libres. A diferencia de los parásitos , los parasitoides siempre matan a sus huéspedes; sin embargo, el huésped puede completar la mayoría de su ciclo de vida antes de morir.
Los insectos parasitoides tienen un ciclo de vida inmaduro que se desarrolla dentro o fuera de su hospedero , el cual finalmente muere, de ahí el valor de los parasitoides como enemigos naturales . La mayoría de los insectos parasitoides ata- can únicamente a una determinada etapa del ciclo de vida de una o varias especies relacionadas del hospedero. El parasitoide inmaduro se desarrolla dentro o fuera del insecto plaga, alimentándose de sus fluidos corporales y de sus órganos. El pa- rasitoide emerge para pupar o bien en estado adulto. El ciclo de vida del insecto plaga en general coincide con el del parasitoide. Como se observa en la figura 4.36, el adulto de una microavispa pone un huevo dentro de un áfido adulto, y luego de este huevo emerge una larva que se alimenta internamente en el cuerpo del pulgón hasta provocarle la muerte. El pulgón muerto queda en estado momificado y de él emerge un parasitoide adulto .
El ciclo de vida y los hábitos reproductivos de los parasitoides suelen ser muy complejos. En algunas especies sólo un individuo crece dentro de su hospedero . En otros casos, cientos de larvas jóvenes se desarrollan dentro del insecto plaga.
Un parasitoide necesita de un huésped para completar su ciclo de vida. El adulto madura y el huésped muere. El resultado es básicamente que el huésped (que puede ser plaga) pierde y el enemigo natural gana. Éste es el balance en favor de la población del parasitoide, la cual se incrementa, y la base del control biológico .
Como adultos, la mayoría de los parasitoides buscan su huésped y ponen sus huevos en él o cerca de él. Algunos huéspedes mueren sin haber sido parasitados, simplemente al tratar de introducir el ovipositor, el parasitoide mata al huésped y toma el exudado de la hemolinfa como recurso nutritivo. Los parasitoides son usualmente muy específicos , aunque algunos de ellos atacan huevos de varias especies de lepidópteros, como la avispa Trichogramma spp. (Hymenoptera : Tri- chogrammatidae ).
Adicionalmente, a algunos parasitoides los atacan otros parasitoides (véase tabla 4.3). Este fenómeno que se conoce como hiperparasitismo y reduce considerablemente la efectividad de algunas especies benéficas.
Tabla 4.3 Principales características de los insectos parasitoides
• Son específi cos en cuanto a su hospedero . • Son más pequeños que su hospedero . • Únicamente la hembra busca al hospedero .
• Varias especies diferentes de parasitoides pueden atacar las diferentes etapas del ciclo de vida del hospedero .
• Los huevos o larvas de los parasitoides son puestos cerca, dentro o en la superfi cie del hospedero .
• Los estados inmaduros se desarrollan dentro o fuera del hospedero . • Los adultos son de vida libre y también pueden ser depredadores . • Los estados inmaduros casi siempre matan al hospedero .
• Los adultos requieren de polen y néctar como alimento suplementario .
Cerca del 15% de todos los insectos son parasíticos (Askew, 1971). Como quizás existen más de un millón de especies de insectos, aproximadamente 150.000 especies son potenciales agentes de control biológico . Cerca de dos tercios de los enemigos naturales introducidos en programas de control biológico han sido parasitoides per- tenecientes al orden Hymenoptera y en menor grado en el orden Diptera. (Hall y Ehler, 1979, Greathead, 1986). Mientras el uso de parasitoides comprende al menos veintiséis familias, ciertos grupos presentan la mayoría de especies empleadas en los proyectos de control biológico. Por ejemplo, el grupo más usado dentro de los Hymenoptera ha sido de las familias Braconidae e Ichneumonidae de la superfamilia Ichneumonoidea y Eulophidae , Pteromalidae , Encrytidae y Aphelinidae en la super- familia Chalcidoidea (véase tabla 4.4). Además de constituir importantes agentes de control biológico, estos grupos también juegan un papel importante como factores de mortalidad para muchos insectos bajo condiciones naturales. En el orden Diptera el grupo más empleado ha sido la familia Tachinidae (Greathead, 1986).
No todos los parasitoides necesariamente provienen de estos grupos, sin em- bargo, estas familias han jugado papeles importantes en los proyectos de control biológico, por ejemplo, algunos parasitoides también se encuentran en los órdenes Strepsiptera y Coleoptera (algunos miembros de las familias Staphylinidae , Me- loidae , Rhipiphoridae ), aunque el parasitismo no caracteriza el orden Coleoptera (Askew 1971).
