La fruta es abundante y se encuentra disponible con relativa constancia durante todo el año en el Neotrópico, haciéndola un recurso importante para aves, mamíferos, ciertos reptiles, ciertos peces (capítulo 8) y todo tipo de artrópodos (Levey et al. 1994). ¿Dónde se puede ir para ver un mono araña, un cotinga y una Iguana Común, todos en un mismo árbol? Vale probar con una higuera cuando tiene higos maduros. Muchos anima- les neotropicales son considerados frugívoros, criaturas cuyas dietas incluyen más del 50% de fruta (Levey et al. 1994).
En la zona templada, la fruta es claramente un recurso estacional, que aparece desde mitad del verano hasta el otoño. Muchas aves que migran al trópico para pasar el invier- no, se alimentan principalmente de frutas en otoño, pero al ser la fruta efímera en las zonas templadas, no hay familias de aves especializadas solamente en fruta (Stiles 1980, 1984). En el trópico, familias enteras de aves, tales como los saltarines, cotingas, tuca- nes, loros y tangaraes dependen mucho de la fruta y algunas especies son exclusivamen- te frugívoras (Snow 1976; Moermond y Denslow 1985). Además, mamíferos que van
desde murciélagos y agutíes hasta muchas especies de monos, utilizan la fruta como un componente principal de sus dietas. Las frutas proveen un recurso de alto valor calóri- co, no tóxico y fácil de adquirir. Pero existen algunas desventajas en una dieta de fruta. La proteína es tristemente escasa, por lo cual una dieta enteramente de fruta, aunque rica en calorías, es típicamente deficiente en nutrientes. Además, los patrones frutales varían, a veces significativamente, tanto en tiempo como en espacio. En otras palabras, dos higueras que estén dando fruto pueden estar muy separadas, haciendo que los ani- males frugívoros tengan que buscarlas. Por ejemplo el Guacamayo Verde Mayor (Ara
ambigua), una de las especies de loros más grandes, debe realizar extensos e irregulares
vuelos por toda su área de distribución en Costa Rica, en busca de plantas con fruto comestible (Loiselle y Blake 1992). Cambios estaciónales en la abundancia de la mayo- ría de los frutos son comunes por todo el trópico (Fleming et al. 1987). Algunas espe- cies frugívoras montanas realizan una migración regular a elevaciones más bajas en busca de sus frutos preferidos (Wheelwright 1983; Loiselle y Blake 1992).
La función de una fruta es atraer la atención de algún tipo de animal y así ser comi- da. Las semillas contenidas en ella pasan luego por el sistema digestivo del animal (o son regurgitadas) y al desplazarse el animal, deposita las semillas lejos de la planta madre. Las frutas han evolucionado como adaptaciones para dispersar semilla. El animal obtiene ali- mento de la fruta pero también dispersa sus semillas, por lo tanto la relación entre ani- mal y planta es mutualista, similar a la polinización: el animal es sobornado a cambio de movilidad (ver Wheelwright y Orians 1982, y abajo). Es de gran ventaja para la planta invertir energía en producir frutos así como es ventajoso para el animal comer dichos fru- tos. Sin embargo, algunas especies de loros y palomas digieren tanto la semilla como la pulpa de la fruta (o lastiman la semilla y no germina). Estos “predadores de semillas” no son útiles en la dispersión y deben ser considerados parásitos en lugar de mutualistas.
Algunas plantas no “invierten” en producir costosos frutos para atraer animales como dispersores de semillas. Algunos árboles, epifitas y enredaderas del dosel del bosque llu- vioso utilizan el viento o el agua como dispersores de semillas, aunque muchas otras espe- cies son dispersadas por animales (Kubitzki 1985). La dispersión por viento es más común a nivel del dosel o en bosques deciduos, donde la caída de las hojas facilita que el viento transporte las semillas (Janzen 1983a). Un estudio en Costa Rica analizó 105 especies de árboles en un bosque deciduo y encontró que el 31% eran claramente dispersados por viento (Baker y Franke, citados en Janzen 1983a). En los densos bosques lluviosos inter- nos, los animales son más importantes que el viento como dispersores de semilla.
