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2.4. Interacciones reguladoras entre respuestas mediadas por JA y otras hormonas.
Las rutas de señalización establecen nodos de convergencia mediante elementos integradores o reguladores comunes, por medio de los cuales se activan grupos de genes de acción selectiva (Lorenzo et al., 2003; Li et al., 2004a). Estas interacciones regulatorias implican que un determinado factor de estrés puede activar no sólo defensas específicas frente a dicho factor sino también producir cambios en la respuesta de la planta frente a otros, dependiendo del balance final que se produzca en las interacciones entre las diversas rutas. En este sentido, se han descrito interacciones tanto positivas como negativas en complejas redes de señalización activadas por JA, Et, SA, ABA y NO conducentes a respuestas de defensa coordinadas (revisado por Dong, 1998; Kunkel y Brooks, 2002; Rojo et al., 2003; Devoto y Turner, 2005; Glazebrook, 2005; Lorenzo y Solano, 2005; Mauch- Mani y Mauch, 2005; Beckers y Spoel, 2006; Fujita et al., 2006; Grün et al., 2006; Adie et al., 2007a; Wasternack, 2007; Loake y Grant, 2007).
2.4.1. Vías de señalización activadas por JA y Et.
Como se ha descrito anteriormente, el JA y el Et pueden actuar conjuntamente o de un modo antagónico en la regulación de las respuestas desencadenadas por diferentes factores de estrés (Rojo et al., 2003). En respuesta a la herida, se produce una inhibición a nivel local de la vía dependiente de JA por parte del Et (Rojo et al., 1999). Igualmente, en respuesta a estrés causado por ozono se ha descrito un efecto antagonista entre las vías de señalización mediadas por Et y JA (Overmyer et al., 2000). Por otro lado, en las respuestas frente a patógenos necrotrofos y herida, ERF1 y MYC2 actúan como integrantes de la interacción entre ambas hormonas, regulando de forma diferencial y opuesta la activación de genes pertenecientes a las dos ramas de señalización mediada por JA. De esta forma, MYC2 activa la expresión de genes de respuesta a herida pero previene la inducción de genes de respuesta a patógenos necrotrofos y, por el contrario, ERF1 regula en modo opuesto a estos dos grupos de genes (Lorenzo et al., 2003; 2004; Lorenzo y Solano et al., 2005). De hecho, el mutante jin1/jai1 tiene aumentada la resistencia a algunos patógenos necrotrofos (Lorenzo et al., 2004; Nickstadt et al., 2004). Recientemente se ha otorgado a MYC2 nuevas funciones reguladoras en la señalización de JA. Entre ellas, MYC2 regula
positivamente la resistencia a insectos herbívoros, la tolerancia a estrés oxidativo y la síntesis de auxinas (Dombrecht et al., 2007).
2.4.2. Vías de señalización activadas por JA/Et y SA.
Tradicionalmente se han descrito funciones reguladoras antagonistas entre las vías de señalización de SA y JA/Et (revisado por Dong, 1998; Reymond y Farmer, 1998; Kunkel y Brooks, 2002; Rojo et al., 2003; Glazebrook et al., 2003; Devoto y Turner, 2005; Glazebrook, 2005; Lorenzo y Solano, 2005; Beckers y Spoel, 2006; Halim et al., 2006; Wasternack, 2007; Loake y Grant, 2007; Balvi y Devoto, 2008). Entre los componentes implicados en esta relación antagonista, el gen MPK4 que codifica la MAP quinasa 4, fue el primero identificado como un regulador de la interacción negativa entre las rutas de activación de defensa mediadas por JA y SA. El mutante mpk4 expresa constitutivamente la respuesta SAR, presenta una mayor resistencia a patógenos biotrofos virulentos y no puede activar la defensa mediada por JA y Et y por tanto, presenta una mayor susceptibilidad a patógenos necrotrofos (Petersen et al., 2000; Brodersen et al., 2006). Por otro lado, ERF1, cuya sobreexpresión promueve la activación de defensas dependientes de JA/Et, reduce la tolerancia a Pseudomonas syringae (Berrocal-Lobo et al., 2002). Otros componentes que establecen un nodo de convergencia para determinar el balance entre las señales mediadas por JA y SA durante las respuestas de la planta a patógenos bacterianos son NPR1, WRKY70 (Spoel et al., 2003; Dong, 2004; Li et al., 2004a; Pieterse y van Loon, 2004), y recientemente se ha relacionado a las DELLAs en el control del balance entre las vías de señalización dependientes de JA y SA en las respuestas inmunes (Navarro et al., 2008). NPR1 tiene una función esencial en la interacción negativa entre ambas hormonas, ya que la represión de los genes dependientes de JA ejercida por SA está bloqueada en el mutante
npr1 (Spoel et al., 2003; 2007) y también durante la respuesta SAR (Pieterse et al., 2001).