Comportamiento de los parasitoides
La mayoría de los insectos que parasitan a otros insectos son parasitoides (protelean). Por ejemplo, son parasitoides sólo en su estado inmaduro (larval) y llevan una vida libre en su estado adulto. Usualmente consumen todo o casi todo el cuerpo de su huésped y luego pupan, ya sea al interior o al exterior del huésped. El parasitoide adulto emerge de la pupa y se inicia así la próxima generación que busca activamente nuevos huéspedes para poner sus huevos . La mayoría de los parasitoides adultos requieren de alimento suplementario , como miel, polen o néctar . Muchos se alimen-
Tabla 4.4 Número de veces que varios parasitoides se han establecido en programas de control biológico en familias donde por lo menos una especie ha sido introducida
N.o de géneros de parasitoides N. o de especies de parasitoides N. o de espe- cies de plaga N. o de oca- siones N. o de casos de control efectivo Hymenoptera Evanoidea Stephanidae 1 1 1 1 - Ichneumonoidea Braconidae 23 66 59 158 53 Ichneumonidae 30 45 28 72 22 Proctotrupoidea Proctotrupidae - - - - - Scelionidae 4 12 11 23 6 Platygasteridae 4 7 6 12 5 Diapriidae - - - - - Cynipoidea 3 4 4 7 1 Chalcidoidea Trichogrammatidae 2 12 12 24 - Eulophidae 21 36 47 72 23 Mymaridae 4 7 9 15 9 Chalcididae 2 3 2 4 - Eurytomidae - - - - - Torymidae 1 1 1 2 - Pteromalidae 15 26 221 49 17 Encyrtidae 34 61 401 132 53 Aphelinidae 13 59 32 185 90 Eupelmidae 2 4 3 4 - Bethyloidea Bethylidae 2 2 2 3 - Dryinidae 2 2 1 2 - Scolioidea 3 13 10 21 3 Diptera Pyrgotidae - - - - - Cryptochetidae 1 2 2 5 5 Tachinidae 27 30 27 69 35 Muscidae (Acridomyia) - - - - - Sarcophagidae - - - - - Stresiptera - - - - - Total 194 393 2.471* 860 216*
Nota: Los totales* se reducen porque más de un parasitoide se ha establecido para el mismo huésped en un mismo país.
tan de los fluidos del cuerpo de sus huéspedes, como lo mencionamos antes. Otros como adultos requieren sólo de agua (DeBach y Rossen, 1991).
Los parasitoides pueden categorizarse como ectoparasitoides , que se alimen- tan externamente de sus huéspedes, y como endoparasitoides, que se alimentan internamente. Los parasitoides pueden tener una generación (univoltinos) por una generación del huésped, o dos o más generaciones (multivoltinos) por cada una de los huéspedes. El ciclo de vida de los pararasitoides es usualmente corto, algunos alcanzan desde diez días hasta cuatro semanas más o menos a mediados del verano, pero en correspondencia los ciclos son más largos en clima frío (véase tabla 4.5).
Tabla 4.5 Tipos de parasitoides
Ectoparasitoide Endoparasitoide Simple o primario Múltiple
Ponen sus huevos sobre la superfi cie de sus hospede- ros.
Ponen sus huevos dentro del cuerpo de su huésped.
El desarrollo de una sola especie a expensas de un huésped. Cuando dos o más especies de para- sitoides primarios atacan un solo huésped.
Parasitoide solitario Parasitoide gregario
Si de cada huésped se desarrolla un solo parasitoide.
Se desarrolla más de un parasitoide de una espe- cie en un solo huésped. Parasitoide simple o primario Parasitoide secun- dario Parasitoide mo- nófago Parasitoide oligó- fago Parasitoide polí- fago
Los que atacan insectos que no son parasitoides. Cuando su huésped es un insecto parasitoide primario. Ataca a una sola especie de insecto. Ataca a un nú- mero pequeño de especies. Ataca a muchas especies diferen- tes.
El ciclo de vida y el comportamiento de los parasitoides determinan su éxito como agentes de control biológico . Los siguientes términos describen el modo de vida típico de parasitoides :
• Hiperparasitismo . Parasitismo de un parasitoide por otro. Un ejemplo de éste se da en la cadena alimenticia: Erinnyis ello (Lepidoptera : Sphingidae) (hués- ped) Cryptophion sp. (Hymenoptera : Ichneumonidae ) (parasitoide) Spilochalcis sp. (Hymenoptera: Chalcididae ) (hiperparasitoide) (véase figura 4.8, en p. 36).