Los ornitólogos David Snow (1976) y Eugene Morton (1973) han considerado las consecuencias evolutivas de una dieta principalmente frugívora para las aves. La fruta es típicamente una fuente de alimento disperso en manchones, en lo referente a su estaciona- lidad y locación, lo cual significa que puede ser abundante en un árbol dado (por ejemplo en una higuera con fruto), pero árboles similares con frutos comestibles y maduros pue- den estar muy dispersos por todo el bosque lluvioso. Y durante la mayor parte del año, un árbol que da frutos, puede estar desprovisto de ellos. Este tipo de distribución, selecciona un comportamiento social más que uno territorial. Las aves que se alimentan de frutos pueden localizar árboles con frutos más eficientemente en grupo que viajando solas y no hay desventaja al encontrarse en una bandada una vez que el fruto ha sido localizado ya que generalmente hay más que suficiente para cada individuo. Aun si no lo hubiera, es extremadamente difícil para un solo individuo defender la fuente excluyendo a los demás.
Por lo tanto no es sorprendente que se encuentren bandadas de loros o grupos de tucanes. El Querula Golipúrpura (Querula purpurata), como muchas especies, se alimenta tanto de frutos como de insectos, pero sus hábitos frugívoros pueden haber instrumen- tado la evolución de su comportamiento social (Snow 1971). Estas aves viven en peque- ños grupos comunales de tres o cuatro individuos que viajan juntos por el bosque en busca de sus especies de árboles frutales favoritos. Dentro del grupo social, no hay vir- tualmente ninguna agresión y todos los miembros del grupo cooperan en alimentar al pichón en el nido (tienen una nidada de un solo polluelo). El nido está situado en un lugar abierto y es defendido vigorosamente por el grupo. Los mamíferos frugívoros tam- bién tienden a ser sociales. Pacas, coatíes y jabalíes se organizan en bandas o manadas. Snow asegura que las aves que comen frutas tienden a tener mucho “tiempo libre”, ya que los frutos generalmente son fáciles de localizar y no requieren virtualmente nin- gún esfuerzo de captura. El macho del Pájaro Campana (Procnias averano), un frugívo- ro sobre el cual se tratará más en detalle en el capítulo 12, pasa en promedio el 87% de su tiempo llamando hembras para copular. Otro frugívoro, el macho del Saltarín Barbiblanco (Manacus manacus) pasa 90% de su día cortejando hembras.
Las aves frugívoras son generalmente abundantes comparadas con las especies insectívoras, debido a que la fruta es abundante y siempre disponible. Por el contrario, los insectos se encuentran ampliamente dispersos, son con frecuencia difíciles de encon- trar y capturar y representan una porción de biomasa total mucho menor. En un área de bosque lluvioso en Trinidad, Snow (1976) atrapó en redes a 471 Saltarines Cabeza Dorada (Pipra erythrocephala) y a 246 Saltarines Barbiblancos, totalizando 717 aves. En esta misma área atrapó 11 especies de tiránidos, pero el total combinado de individuos fue menor al de las dos especies de saltarines frugívoros. La esposa de Snow, Barbara Snow, hizo un estudio detallado (Snow y Snow 1979) del Mosquerito Ventriocráceo (Pipromorpha oleaginea) en Trinidad (página106). Como se mencionó anteriormente, esta especie está pasando por un cambio evolutivo en su dieta. A pesar de ser un tiráni- do, un grupo mayormente insectívoro, esta especie se alimenta casi exclusivamente de fruta. Los Snow encontraron que el Mosquerito Ventriocráceo es el tiránido más abun- dante en Trinidad y atribuyeron su éxito numérico a su dieta de fruta. La fruta mantie- ne a más individuos de una especie dada, que lo que puede mantener una dieta de insec- tos. En Belice, mi colega William E. Davis Jr. y yo encontramos que el Mosquerito Ventriocráceo es significativamente más numeroso que las otras 23 especies de tiránidos encontrados. Atrapamos en red a 102 ventriocráceos comparados con 14 Mosqueritos Lomiazufrados (Myiobius sulphureipygius), la siguiente especie de tiránido capturada con más frecuencia. Estudios por todo el Neotrópico confirman la alta biomasa de las especies de aves y mamíferos frugívoros dentro del bosque lluvioso (Fleming et al. 1987; Gentry 1990a). Esto no sorprende dado que entre el 50 y el 90% de los arbustos y árbo- les tropicales (dependiendo del lugar) tienen semillas que son normalmente dispersadas por vertebrados frugívoros (Fleming et al 1987). El grupo de los frugívoros no es tan rico en especies como el de los insectívoros pero se estima que típicamente se encuen- tran entre 80 y 100 especies de primates, murciélagos y aves primariamente frugívoros, en sitios boscosos desde Centroamérica a la Amazonia (Fleming et al. 1987).