La supresión de WRKY70 activa la expresión de genes dependientes de JA y disminuye la resistencia a patógenos virulentos indicando que WRKY70 actúa como un activador de los genes inducidos por SA y un represor de los genes dependientes de JA (Li et al., 2004a; 2006; Ulker et al., 2007). Además, otros FT tipo WRKY intervienen en la interacción entre SA y JA (revisado por Koornneef y Pieterse, 2008). Entre ellos, se ha propuesto a WRKY53 como el nodo de las respuestas activadas por JA y SA en procesos de senescencia ya que la expresión de WRKY53 es regulada de manera opuesta por JA y SA y este FT interacciona con la proteína EPITHIOSPECIFYING SENESCENCE
REGULATOR (ESR/ESP) reguladora de senescencia (Miao y Zentgraf, 2007). En este sentido, a WRKY70 se le ha atribuido una función adicional como regulador negativo de la senescencia natural (Ulker et al., 2007). Otro punto de interacción entre las respuestas mediadas por SA y JA/Et la establece el propio patógeno. La coronatina, homólogo estructural de Ja-Ile, producida por P. syringae, activa o modula la señalización de JA para suprimir finalmente las defensas mediadas por SA (Laurie-Berry et al., 2006), lo que explica que mutantes afectados en la señalización de JA muestren una mayor resistencia a
P. syringae (Ellis y Turner, 2002; Laurie-Berry et al., 2006). Trabajos recientes han
analizado la regulación cruzada entre ambas hormonas en la defensa contra múltiples patógenos con estilos de vida distintos. La infección con un patógeno biotrofo da lugar a plantas más susceptibles a patógenos necrotrofos únicamente en caso de cepas virulentas y sólo en sitios adyacentes al punto inicial de infección. En cambio, cepas avirulentas que activan la HR y SAR no disminuyen la resistencia a patógenos necrotrofos. Estos resultados sugieren que la regulación cruzada entre JA y SA en las respuestas de defensa está controlada previamente por el reconocimiento de la planta del tipo específico de patógeno y de la situación espacial de la interacción, maximizando así las respuestas específicas a cada situación y evitando interacciones desfavorables (Spoel et al., 2007). Por otro lado, el SA y el JA pueden mostrar efectos regulatorios cooperativos en las respuestas de defensa relacionadas con patógenos, ya que los estilos de vida de todos los patógenos no son estrictamente biotrofos o necrotrofos. Por tanto, parece que se establecen distintas redes de señalización que implican interacciones entre SA, JA y Et para generar la defensa adecuada dependiendo del tipo de patógeno. En la defensa contra algunos patógenos biotrofos del género Erisyphe, Oidium lycopersicum y P. syringae también están implicados JA y Et (Ellis y Turner, 2001; Ellis et al., 2002a). De igual manera, el SA está implicado en la defensa contra algunos hongos necrotrofos como Botrytis cinerea, Plectosphaerella
cucumerina o Sclerotinia sclerotiorum (Berrocal-Lobo et al., 2002; Audenaert et al., 2002;
Díaz et al., 2002; Ferrari et al., 2003; Guo y Stotz, 2007). También se han descrito interacciones positivas entre la herida y el ataque por patógenos. La herida facilita a menudo la entrada de patógenos en la planta, y por tanto es previsible la existencia de mecanismos de regulación que permitan coordinar las respuestas de defensa de la planta frente a herida y patógenos (León et al., 2001). En este sentido, se ha comprobado que genes de defensa frente a patógenos están regulados en múltiples ocasiones por herida (Reymond et al., 2000; Durrant et al., 2000) y cada vez existen más datos que indican que la herida o el ataque de herbívoros contribuye a un aumento en la resistencia contra
patógenos de diferentes estilos de vida (De Vos et al., 2006; Shiojiri et al., 2006; Francia et al., 2007; Chassot et al., 2008). Otro tipo de interacción positiva entre JA/Et y SA es la participación de los JAs en el desencadenamiento de la SAR en respuesta a un patógeno avirulento (Truman et al., 2007).