• Multiparasitismo. Parasitismo del mismo huésped por más de una especie de parasitoide . En general dos especies no se toleran entre sí, y usualmente una es eliminada. La ocurrencia de dos parasitoides en el mismo huésped constituye con frecuencia un hecho fortuito, pero cuando un parasitoide selecciona una especie que ya está parasitada, esto se conoce como cleptoparasitismo .
• Superparasitismo . Parasitismo de un huésped por más de un parasitoide joven de la misma especie que el huésped puede soportar. Esto ocurre cuando la población del huésped es relativamente baja comparada con la del parasitoide.
Con frecuencia existe competencia entre los parasitoides jóvenes en el huésped. Algunas veces todos los parasitoides sobreviven hasta la madurez y emergen como adultos más pequeños de lo normal. Esto sucede con Chetogena floridensis (Diptera: Tachinidae ), otro enemigo natural de Erinnyis ello , plaga de la yuca .
• Endoparasitoide . Un parasitoide que se desarrolla dentro del huésped. Dos parasitoides de Erinnyis ello , (Cryptophion y Chetogena ) mencionados antes, se consideran endoparasitoides .
• Ectoparasitoide . Parasitoide que se desarrolla fuera de su huésped y obtiene nutrición por penetración a la pared del cuerpo de su huésped. Un ejemplo de este tipo de ectoparasitoides son las especies de Aphytis (Hymenoptera : Apheli- nidae ) que atacan la escama roja .
• Parasitoide solitario. Un solo parasitoide por un solo huésped, por ejemplo Cryptophion .
• Parasitoide gregario. Un parasitoide joven que vive al lado de otros (del mis- mo padre) en un solo huésped. Euplectrus sp. (Hymenoptera : Eulophidae ), otro parasitoide de Erinnyis ello , es gregario en un grupo de por lo menos 90 cocuns, los cuales pueden encontrarse afuera del huésped que está muriendo.
Los insectos depredadores matan o inhabilitan de inmediato a su presa ; en cambio, los insectos plaga atacados por los parasitoides mueren de forma más len- ta. Algunos huéspedes son paralizados, mientras otros continúan alimentándose y poniendo huevos antes de sucumbir al ataque. Los parasitoides completan su ciclo de vida más rápido que los depredadores .
Los parasitoides pueden considerarse los enemigos naturales dominantes y más efectivos de algunos insectos plaga , pero su presencia puede no ser obvia. En muchas ocasiones, es necesario determinar su diseminación, así como recoger muestras de los insectos plaga para observar si son atacados y emergen individuos adultos (véase figura 4.37).
Los parasitoides se clasifican como koinobiontes o idiobiontes , según el lugar donde se desarrollen: dentro del huésped vivo, en huéspedes móviles o dentro de huéspedes muertos o paralizados. Los parasitoides idiobiontes son aquellos que interrumpen el desarrollo del hospedero para permitir que los parasitoides inmaduros se alimenten de él. Existen algunas características relacionadas con esta particularidad:
• Ectoparasitismo . Los ectoparásitos se alimentan de su hospedero externa- mente, aferrándose a los tegumentos del huésped. Estos parasitoides no dependen de la endocrinología del hospedero (cambios hormonales) y se comportan casi como depredadores , con la diferencia de que ellos necesitan sólo de un hospedero para completar su desarrollo. Los endoparásitos se desarrollan en el interior del hospedero.
• Cancelación del hospedero . Se refiere a los hospederos que viven dentro de los tejidos o cavidades de las plantas. En general, un hospedero se considera cancelado si existe una barrera entre él y el exterior. Muchos parasitoides de hos- pederos cancelados, entre ellos Catolaccus grandis (Hymenoptera : Pteromalidae ), no reconocen al hospedero si no existe una barrera entre ellos. Es un requisito que los hospederos se encuentren protegidos por una barrera porque éstos son
paralizados permanentemente por los parasitoides idiobiontes , lo que los vuelve más vulnerables a los depredadores .
• Parálisis de largo periodo. Los parasitoides idiobiontes paralizan a su hos- pedero haciendo uso de potentes venenos o virus simbióticos. El propósito de esta acción consiste en detener el desarrollo del hospedero para permitir que los parasitoides inmaduros se alimenten de él.