Como se mencionó anteriormente, una dieta de fruta no deja de tener sus problemas potenciales. Puede haber competencia interespecífica (especialmente difusa) debido a que la naturaleza localizada de este recurso atrae muchos comensales potenciales (Howe y
Estabrook 1977). El balance nutricional puede resultar escaso. Las semillas usualmente no son digeribles y las frutas tienden a ser altamente acuosas y contener poca proteína com- paradas con los carbohidratos (Moermond y Denslow 1985). Las aves pequeñas tienden a comer frutas pequeñas ricas en carbohidratos y muchas diversifican sus dietas incluyen- do artrópodos. Los frugívoros grandes como los tucanes, comen muchas frutas de diferen- tes tamaños incluyendo frutos ricos en aceite y grasa (Moermond y Denslow 1985). Muchas de estas especies también suplementan sus dietas con alimento animal. Para un detallado repaso sobre los frugívoros en La Selva, Costa Rica, ver Levey et al. (1994).
¿Quiénes se Reúnen en el Árbol Frutal?
No es un secreto; un árbol frutal atrae muchas especies. Una de las mejores maneras de ver tanto aves como mamíferos es localizar un árbol cubierto de frutos y observar quien viene a comer. En Enero 14 de 1982, en el lapso de una hora, a media mañana observé las siguien- tes 17 especies de aves en un único árbol de higuera con fruto en Blue Creek Village, Belice: Tangara Aliamarilla (Thraupis abbas), Tangara Azuligris (Thraupis episcopus), Titira Enmascarada (Tityra semifasciata), Zorzal Pardo (Turdus grayi), Reinita Blancainegra (Mniotilta varia), Mielero Patirrojo (Cyanerpes cyaneus), Bolsero de Baltimore (Icterus galbu-
la), Bolsero Castaño (Icterus spurius), Saltador Golianteado (Saltator maximus), Tucancillo
Collarejo (Pteroglossus torquatus), Trepatroncos Cabecirrayado (Lepidocolaptes souleyetii), Perico Azteca (Aratinga nana), Eufonia Gorgiamarilla (Euphonia hirundinacea), Cotinga Linda (Cotinga amabilis), Mosquero Cejiblanco (Myozetetes similis), Carpintero Cachetinegro (Melanerpes pucherani). No todas estas aves se alimentaban directamente de los frutos, ya que los insectos también eran atraídos a la fruta. Tanto frugívoros como insec- tívoros se benefician al visitar un árbol frutal. Lack (1969) observó 16 especies de aves de 11 familias distintas en un solo árbol (Trichilia cuneata) en Costa Rica, 11 de las cuales fue- ron observadas comiendo fruta directamente.
La fruta es un recurso importante tanto en bosques montanos como de tierras bajas. Un estudio de los árboles frutales y aves frugívoras realizado en el bosque nuboso de Monteverde en Costa Rica reveló que 171 especies de plantas daban frutos que alimen- taban a 70 especies de aves (Wheelwright et al. 1984). Algunas aves dependían mucho de la fruta, otras eventualmente. Entre las aves habían tres especies de carpinteros, nueve tiránidos, ocho zorzales, ocho tangaraes y nueve pinzones así como tucanes, palo- mas, cotingas y saltarines. Aunque algunas aves fueron observadas alimentándose de fruta raramente, este estudio estableció claramente que la fruta representa un recurso importante para una gran parte de la comunidad de aves. En comparación, en el bosque bajo de La Selva, de 185 especies de árboles estudiados, 90% producen frutos carnosos, de los cuales 50% de las especies son primordialmente dispersados por aves, 13% por murciélagos y el resto por otros mamíferos como monos y agutíes. De 154 especies de arbustos y árboles pequeños en La Selva, 95% dan frutos pequeños y carnosos, la mayo- ría de los cuales son dispersados por aves y murciélagos (Levey et al. 1994).
