la información con el fin de no cometer error sistemático. Por esta razón se han revisado todas las historias clínicas de los casos y un número
similar de controles, lo cual reveló que los datos ausentes del registro de nacimientos fueron inferiores al 5% en la mayoría de las variables. Sin embargo la validez es cuestionable en variables como el pH donde las ausencias fueron más importantes ya que un porcentaje superior a 16% de datos faltantes en los controles y superior al 20% en los casos no permite poder extraer conclusiones definitivas.
También el escaso tamaño muestral en cuanto al número de casos, nos dificulta la detección de factores que se presenten con baja prevalencia como puede suceder con la edad materna mayor a 35 años, aunque otros estudios con mayor casuística tampoco identifican este grupo de edad como factor de riesgo de IVC (14).
Podemos concluir que los datos presentados son, en términos generales, consistentes con lo establecido por anteriores estudios epidemiológicos llevados a cabo en otros países en cuanto a la cuantificación, factores de riesgo y consecuencias en el parto y en el feto de la IVC. La incidencia de la IVC es baja, su frecuencia es mayor en los embarazos con placenta previa y en el parto gemelar. De igual forma la inserción velamentosa del cordón es un factor de riesgo independiente que aumenta la necesidad de cesáreas y de ingresos del recién nacido en las unidades de cuidados intensivos probablemente debido al mayor número de fetos pequeños para edad gestacional en dichas gestantes.
La confirmación de un aumento del riesgo perinatal asociado a la inserción velamentosa del cordón umbilical debería dar lugar a un aumento de los esfuerzos en la detección precoz, para poder mantener un control más exhaustivo de dichos fetos durante la gestación y el parto.
BIBLIOGRAFÍA
1. Benirschke K, Kaufmann P.: Pathology of the Human Placenta. 3º ed. En Springer-Verlag Eds. New York, NY, 2000; 353-359.
2. Sepulveda W, Sebire NJ, Harris R, Nyberg DA.: The placenta, umbilical cord, and membranes. In: Diagnostic Imaging of Fetal Anomalies, Nyberg DA, McGrahan JP, Pretorius DH, Pilu G (eds). Lippincott Williams & Wilkins: Philadelphia, 2003; 85-132. 3. Sepulveda W, Rojas I, Robert JA, Schnapp C, Alcalde JL.: Prenatal detection of velamentous insertion of the umbilical cord: a prospective color Doppler ultrasound study. Ultrasound Obstet Gynecol. 21:564, 2003.
D, Walther FJ, Vandenbussche FP.: Velamentous cord insertion and unequal placental territories in monochorionic twins with and without twin-to-twin-transfusion syndrome. Am J Obstet Gynecol. 196:159.e1, 2007.
5. Kent EM, Breathnach FM, Gillan JE, McAuliffe FM, Geary MP, Daly S.: Placental cord insertion and birthweight discordance in twin pregnancies: results of the national prospective ESPRiT Study. Am J Obstet Gynecol. 205:376.e1, 2011.
6. Feldman DM, Borgida AF, Trymbulak WP, Barsoom MJ, Sanders MM, Rodis JF.: Clinical implications of velamentous cord insertion in triplet gestations. Am J Obstet Gynecol. 186:809, 2002. 7. Robinson LK, Jones KL, Benirschke K.: The nature of structural defects associated with velamentous and marginal insertion of the umbilical cord. Am J Obstet Gynecol. 146:191, 1983.
8. Eddleman KA, Lockwood CJ, Berkowitz GS, Lapinski RH, Berkowitz RL.: Clinical significance and sonographic diagnosis of velamentous umbilical cord insertion. American Journal of Perinatology. 9:123, 1992.
9. Ananth CV, Oyelese Y, Yeo L, Pradhan A, Vintzileos AM.: Placental abruption in the United States, 1979 through 2001: temporal trends and potential determinants. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 192:191, 2005.
10. Hasegawa J, Matsuoka R, Ichizuka K, Kotani M, Nakamura M, Mikoshiba T.: Atypical variable deceleration in the first stage of labor is a characteristic fetal heart-rate pattern for velamentous cord insertion and hypercoiled cord. The Journal of Obstetrics and Gynaecology Research. 35:35, 2009.
11. Hasegawa J, Matsuoka R, Ichizuka K, Sekizawa A, Farina A, Okai T.: Velamentous cord insertion and atypical variable decelerations with no accelerations. Int J Gynaecol Obstet. 90:26, 2005.
12. Hasegawa J, Matsuoka R, Ichizuka K, Otsuki K, Sekizawa A, Farina A.: Cord insertion into the lower third of the uterus in the first trimester is associated
with placental and umbilical cord abnormalities. Ultrasound in Obstetrics & Gynecology. 28:183, 2006.
13. Delbaere I, Goetgeluk S, Derom C, De Bacquer D, De Sutter P, Temmerman M.: Umbilical cord anomalies are more frequent in twins after assisted reproduction. Human Reproduction. 22:2763, 2007. 14. Räisänen S, Georgiadis L, Harju M, Keski-Nisula L, Heinonen S. Risk factors and adverse pregnancy outcomes among births affected by velamentous umbilical cord insertion: a retrospective population-based register study. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 165:231, 2012.
15. National Diabetes Data Group.: Classification and diagnosis of diabetes mellitus and other categories of glucose intolerance. Diabetes. 28:1039, 1979.
16. Santamaria Lozano R, Verdú Martín L, Martín Caballero C, García López G. Tablas españolas de pesos neonatales según edad gestacional. 1º ed. Artes Gráficas Beatulo. Badalona. 1998.
17. Rosenberg T, Pariente G, Sergienko R, Wiznitzer A, Sheiner E.: Critical analysis of risk factors and outcome of placenta previa.Arch Gynecol Obstet. 284:47, 2011.
18. Papinniemi M, Keski-Nisula L, Heinonen S.: Placental ratio and risk of velamentous umbilical cord insertion are increased in women with placenta previa. Am J Perinatol. 24:353, 2007.
19. Heinonen S, Ryynänen M, Kirkinen P, Saarikoski S.: Perinatal diagnostic evaluation of velamentous umbilical cord insertion: clinical, Doppler, and ultrasonic findings.Obstet Gynecol. 87:112, 1996. 20. Uyanwah-Akporm P, Fox H.: The clinical significance of marginal and velamentous insertion of the cord. Br J Obstet Gynecol. 84:941, 1977.
Dirección de la Autora
Dra. Mariña Naveiro Fuentes. email: [email protected] Granada. España