• Huésped más grande que el parasitoide . Como el hospedero no se desarrolla una vez que ha sido parasitado, es necesario que éste sea de tamaño suficiente para sostener el desarrollo de la larva. Durante el desarrollo de la avispa sólo consume un huésped.
• Sinovigenia . Se refiere a que las hembras adultas del parasitoide emergen con un número limitado de ovariolas y sin huevos maduros. Ellas tienen la habilidad de producir huevos continuamente y reabsorberlos si es que el hospedero no está presente. En cambio, las hembras de parasitoides proovigénicos emergen con los huevos por completo maduros, listos para la oviposición .
• Alimentación. La mayoría de las hembras parasitoides sinovigénicas se ali- mentan de la hemolinfa del hospedero para obtener nutrientes adicionales para la ovogénesis continua y la maduración de huevos .
• Reabsorción de los huevos . Se refiere a la habilidad que poseen algunos parasitoides para reabsorber los huevos maduros cuando el hospedero es escaso o está ausente. Esta característica va de la mano con la longevidad de los adultos. Los parasitoides idiobiontes viven durante más tiempo, por ello su ciclo de vida
Figura 4.37 Tipos de parasitoides y depredadores comúnmente encontrados que atacan el huevo y la larva de Erinnyis ello (Hymenoptera : Sphingidae), la principal plaga de yuca en Brasil
no tiene que sincronizarse con el del huésped. Están adaptados para buscar y explotar al máximo las poblaciones de hospederos dentro de una mayor área. Son excelentes voladores y buscadores, además están adaptados para sobrevivir cuando las poblaciones del hospedero son bajas .
• Habilidad para escoger el sexo de la progenie . Como la mayoría de la avispas de la familia Pteromalidae , las hembras de C. grandis poseen la habilidad para decidir el sexo de su progenie mediante la fertilización selectiva de los huevos . Las hembras se originan de huevos fertilizados, mientras que los machos son partenogénicos . Los huevos de los machos son ovipositados en los huéspedes de menor tamaño, ya que ellos son más pequeños, por eso, necesitan menos comida para desarrollarse.
En general, los parasitoides idiobiontes son más depredadores que verdaderos parasitoides. No se encuentran relacionados con la fisiología del hospedero , por ello, debe detenerse su desarrollo con el uso de venenos y virus . Además, debe cancelarse para prevenir que caiga presa de otros depredadores. Vuelan extensas áreas en busca de sus hospederos, las hembras viven durante más tiempo con el fin de producir continuamente una mayor cantidad de huevos . Un ejemplo concreto es el del pa- rasitoide Catolaccus grandis , donde las hembras localizan los capullos de algodón infestados con Anthonomus grandis (Coleoptera : Curculionidae) en rangos de hasta 60 m. Insertan su ovipositor en el capullo varias veces desde diferentes ángulos, a manera de prueba. Si el capullo contiene un hospedero adecuado, la hembra paraliza a la larva del gorgojo y oviposita un solo huevo dentro de la cavidad junto al gorgojo paralizado. Las etapas del hospedero preferidas para la oviposición son el tercer estadio y la pupa temprana. Las hembras pueden o no alimentarse del hospedero. El huevo eclosiona de dieciocho a veinticuatro horas según la temperatura. El primer estadio del parasitoide es muy activo, se mueve alrededor de la cavidad hasta que encuentra al huésped. Después, se agarra fuertemente y comienza a alimentarse. La etapa larval posee cinco estadios y dura entre seis a nueve días; la etapa pupal dura entre siete a nueve días. Los adultos al emerger cortan un orificio circular en el capullo. La proporción sexual es de tres a cuatro hembras por macho, el aparea- miento ocurre dentro de la primera hora de emerger y las hembras se aparean una sola vez. Las hembras tienen una etapa preoviposicional que dura de dos a cinco días en la que no les interesada buscar huéspedes. Liberaciones progresivas de C. grandis resultan muy efectivas para combatir infestaciones de Anthonomus grandis. Los rangos de parasitismo varían del 70 al 90%.