Un estudio sobre dispersión de frutos de Casearia corymbosa en Costa Rica, registró 21 especies que se alimentaban de sus frutos, pero ninguna contribuía realmente a la dispersión de semillas (Howe 1977). Estas especies fallaban en alejarse significativamen- te del árbol productor de esos frutos. Solamente una especie de ave, la Titira Enmascarada, Tityra semifasciata, fue calificada como un dispersor de semillas eficaz.
Esta ave blanca y negra, del tamaño de un zorzal, se alimentaba de los frutos de la
Casearia y regurgitaba semillas viables a considerable distancia del árbol madre. La Titira
es común y tiene una tasa de alimentación alta, características que aumentan su eficacia como buen dispersor de semillas. El árbol Tetragastris panamensis en la Isla Barro Colorado atrae un ensamble de 23 aves y mamíferos que se alimentan de sus frutos, que produce en “espectaculares muestras de frutas superabundantes pero, nutritivamente mediocres” (Howe 1982). Pero curiosamente, la dispersión efectiva de la semilla de esta especie es menor que la de otra especie, Virola surinamensis que produce menos frutos pero más nutritivos. Menos especies de aves se alimentan de Virola, pero aquellas que lo hacen, regurgitan las semillas una a la vez, muy lejos de la planta donde las ingirieron (Howe 1982). En un estudio realizado en el bosque nuboso de Monteverde, Costa Rica, se observó que las semillas de plantas que dependen de claros en el bosque, eran inten- samente consumidas por seis especies de aves. Sin embargo, solo tres de las seis eran úti- les para las plantas como dispersores de semilla. Las otras tres dejaban caer las semillas en el mismo lugar de la planta madre o las destruían al digerirlas (Muray 1988).
Como demuestran los ejemplos mencionados, la eficacia de la dispersión de semilla por los frugívoros es difícil de generalizar y de esta manera hay menos evidencia de mutualismos finamente sintonizados como comúnmente existen en los sistemas de poli- nización (Wheelwright y Orians 1982; Levey et al. 1994). Diferentes conjuntos de espe- cies de frugívoros pueden existir en el rango de una determinada especie de planta (Wheelwright 1988), así que las especies importantes para la dispersión en una locali- dad no van a ser las mismas que en otra. Algunos frugívoros, que parecen ser especia- listas en una planta específica, pueden ser ineficaces como dispersores de semillas. El Quetzal (Pharomachrus mocinno) se alimenta principalmente de frutos de la familia del laurel (Lauraceae) pero, por su hábito de perchar por largos períodos, defeca las semilla bajo el propio árbol madre, por lo cual no es un dispersor eficaz (Wheelwright 1983).
Las aves son selectivas con el tamaño de la fruta que comen (Wheelwright 1985; Levey et al. 1994). Especies como los tucanetes (Pteroglossus spp.) arrancan un fruto, juegan con él en sus picos y luego lo rechazan dejándolo caer. Los frutos grandes en particular suelen ser rechazados y se los puede encontrar con marcas de picotazos. Wheelwright sostiene que las plantas están sujetas a una fuerte presión selectiva para producir frutos de tamaño pequeño a mediano, pues los frutos grandes son rechazados por la mayoría de las especies de aves excepto aquellas con picos anchos. Ya que las especies de pico ancho se alimentan fácilmente tanto de frutos pequeños como grandes, las plantas que producen frutos gran- des deben depender de la presencia de muchas especies de pico ancho para asegurar la dis- persión de sus semillas. Los frutos grandes permiten que se acumule más energía en sus semillas, una ventaja una vez que la dispersión y la germinación hayan ocurrido.
Estudios realizados en Costa Rica indicaron dos patrones en los métodos usados por las aves para recoger fruta (Levey et al. 1984; Levey 1985; Moermond y Denslow 1985; Levey et al 1994). Separándolas en moledoras y engullidoras, los investigadores notaron que algunas aves muelen la fruta, desechando las semillas, mientras que otras tragan la fruta entera y después regurgitan o defecan las semillas. Pinzones y tangaraes son mole- dores. Tucanes, trogones y saltarines son engullidores (ver capítulo 12). Los moledores son más sensitivos al gusto que los engullidores. Levey (1985) encontró que las especies moledoras prefieren soluciones azucaradas entre un 10 y un 12% por encima de aque- llas con concentraciones más bajas. Los engullidores, que tragan la fruta entera, son
insensibles al sabor. Estos últimos se valen de sus alas anchas para revolotear sobre un árbol frutal y tienen picos planos y anchos útiles para arrancar y tragar las frutas.