2.4.3. Vías de señalización activadas por JA y otras hormonas.
Se han descrito interacciones principalmente negativas entre las respuestas a ABA y las respuestas mediadas por JA/Et. La interacción entre JA y ABA regula algunos procesos como la germinación de las semillas y la defensa de la planta frente a herida y patógenos. Durante la germinación, el JA antagoniza la inhibición de la germinación que se produce a través del ABA (Staswick et al., 1992; Ellis y Turner, 2002). También se han observado interacciones antagónicas entre JA y ABA en las respuestas de defensa frente a patógenos (Anderson et al., 2004). Sin embargo, en otras ocasiones se han establecido interacciones positivas entre ABA o factores de estrés abiótico y la vía de JA. El ABA es necesario para activar las respuestas mediadas por JA/Et frente a algunos patógenos necrotrofos (Adie et al., 2007b), y también para activar la expresión de los genes PI en respuesta a herida (Carrera y Prat, 1998). Por último, se ha descrito que el estrés salino o hídrico activa la expresión de genes de herida y que la herida aumenta la tolerancia a estrés salino (Reymond et al., 2000; Dombrowski, 2003; Capiati et al., 2006). Por otro lado, se han descrito interacciones entre las auxinas y las respuestas de defensa. Las auxinas regulan un gran número de procesos de desarrollo en la planta (Woodward y Bartel, 2005a), siendo sus funciones en las respuestas de defensa menos conocidas. Las auxinas se han relacionado con la respuesta inmune (Navarro et al., 2006) y, en este sentido estudios recientes han determinado que el efecto de SA en defensa se ejerce al menos en parte mediante represión de la vías de auxinas (Wang et al., 2007; Zhang et al., 2007). La herida también regula negativamente los genes de respuesta a auxinas (Cheong et al., 2002). El mutante de respuesta a auxinas axr1, defectivo también en las respuestas a JAs establece un punto de conexión entre la señalización activada por JA y auxinas (Xu et al., 2002; Tiryaki y Staswick, 2002). Además, COI1 interacciona in vivo directamente con el signalosoma COP9 que tiene un función clave en muchos procesos del desarrollo como fotomorfogénesis y en la respuesta a auxinas (Feng et al., 2003).
Además de compartir algunos componentes, otro punto de interacción regulatoria entre diferentes vías de señalización podría darse a nivel de la producción de dichas señales. En este sentido, un punto en común en las rutas biosintéticas que dan lugar a JA y SA en plantas, son reacciones de β-oxidación que podría constituir otro nodo de regulación entre ambas vías de señalización, tanto en las respuestas activadas por estrés como en los procesos del desarrollo donde intervienen ambas hormonas. A continuación se describen los componentes y funciones más relevantes de este proceso en plantas.