La gran capacidad para buscar a sus huéspedes y su alto grado de especificidad hacen que C. grandis sea excelente para liberaciones masivas . Liberaciones semanales de 500 hembras por acre, durante seis semanas consecutivas son suficientes para alcan- zar un excelente control del gorgojo , eliminando el daño económico producido por éste. Sin embargo, C. grandis debe liberarse anualmente porque no posee la capacidad de sobrevivir a las estaciones frías. El mayor obstáculo para la aplicación comercial de C. grandis es el alto costo y la complejidad de su propagación en grandes volúmenes. Se desarrolló una dieta artificial para criar a C. grandis, pero todavía se requiere una pequeña cantidad de larvas para alimentar a las hembras adultas. Los parasitoides producidos in vitro se han probado en laboratorio y en el campo con resultados satis-
factorios. Luego de liberaciones masivas de C. grandis, este parasitoide se mantiene en el campo siempre y cuando estén disponibles sus hospederos. El uso de métodos mecánicos de cultivo reduce el parasitismo ya que, al eliminar los capullos infestados, se protege al gorgojo. Se recomienda limitar las prácticas de cultivo al inicio de la temporada de algodón para reducir el impacto en los parasitoides.
Los parasitoides de insectos se encuentran en diferentes órdenes, los principales de los cuales se presentan a continuación.
Parasitoides del orden Diptera
Doce familias de Diptera contienen algunas especies donde las larvas son parasitoi- des de artrópodos y babosas : Acroceridae , Nemestrinidae , Bombyliidae , Phoridae , Pipunculidae , Conopidae , Pyrgotidae , Sciomyzidae , Cryptochetidae , Calliphoridae , Sarcophagidae y Tachinidae . De éstas, sólo Tachinidae ha tenido importancia como agente de control biológico introducido .
Acroceridae
Las larvas de esta familia son parasitoides internos de arañas . Aunque algunas arañas venenosas se consideran plaga, esta familia de parasitoides no se usa en programas de control biológico.
Nemestrinidae
Esta familia se da más comúnmente en el trópico. Las seis especies que habitan en Norteamérica cuyas biologías se conocen, son endoparasitoides de grillos o larvas de escarabajos (Scarabaeidae ) . Prescott (1960) reporta un control efectivo del grillo Melanoplus bilituratus (Orthoptera : Acrididae) por el nemestrinido Trichopsidea clausa . Mientras en algunos casos se consideran importantes controladores naturales, hasta ahora no se conoce ningún caso exitoso de control biológico con el uso de nemes- trinidos como parasitoides introducidos .
Bombyliidae
Esta familia contiene muchas especies que son parasíticas de larvas de Lepidoptera , Scarabaeidae y himenópteros , así como de huevos de grillos . Sin embargo, esta familia no se ha usado para el control de plagas mediante la introducción en nuevas áreas, aunque se considera de gran importancia como agente de mortalidad natural .
Phoridae
Algunas especies de esta familia se conocen como parasitoides de hormigas (Wojcik, 1989) y se consideran de gran interés como posibles agentes de control biológico de
Solenopsis spp. (Hymenopte- ra : Formicidae ), importante plaga en muchos sistemas (Feener y Brown 1992). En- tre los principales géneros se encuentra:
1. Pseudacteon spp. (Dip- tera: Phoridae ). Parasitoides de las hormigas Solenopsis . A estas hormigas las parasitan, mínimo, veintisiete especies de Pseudacteon en el Nuevo Mundo. Al menos, diecio- cho especies de Pseudacteon atacan a Solenopsis saevissima en Suramérica y nueve especies atacan a Solenopsis geminata en Norteamérica y Centroamérica (véase figura 4.38).
Ninguna de las especies de Pseudacteon nativa de Norteamérica y Centroamé- rica parasita a S. invicta y S. richteri , ambas introducidas accidentalmente desde Suramérica. Especies nativas de Norteamérica y Centroamérica de Pseudacteon spp. que parasitan a S. geminata son excelentes agentes de biocontrol en regiones en las que ha sido introducida (India, África y algunas islas del Pacífico). Las moscas Pseudacteon son muy pequeñas, aproximadamente del tamaño de la cabeza de su hospedero . Vistas bajo microscopio, Pseudacteon tienen ojos relativamente grandes y dorso con joroba. Las hembras poseen un ovipositor que varía en su forma de acuerdo con las especies. Muchas de las especies de Pseudacteon que parasitan a Solenopsis se encuentran ampliamente distribuidas en el ambiente en que vive su huésped. En áreas tropicales , Pseudacteon es muy activa durante todo el año; en regiones templadas , los adultos de Pseudacteon no tienen actividad durante los meses de invierno. Los adultos se alimentan además de néctar , mielecilla , savia de las plantas e insectos muertos. Las especies Pseudacteon parasitan específica- mente al género Solenopsis. La hembra adulta de Pseudacteon pone un único huevo