Se tomaron medidas precisas del volumen de la fruta y dispersión de semilla de un árbol de higuera específico en un bosque deciduo de tierras bajas en Costa Rica (Jordano 1983). La cosecha total estimada de higos fue aproximadamente 100.000, todos los cua- les fueron recolectados en un período de cinco días. ¡Durante los primeros tres días, 95.000 fueron devorados! Las aves fueron los principales comensales, consumiendo 20.828 higos al día, cerca del 65% de la pérdida diaria. Los mamíferos y frutos caídos al suelo fueron la otra fuente de pérdida. Los loros, que predan mayormente semillas, die- ron cuenta de algo más del 50% del total diario de higos. Los dispersores de semillas más eficaces (bolseros del genero Icterus, tangaraes, trogones y ciertos tiránidos) tomaron sólo cerca de 4.600 higos al día. Aproximadamente 4.420.000 semillas fueron destruidas cada día por predadores como las avispas y otros invertebrados. Se estimó que los loros cau- saron un 36% de la pérdida de semillas. Solamente 6,3% de las semillas perdidas del árbol cada día fueron dispersadas sin daño, indicando el alto costo de la dispersión.
Tangara Dorada (Tangara arthus) un “moleador.”
Tucán de Garganta Blanca (Ramphastos tucanus)
El Guácharo: Un Frugivoro Singular
Tal vez el más singular de todos los frugívoros en el Neotrópico es el Guácharo (Steatornis caripensis). Solamente existe una especie en esta extraña familia (Steatornithidae) y se distribuye desde Trinidad y el norte de Sudamérica hasta Bolivia (Hilty y Brown 1986). El Guácharo es un ave grande y nocturna, su cuerpo mide 45 cm de largo y su envergadura cerca de un metro. Su plumaje similar al de un búho muestra una coloración marrón clara con barras negras y puntos blancos dispersos y en su cabe- za resalta un pico grande y ganchudo y anchos ojos combados de mirada fija. Los Guácharos son suficientemente fascinantes como individuos, pero se encuentran en grupos. Las colonias están muy dispersas por todo el rango de distribución de la espe- cie y estas aves viven en cavernas, de las que sólo salen por la noche para alimentarse de frutos de palmas, laureles e incienso, los cuales frecuentemente obtienen solamente después de volar largas distancias, lejos de sus cavernas (Snow 1961, 1962b, 1976; Roca 1994). Toman los frutos en vuelo, revoloteando sobre el árbol mientras recogen su comi- da con sus filosos picos ganchudos. Los Guácharos probablemente localizan las palmas por sus distintivas siluetas pero se piensa que los laureles e inciensos los localizan por olfato, ya que los frutos de estos árboles son altamente aromáticos.
Al entrar en una caverna de Guácharos uno es recibido por una cacofonía de sonidos, un coro caótico de gritos furiosos y gruñidos ansiosos. En la húmeda y oscura caverna, las alas batientes de los perturbados anfitriones protestando, conjuran pensa- mientos de demonios tropicales despertados. Enseguida, sin embargo, las aves se calman y vuelven a posarse en sus bordes de nidificación, gruñendo mientras se reacomodan. Entre el ruido se oyen extraños ruidos como clics.
Estas vocalizaciones son una de las razones por las que los Guácharos son singula- res. Son las únicas aves capaces de ecolocalizar, la misma técnica por la cual los murcié- lagos encuentran su camino en la oscuridad. Los clics son las señales de sonar de estas aves, emitidos para que reboten contra las oscuras paredes de la cueva y dirijan su vuelo.
Guacharos (Steatornis caripensis)
La ecolocación del Guácharo carece de la sofisticación encontrada en los murciélagos pero sirve adecuadamente para prevenir que las aves choquen contra las paredes de su cueva mientras vuelan en total oscuridad.
Los Guácharos están estrechamente relacionados con la diversa familia de los cho- tacabras (Caprimulgidae), de los que el Tapacaminos Común(Nyctidromus albicollis) es un ejemplo conocido. Sin embargo, los chotacabras se diferencian de los Guácharos en que todos son insectívoros, no son coloniales y no viven en cuevas. ¿Como evolucionó